PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA

Ouro Preto, MG 2015

ii PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA

AVIFAUNA EM FRAGMENTOS DE MATA CILIAR E ÁREAS

ADJACENTES NO BAIXO RIO GRANDE, SUDESTE DO BRASIL

Dissertação apresentada ao Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente da Universidade Federal de Ouro Preto-MG, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia de Biomas Tropicais.

Orientador: Dr. Cristiano Schetini de Azevedo

Ouro Preto, MG 2015

3 PRÓLOGO Ei, pintassilgo Oi, pintarroxo Melro, uirapuru Ai, chega-e-vira Engole-vento Saíra, inhambu Foge, asa-branca Vai, patativa Tordo, tuju, tuim

Xô, tié-sangue Xô, tié-fogo Xô, rouxinol, sem-fim Some, coleiro Anda, trigueiro Te esconde, colibri Voa, macuco Voa, viúva Utiariti Bico calado Toma cuidado Que o homem vem aí

O homem vem aí O homem vem aí Ei, quero-quero

Oi, tico-tico Anum, pardal, chapim

Xô, cotovia Xô, ave-fria Xô, pescador-martim Some, rolinha Anda, andorinha Te esconde, bem-te-vi Voa, bicudo Voa, sanhaço Vai, juriti Bico calado Muito cuidado Que o homem vem aí

O homem vem aí O homem vem aí

4 DEDICATÓRIA

5 AGRADECIMENTOS

Meus sinceros agradecimentos:

Ao meu orientador Cristiano Schetini de Azevedo, pela oportunidade concedida, pelos ensinamentos, paciência e orientação.

À professora Yasmine Antonini, pela oportunidade de participar do projeto “Efetividade e sustentabilidade das matas ciliares do Reservatório de Volta Grande na conservação de processos ecológicos e biodiversidade”, a partir do qual foi possível desenvolver esta dissertação.

À equipe de botânica (prof. Hildeberto Caldas de Sousa, prof.ª Maria Cristina Braga Messias, profª Ana Paula Fortuna e Auria Tonaco) pela concessão dos dados referentes à fitossociologia dos fragmentos de mata ciliar estudados.

À professora Maria Augusta Fujaco, pelo tratamento e disponibilização das imagens Landsat das áreas de estudo.

À minha amada esposa, amiga e companheira Daniela Boanares, por todo o apoio, paciência e compreensão durante todos os momentos. Sem você nada disso seria possível, sem você não teria motivos para querer sempre dar o melhor de mim. Obrigado por todo amor, carinho e companheirismo! Você é minha inspiração! Te amo! À Graziella França Monteiro, pelas imprescindíveis contribuições às análises estatísticas desenvolvidas no estudo.

Aos amigos que conheci em Ouro Preto e que agora fazem parte da minha vida: Cláudia Lima, Ana Carolina Lima, André Santiago, Antonella Tonidandel, Fernanda Fonseca, Matheus Rocha, Ricardo Brandão, Eduardo Franco, Márcia Lima, Roberta Barletta, Cristina Borges, Mariana Monteiro, Jaqueline Alves, Maurílio Figueiredo. Sou muito grato a todos vocês por todos os bons momentos compartilhados nesta cidade!

Ao amigo Gabriel Penido, pelas contribuições com sugestões ao estudo.

Aos amigos Marcelo Ferreira Vasconcelos, Luciano Faria, Wagner Nogueira e Renata Alquezar pelo auxílio na identificação de algumas vocalizações-mistério!!!!

Ao programa de pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, às secretárias e funcionários, em especial ao Rubens pela presteza de sempre.

À CEMIG / FAPEMIG pela concessão da bolsa de estudos.

À CEMIG / UFOP por todo apoio técnico e logístico durante a execução dos trabalhos de campo.

6 RESUMO

As florestas tropicais estão sendo devastadas através do desmatamento e da fragmentação do habitat. Este processo leva à interrupção de habitats grandes e contínuos e à formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada. Sobre a comunidade de aves, a fragmentação leva à redução da riqueza de espécies florestais, à inibição à dispersão, à diminuição da diversidade genética e à redução no fitness. As aves, por sua relativa facilidade de detecção na natureza, pelo alto nível de conhecimento sobre sua classificação taxonômica e por suas respostas rápidas às alterações ambientais, atuam como um importante grupo bioindicador no manejo de paisagens terrestres. No Cerrado, as matas ciliares correspondem às formações florestais associadas aos cursos d’água sendo consideradas habitats importantes para a manutenção de uma elevada riqueza local da avifauna. Diversos autores têm alertado para a importância de se conservar as matas ciliares, porém, uma significativa parcela de matas ciliares da região sudeste do Brasil tem sido destruída. O presente estudo teve como objetivo principal verificar se a sazonalidade e variáveis ambientais influenciam a riqueza e a composição da comunidade de aves em cinco áreas localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Durante oito meses, entre abril 2013 e janeiro 2014, a comunidade de aves destas áreas foi amostrada através de três metodologias: pontos fixos, transecções e captura com redes de neblina. Foram registradas 225 espécies distribuídas em 58 famílias e 24 ordens. Através de Modelos Lineares Generalizados (GLMs) foi possível verificar que a riqueza de aves das matas ciliares foi influenciada positivamente pelo tamanho dos fragmentos, pela riqueza e abundância de espécies vegetais e pela cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos. Já a urbanização influenciou negativamente. A riqueza e composição da avifauna variaram significativamente entre as estações seca e chuvosa. Assim sendo, o presente estudo contribui para o conhecimento de como e quais variáveis ambientais estão envolvidas na dinâmica da avifauna em uma região fortemente fragmentada e impactada por ações antrópicas, permitindo o desenvolvimento de adequados planos de manejo a fim de garantir a efetiva conservação da avifauna local.

Palavras-chave: Cerrado; comunidade de aves; conservação; fragmentação; guildas tróficas.

7 ABSTRACT

Tropical forests are being devastated by deforestation and habitat fragmentation. This process leads to disruption of major and continuous habitat and to formation of a landscape composed of smaller and isolated fragments from the original habitat, surrounded by a poorly diverse array. On the bird community, fragmentation leads to a reduction of forest species richness, to inhibiting the dispersion, to a reduction of genetic diversity and in fitness. The birds, by their relative facility of detection in nature, by the high level of knowledge about their taxonomic classification and by its rapid responses to environmental changes, act as an important bio-indicator group in the terrestrial landscapes management. In the Cerrado, the riparian forests correspond to forest formations associated with watercourses being considered important habitats for maintaining high local birdlife richness. Several authors have warned of the importance to conserving riparian forests, however, a significant portion of riparian forests of southeastern Brazil has been destroyed. This study aimed to verify if the seasonal and environmental variables influence the richness and the bird community composition in five areas located along the reservoir of UHE Volta Grande, southeastern Brazil. For eight months between April 2013 and January 2014, the bird community of these areas was sampled through three methods: point counts, transects and capture with mist nets. 225 species distributed in 58 families and 24 orders were recorded. Through Generalized Linear Models (GLMS) was observed that the birds richness of riparian forests was positively influenced by the patch size, by the richness and abundance of plant species and by the forest cover in the surrounding landscape. Urbanization influenced negatively. The richness and composition of the avifauna varied significantly between the dry and rainy seasons. Thus, this study contributes to the knowledge of how and what environmental variables are involved in the dynamics of birds in a region heavily fragmented and impacted by human activities, enabling the development of adequate management plans to ensure the effective conservation of local avifauna. Key-words: Bird communities; Cerrado; conservation; fragmentation; trophic guilds.

8 SUMÁRIO

ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS... 9 INTRODUÇÃO... 12 MATERIAL E MÉTODOS... 19 Área de estudo: descrição geral ... 19 Métodos ... 29 Levantamento Qualitativo... 29 Levantamento Quantitativo... 29 Estrutura da comunidade... 30 Variáveis fitossociológicas... 32 Análise de dados... 32 RESULTADOS ... 35

Riqueza e curvas de acumulação de espécies... 35 Efeito das variáveis ambientais e da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies... 38

Similaridade de Jaccard... 44 Índice Pontual de Abundância (IPA)... 45 Frequência de Ocorrência (FO)... 47 Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas... 48 Dependência a habitats florestais... 51 Espécies endêmicas... 53 Espécies migratórias... 53 Espécies ameaçadas de extinção... 54 DISCUSSÃO... 57 CONCLUSÕES E IMPLICAÇÕES PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA NA REGIÃO DO BAIXO RIO GRANDE ... 80 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 82 ANEXO A ... 98

9 ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS

Figuras

Figura 1. Localização das áreas amostrais ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, no

baixo rio Grande, sudeste do Brasil...22 Figura 2. Imagens Landsat das cinco áreas de estudo por classes de uso e ocupação do solo: (A) Área 1, (B) Área 2, (C) Área 3, (D) Área 4 e (E) Área 5. Para a classificação, considerou-se um buffer de três quilômetros a partir de um ponto central do fragmento de mata ciliar escolhido para o estudo...23 Figura 3. Média de precipitação pluviométrica (mm) entre 1994 a 2012 para a região onde o estudo foi desenvolvido; barras em branco (estação seca) e barras em cinza (estação chuvosa)...24 Figura 4. Ambientes amostrados nas áreas de estudo: (A) Área 1 – Mata Ciliar, (B) Área 1 – vista geral da matriz, (C) Área 2 – Mata Ciliar, (D) Área 2 – Seringal (matriz), (E) Área 3 – Mata Ciliar, (F) Área 3 – Canavial (matriz), (G) Área 4 – Mata Ciliar, (H) Área 4 – Lago (matriz), (I) Área 5 – Mata Ciliar e (J) Área 5 – Canavial e rodovia (matriz)...28 Figura 5. Figura 5. Curva cumulativa de espécies e curva de riqueza estimada segundo o cálculo de Jackknife 1, para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil: (A) Global, (B) Área 1, (C) Área 2, (D) Área 3, (E) Área 4 e (F) Área 5. As barras verticais representam o desvio padrão da estimativa...37 Figura 6. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e o tamanho (km2) dos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...39 Figura 7. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a riqueza de espécies arbóreas nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...40 Figura 8. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a abundância de indivíduos arbóreos nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...40 Figura 9. Relação positiva significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho dos fragmentos florestais adjacentes localizados nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...42

10 Figura 10. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...42 Figura 11. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das áreas urbanas localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...43 Figura 12. Análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para ordenação e visualização gráfica da análise Permanova para a composição da comunidade de aves registrada nas estações seca e chuvosa...44 Figura 13. Cladograma obtido a partir do Índice de Similaridade de Jaccard para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...45 Figura 14. Curva de ranqueamento por ordem decrescente de abundância das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...46 Figura 15. Distribuição das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com as guildas tróficas...49 Figura 16. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...52 Figura 17. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...53 Figura 18. Número de espécies migratórias registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...54

Tabelas

Tabela 1. Tamanho (km2) e porcentagem (%) das classes de uso o ocupação do solo a

partir de um buffer de 3 km das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...27 Tabela 2. Valores de riqueza observada, riqueza estimada (Jacknife 1) e percentual correspondente à representatividade da riqueza observada em relação à estimada para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...37

11 Tabela 3. Número de espécies de aves registradas por habitat (mata ciliar e matriz) nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...38 Tabela 4. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves das matas ciliares e as variáveis: tamanho do fragmento de mata ciliar (km2), riqueza e abundância botânica e estratificação vertical referentes aos cinco fragmentos de mata ciliar estudados ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...39 Tabela 5. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves e as variáveis relacionadas ao tamanho (km2) das classes de uso e ocupação do solo das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...41 Tabela 6. Número de espécies e porcentagem referente aos valores de IPA global e de cada área estudada, ordenado por classes de IPA...46 Tabela 7. Freqüência de Ocorrência (F.O.) da comunidade de aves registrada nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...47 Tabela 8. Número de espécies de aves registradas para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com o Hábito Alimentar...50 Tabela 9. Número de espécies de acordo com as guildas tróficas, separadas por ambientes (mata X matriz) para cada uma das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. * valores de riqueza que diferiram estatisticamente entre os ambientes dentro de cada área, segundo o teste Q de Cochran...50 Tabela 10. Número de espécies de aves registradas e porcentagem de acordo com a Dependência a habitats florestais para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...52 Tabela 11. Espécies de aves incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção, registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...55

12 INTRODUÇÃO

As florestas tropicais estão sendo devastadas rapidamente através do desmatamento e da fragmentação do habitat, que são as principais causas da perda de biodiversidade (Watson et al. 2004, Arriaga-Weiss et al. 2008, Dahal et al. 2015). A fragmentação de habitats tem se tornado um dos temas mais frequentemente abordados pela biologia da conservação quando se considera alterações ambientais causadas pelo homem (Haila 2002, Selmi e Boulinier 2003, Castaño-Villa et al. 2014). Dentre estas alterações, o desmatamento para a formação de monoculturas agrícolas, pastagens e áreas urbanas são consideradas como as principais causadoras do declínio da biodiversidade neotropical (Dirzo e Raven 2003). Globalmente, pastagens e áreas de cultivo ocupam aproximadamente 35-40% da superfície terrestre (Bowen et al. 2009).

A fragmentação florestal pode ser definida como um processo de interrupção de habitats grandes e contínuos, mediante a formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada e pouco permeável ao fluxo gênico (e.g. plantações, pastagens e centros urbanos) (Haila 2002, Fahrig 2003). A relação entre o tamanho dos fragmentos e sua forma, leva a criação de amplas zonas de contato entre o habitat original e os habitats alterados (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Consequentemente, as populações animais e vegetais presentes nos fragmentos não estão apenas reduzidas e subdivididas, mas também expostas a uma série de mudanças bióticas e abióticas, associadas ao “efeito de borda” (Watson et al. 2004, Seaman e Schulze 2010).

Os efeitos ecológicos da fragmentação estão, principalmente, associados ao conjunto de características físicas, antrópicas e biológicas dos fragmentos, onde o aumento do efeito de borda e a redução de habitats favoráveis podem afetar as taxas de predação e reprodução de determinadas espécies, bem como, alterar a disponibilidade de recursos alimentares (Stratford e Stouffer 1999, Uezu e Metzger 2011). As alterações microclimáticas, especialmente o aumento na luminosidade e diminuição da umidade que se seguem ao processo de destruição e fragmentação, expulsam espécies mais sensíveis, principalmente aquelas que habitam o sub-bosque florestal (Laurance et al. 2002). Esses fatores podem ser cruciais na redução de espécies raras ou dependentes de microhabitats específicos existentes no interior de remanescentes florestais, por exemplo (Driscoll et al. 2013, Cid e Caviedes-Vidal 2014, Freeman et al. 2015).

13 O processo de fragmentação florestal afeta diretamente a riqueza e a composição da avifauna, principalmente na região tropical onde, atualmente, existem os mais altos níveis de destruição de florestas e onde as aves são, geralmente, mais especializadas quanto às suas técnicas de forrageio e na utilização de habitats mais específicos (Aleixo e Vielliard 1995, Chang et al. 2013). Entre as consequências do processo de fragmentação sobre a comunidade de aves está a redução na abundância e riqueza de espécies que habitam o interior de florestas, inibição à dispersão, diminuição da diversidade genética e redução no fitness em populações isoladas devido ao aumento da predação de ninho e parasitismo da ninhada e redução no sucesso de acasalamento (Stratford e Stouffer 1999, Haila 2002, Seaman e Schulze 2010, Shanahan et al. 2011).

Cada grupo de aves responde à fragmentação de maneira diferenciada sendo uma tendência, em ambientes com grandes alterações ambientais, o aumento de aves onívoras e insetívoras menos especializadas e decréscimo de frugívoras e insetívoras mais especializadas (Motta-Júnior 1990, Edwards et al. 2013). Espécies que toleram ou utilizam a matriz são capazes de persistirem em fragmentos muito pequenos, provavelmente por serem hábeis em se mover entre os mesmos e por explorarem uma variedade maior de habitats (Lens et al. 2002, Sekercioglu et al. 2002). Desta forma, um esforço de conservação bem sucedido requer o conhecimento sobre quais são as espécies remanescentes nos fragmentos após a alteração do habitat (Eken 2004, Scherer et al. 2005).

De forma geral, o processo de fragmentação, que converte habitats contínuos em fragmentos menores e isolados, está negativamente relacionado com a riqueza de espécies de aves (Husté e Boulinier 2011). Fragmentos maiores tendem a apresentar maior riqueza de aves em comparação a fragmentos pequenos (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Outras variáveis ambientais como, por exemplo, a complexidade estrutural da vegetação, a riqueza e abundância de espécies vegetais e altos níveis de cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos, estão positivamente correlacionados, tanto a nível local quanto regional, com maiores valores de riqueza de espécies de aves (Suarez-Rubio e Thomlinson 2009, Reid et al. 2014, Dahal et al. 2015). Em contrapartida, altos níveis de urbanização na paisagem estão frequentemente relacionados com baixa riqueza de aves (Leveau e Leveau 2012).

As aves, por sua relativa facilidade de detecção na natureza, pelo alto nível de conhecimento sobre sua classificação taxonômica e sistemática, e por suas respostas rápidas às alterações ambientais, são apontadas como um importante grupo bioindicador

14 no manejo de paisagens terrestres (Turner 1996, Sick 1997). Assim, viabilizam a definição de medidas de proteção e a criação de refúgios naturais para a fauna, podendo atuar como espécies “guarda-chuvas” em programas de proteção da biodiversidade (Ridgely e Tudor 1994, Stotz et al. 1996, Sick 1997). O conhecimento das exigências ecológicas de muitas famílias, gêneros e espécies de aves pode ser suficiente em diversas situações para indicar condições ambientais às quais são sensíveis (Donatelli et al. 2004).

A avifauna brasileira é composta por 1.901 espécies entre residentes e migratórias (CBRO 2014), o que faz do país o segundo com a maior diversidade de espécies de aves no mundo, superado apenas pela Colômbia. Esta riqueza corresponde a quase metade das aves descritas para a Região Neotropical, atualmente estimada em aproximadamente 4000 espécies (Silveira et al. 2009). No estado de Minas Gerais é constatada a ocorrência de 785 espécies (Drummond et al. 2005), ou seja, 41% do total de aves catalogadas para todo o Brasil. Dessas, 113 espécies estão sob algum tipo de ameaça de extinção: 23 espécies estão na categoria Vulnerável de ameaça de extinção, 39 espécies são classificadas como Em Perigo e 51 espécies estão Criticamente Ameaçadas (COPAM 2010). Em São Paulo há registros confiáveis de que 789 espécies