Herbivoria e atividade inseticida dos liquens

Estudos com atividade herbicida, anti-herbivora e inseticida com liquens, tem sido investigados. O interesse por esta propriedade das substancias liquênicas é demonstrado desde o século XVII. Trabalhos pioneiros (Lawrey, 1980) sugerem que os compostos liquênicos servem de proteção para o talo contra predadores. Segundo Solhaug et al. (2009) o papel de

deterrent contra os herbívoros é a mais provável função ecológica das substâncias liquênicas

(ASPLUND; SOLHAUG; GAUSLAA, 2009). Os mecanismos de ação podem incluir redução da palatabilidade do talo, toxicidade direta ou efeitos antibióticos indiretos na microbiota do intestino do organismo predador (LAWREY, 1980; 1993; 1987).

É certo que os liquens não produzem substâncias com a exclusiva finalidade repelente ou contra ataque de herbívoros, porém sabe-se que alguns animais, como por exemplo, a lesma

Pallifera varia (Hubricht.) evita se alimentar de espécies liquênicas, como Xanthoparmelia cumberlandia (Gyelnik) Hale. que contém os ácidos úsnico, nortístico, estístico e Huilia albocaerulescens (Wulfen) Hertel produtora dos ácidos constístico e estístico (LAWREY,

fumarprotocetrárico são evitados por duas espécies de ácaros – Fuscozetes setosus e

Carabodes intermedius Willmann (REUTIMANN; SCHEIDEGGER, 1987).

A toxicidade dos ácidos úsnico e pulvínico contra a larva da mariposa Spodoptera

littoralis (Boisduval) foi investigada por Emmerich et al. (1993). Esses autores verificaram

que, além da mortalidade, ocorreu o aumento do período larval. Resultado semelhante com a mesma praga, também, foi verificado por Giez, Lange, Proksch (1994). Neste modelo de experimento, os ácidos pulvínico, oxifisódico, nortistico, além da atranorina e parietina causaram má-formações, além da mortalidade e menor desenvolvimento. Mariposas da espécie Lymantria dispar (Linnaeus) também são afetadas por substâncias liquênicas, neste caso por extratos aquosos, cujo conteúdo de glicosídeos e polipeptídeos podem ter influenciado na atividade anti-herbivora dos liquens (BLEWITT; COOPER-DRIVER, 1990). Hesbacher et al. (1995) mostraram que a parietina e a atranorina são acumuladas por algumas espécies de lepidópteros e posteriormente utilizadas como defesa.

As lagartas da espécie Helicoverpa armigera são conhecidas na Índia por predarem plantações de interesse econômico, e muitos inseticidas comerciais são utilizadas para supressão das pragas nas lavouras, o que leva ao desenvolvimento dos mecanismos de resistencia dos insetos aos produtos. Diferentes extratos do líquen Roccella montagnei, ricos em compostos secundários como o ácido lecanórico, demonstraram evidente atividade inseticida contra as lagartas quando incorporado a dieta. Os extratos hexanico, metanólico e acetato de etila reduziram significativamente a pupação com indivíduos em estágios intermediários na metamorfose (BALAJI; MALARVANNAN; HARIHARAN, 2007).

Entre os compostos citados, o ácido úsnico parece ser o mais promissor no que diz respeito à atividade biológica contra insetos. Durante uma reforma no herbário, na Itália, foi verificada a presença de coleópteros, que nos caso dos liquens, só consumiram parcialmente algumas amostras dependendo das substâncias liquênicas neles contidas. Aqueles com conteúdo de ácido úsnico não foram atacados em nenhuma porção do talo (NIMIS; SKERT, 2006). Este tipo de preferência já havia sido reportado por Fröberg, Baur e Baur (1993) e Benesperi e Tretiach (2004), que descreveram a preferência dos caracóis que se alimentam de diferentes partes de liquens, e Gauslaa (2005) cujo estudo demonstrou a preferência dos moluscos sobre os talos liquênicos livres de metabólitos secundários; assim como Pöykkö,

Hyvärinen e Backor (2005) e Pöykkö et al. (2010) observaram a escolha e sobrevivência das larvas de mariposas liquenívoras.

Atualmente, a atividade biológica do ácido úsnico foi investigada contra o escaravelho, praga das plantações de chá na Índia. O ácido úsnico misturado a dieta causou pronuncida redução da F1 (75 e 100 ppm). A emergência dos adultos ficou reduzida para 16 e 7 insetos, respectivamente na concentração citada, em relação ao controle, cuja emergência foi de 107 adultos (SAHIB et al., 2008). Na Turquia, as larvas do mosquito L. foram tratadas nas concentrações de 0.1, 0,5, 1, 2.5, 5, 3 e 10 ppm com o ácido úsnico e os resultados demonstraram 100% de mortalidade nas concentrações de 5– 10 ppm e nenhuma no controle. A Cl50 foi de 0.8 ppm para o (-) ácido úsnico e 0.9 ppm para o (+) úsnico (CETIN et al.,

2008). O extrato metanólico de Everniastrum cirrhatum (contem atranorina, ácidos salazínico e protoliquesterínico) foi ativo contra larvas do Aedes aegypti no 2° instar, registrando 100% de mortalidade com 1mg mL (SWATHI et al., 2010).

No Brasil, as pesquisas apontam para os insetos de interesse em saúde pública e comercial. A atividade larvicida do ácido úsnico (acetona e água) e do extrato clorofórmico obtido da C. substellata contra o Aedes aegypti foi avaliada. Soluções entre 1-15 ppm foram aplicadas no meio aquoso por 24 h e a Cl50 determinda. Tanto o extrato clorofórmico como o

ácido úsnico foram ativos nas larvas do mosquito no terceiro e quarto instar e Cl50 mais baixa

foi do ácido úsnico com 6.61 ppm (BOMFIM et al., 2009). Comercialmente, os cupins trazem grandes prejuízos tanto para agriculturas como para as construções nas grandes cidades. Assim, com a finalidade de avaliar o potencial inseticida das substâncias liquênicas, a lectina obtida da C. verticillaris foi testtada contra o Nasutitermes corniger e os resultados foram promissores quanto à atividade inseticida (SILVA et al., 2009).

Tabela 5 - Outras Atividades Biológicas das Substâncias Liquênicas

Liquens Substâncias ou extratos Atividade Biológica Breve descrição e Referências

1- Cldonia rangifera, C.

furcata, tenus, sylvatica, alpestris, uncilais

2- Stereocaulon sasakii

1- Extratos aquosos

2- Ácido lobárico Anti-mitótica

1- O extrato da C. sylvatica, (0.05 g) inibiram a mitose no meristema da raiz (89%) de Allium cepa (Oswiecimiska et al. 1979)

2- inibidor da polimerização da tubulina (Morita et al., 2009)

1- Erioderma leylandi, Psoroma pallidum, Protousnea malacea 2- Ramalina celastri 3- Cladonia substellata 4- R. celastri 1- Cloropanarina, panarina, ácido úsnico 2- Galactomannana complexada com íon vanadyl

3- Ácido úsnico 4- α-D-glucana

Anti-parasitária

1- In vitro a cloropanarina e a panarina exibiram atividade em 50 µg ml e o ácido úsnico em 25 µg ml em Leishmania sp. In vivo, quando administrado via intralesional, o ácido úsnico reduziu em 43.34% o peso das lesões em 72.28 % os parasitas nas patas infectadas (Fournet et al., 1997)

2- Exibiram efeito leishmanicidal sobre as formas amastigotas da L. amazonesis (Noleto et al., 2002)

3- A incubação das formas epimastigotas do Trypanosoma cruzi com 5-30 µg ml resultou na inibição do crescimento dose-dependente (De Carvalho et al., 2005)

4- O tratamento com o polissacarídeo livre e encapsulado reduziu em 62 e 63%, respectivamente as infecções por

Schistosoma mansoni em ratos (Araújo, 2011) 1- Cetraria islandica, C. cucullata, Haematomma lapponicum 2- Produto Comercial 1- Liquenanas, Isoliquenanas, β-1,6- glucanas 2- Ácido úsnico Anti-viral

1- Atividade anti-HIV com 100% de inibição do vírus na concentração de 10 µg ml (Stepanenko et al., 1998)

2-A síntese viral do RNA do poliomavírus foi severamente inibida na presença de 10 µg de ácido úsnico (Campanella et al., 2002) 1- Parmotrema mantiqueirense 1- Glucana sulfatada (β- G-SO4) Anti-trombótica e anti-coagulante

1-A inibição da formação do trombo, in vitro, é dose dependente. O percentual de inibição da trombose foi de 24.3, 64.5 e 83.5% e 0.05, 0.1 e 0.3 mg/kg do peso do corpo, respectivamente. In vivo também tem ação anticoagulante dose dependente (Martinichen- Herrero et al., 2005)

Liquens Substâncias ou extratos Atividade Biológica Breve descrição e Referências 1- Sintese em laboratório 2- Usnea longíssima 3- C. islandica 4- Parmotrema saccatilobum 1- Ácido barbático 2- Longissiminone 3- Extrato aquoso 4- Atranorina, cloroatranorina Anti-inflamatória

1- In vitro inibe a síntese de leucotrienos e cresciemnto de queratinócitos (Kumar e Müller, 1999)

2- Quando comparado a aspirina (70.45%) exibiu alta atividade anti-inflamatória com 72.13% na concentração de 400 g ml (Choudhary et al., 2005)

3- O extrato aquoso do líquen diminui o processo inflamatório na artrite quando administrado em doses subcutâneas na concentração de 2.5 mg/kg (Freysdottir et al., 2008)

4- Os autores segerem que o efeito analgésico da atranorina e cloroatranorina é devido à inibição da ciclooxigenase presente nos processos inflamatórios (Bugni et al., 2009)

1- Cladonia verticillaris 2- Alectoria sarmentosa 3- Parmotrema tinctorum 1- Ácido fumarprotocetrárico 2- Ácido único 3- Ácidos lecanórico, orselinico e derivados Alelopática

1- Os efeitos do ácido fumarprotocetrárico sobre os parâmetros de crescimento (geminação, comprimento da radícula e comprimento do hipocótilo) do A. cepa são influenciados pela concentração usada, ou seja, tanto ele inibe como estimula o crescimento da planta (Yano-Melo, Vicente, Xavier-Filho, 1999)

2- Inibe a atividade da protoporfirinogênio oxidase (I50 3 µM), ultima enzima da ramificação comum entre as vias HEME e da clorofila em plantas, sendo o primeiro alvo dos herbicidas do tipo difenil-éter (Romagni et al., 2000)

3- Atividade alelopática sobre Lactuca sativa e A. cepa para os parâmetros de crescimento acima citados, sugerindo serem fontes de promisores bioherbicidas (Peres et al., 2009)

Liquens Substâncias ou extratos Atividade Biológica Breve descrição e Referências

1- Cladina dendroides 1- Atranorina Analgésica

1- A atranorina (25 mg/kg i.p) mostrou efeito analgésico superior a aspirina (50 mg/kg i.p) (Maia et al., 2002) 2- Bugni et al., 2009

1- Umbilicaria esculenta 1- Glucanas Ativadores do sistema imunológico

1- O extrato aquoso de U. esculenta, rico em glucanas induz a maturação de células dendriticas via kinases e ativa as vias de sinalização dos fatores de crescimento na concentração de 100, 200 e 300 µg ml (Kim et al., 2010)