EFEITO DO SOMBREAMENTO NA ANATOMIA FOLIAR DE PLANTAS
JOVENS DE ANDIROBA (
Carapa guianensis
Aubl.)
1Dayse de Souza Aragão², Aureny Maria Pereira Lunz³, Luis Claudio de Oliveira3, Andrea Raposo3 e
Paulo Cesar Poeta Fermino Junior4
RESUMO– A capacidade de utilização da luz varia entre as espécies, e o sucesso de cada indivíduo depende de suas respostas morfoanatômicas. Este estudo avaliou a influência de diferentes intensidades luminosas sobre a anatomia foliar de mudas de Carapa guianensis Aubl. Folhas sadias do segundo e terceiro nós foram coletadas
de plantas jovens desenvolvidas em quatro níveis de sombreamento: 30%, 50%, 70% e 0% (pleno sol), durante oito meses de experimento. Análises anatômicas foram feitas sob Microscopia Óptica (MO), a partir de lâminas temporárias e permanentes e sob Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV). A densidade estomática não apresentou diferenças significativas. As dimensões estomáticas e a espessura dos tecidos da lâmina foliar foram maiores com o aumento da intensidade luminosa. C. guianensis apresenta plasticidade anatômica, possibilitando a sobrevivência na floresta sob distintas condições luminosas.
Palavras-chave:Luminosidade; Plasticidade fenotípica; Carapa guianensis.
EFFECT OF SHADING ON LEAF ANATOMY OF YOUNG PLANTS OF
ANDIROBA (Carapa guianensis Aubl.)
ABSTRACT– The ability to use light varies between species and the success of each individual depends on his morphoanatomical adaptations. The aim of this study was to evaluate the influence of different light intensities on leaf anatomy of seedlings of Carapa guianensis Aubl. Healthy leaves of the second and third nodes were collected from young plants grown in four levels of shading: 30%, 50%, 70% and 0% (full sun) during the eight months of the experiment. Anatomical analyzes were made under Optical Microscopy (OM), from temporary and permanent slides, and Scanning Electron Microscopy (SEM). The stomatal density showed no significant differences. The dimensions of stomata and thicknesses of the leaf tissue were greater with increasing light intensity. C. guianensis presents anatomical plasticity enabling survival in the forest under different lighting conditions.
Keywords: Luminosity; Phenotypic plasticity; Carapa guianensis.
1 Recebido em 15.04.2013 aceito para publicação em 04.05.2014
2 Mestre em Ecologia e Manejo de Recursos Naturais, Universidade Federal do Acre, UFAC, Brasil. E-mail: <daysecologia@gmail.com>. 3 Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Embrapa Acre, Brasil. E-mail: <aureny.lunz@embrapa.br> e
<andrea.raposo@embrapa.br> e <luis.oliveira@embrapa.br>.
1. INTRODUÇÃO
As florestas são o mais importante componente dos ecossistemas tropicais devido ao seu papel na preservação dos recursos genéticos e na ciclagem global do carbono, funcionando como sumidouro do CO2 atmosférico e produzindo recursos renováveis de biomassa e bioenergia (FAVARETTO et al., 2011). A luz é indispensável ao crescimento dos vegetais (OGUCHI, 2003), consistindo no fator físico mais importante para o controle do desenvolvimento de espécies arbóreas jovens nas florestas tropicais (LEE, 1996) e regulando a sobrevivência e estabelecimento das plantas nesses ambientes (ALENCAR; ARAUJO, 1980). O ambiente de luz sob a copa da vegetação varia em intensidade e qualidade. A intensidade da radiação é alterada pela passagem da luz através da folhagem, pela refletância da superfície e pelos efeitos de penumbra em razão de pequenos buracos no dossel.
De maneira geral, a resposta global das plantas ao sombreamento natural representa interação complexa entre a quantidade e qualidade de luz, relacionada ao desenvolvimento morfogenético e ontogenético (STUEFER; HUBER, 1998). Modificações nos níveis de luminosidade aos quais uma espécie está adaptada acarretam diferenças nas suas respostas fisiológicas, bioquímicas e anatômicas (CARVALHO et al., 2006; KIM et al., 2005). Todos esses efeitos ocorrem por meio da absorção dos quanta de luz, a qual é mediada por fotorreceptores específicos (LARCHER, 2004). Nas plantas, as folhas consistem em órgãos especializados para a absorção de luz (EVERT, 2006). Existe grande variação na estrutura foliar entre as plantas, seja entre indivíduos ou entre espécies (APPEZZATO-DA-GLORIA, 2003). A diferenciação entre folhas de sol e folhas de sombra é ecologicamente importante (YANO; TERASHIMA, 2004) para a distribuição e ocorrência de espécies em diferentes estádios sucessionais. A luminosidade apresenta efeito direto sobre a estrutura e anatomia das folhas (CHABOT; CHABOT, 1977; JOHNSON et al., 2005; KIM et al., 2005; RODRIGUEZ-CALCERRADA et al., 2008). De maneira geral, as folhas de plantas que se desenvolvem em ambientes ensolarados são menores, mais espessas e mais pesadas por unidade de área em relação às cultivadas à sombra (CHABOT; CHABOT, 1977; SMITH, 1997; CRAVEN et al., 2010). A capacidade de utilização da luz varia entre essas espécies, e o sucesso de cada indivíduo dependerá de suas respostas diante dos diferentes ambientes presentes em uma floresta (HANBA et al., 2002).
Pouco se conhece sobre os caracteres morfológicos, fisiológicos (ARAÚJO NETO et al., 2003) e genéticos de muitas espécies florestais, como Carapa guianensis Aubl. (andiroba). Desse modo, estudos sobre tais aspectos e sobre a dinâmica florestal nos trópicos têm sido realizados nos últimos anos, visando garantir a utilização dessa espécie a partir de tecnologias que possibilitem seu manejo adequado (ALVARENGA et al., 2003). Pertencente à família Meliaceae, Carapa guianensis Aubl. é a espécie mais difundida entre as 27 espécies do gênero Carapa, somente encontrada no continente americano (KENFACK, 2011), onde tem ampla distribuição em toda a região Amazônica. C. guianensis é uma das espécies de múltiplo uso mais conhecidas, dada a sua importância econômica e ecológica (FERRAZ et al., 2002). A espécie habita as terras altas e áreas alagadas da Floresta Amazônica e é polinizada por insetos (CLOUTIER et al., 2007). Seus indivíduos alcançam 65 cm de diâmetro na altura do peito (DAP) na Floresta Amazônica brasileira (MARTINS et al., 2012) e chega até 50 m de altura. A densidade populacional de indivíduos reprodutivos é relativamente alta em populações naturais, com mais de cinco indivíduos por hectare (MARTINS et al., 2012). Suas sementes produzem óleo de cor creme, amargo (óleo-carapa) e de elevada acidez (CAMARGO; MARENCO, 2012). Alguns grupos indígenas e populações tradicionais utilizam esse óleo como repelente de insetos e no tratamento de artrite, distensões musculares e alterações dos tecidos cutâneos (FERRAZ, 2003). Apesar da sua importância econômica, ainda existem poucos estudos botânicos, ecológicos e genéticos sobre essa espécie (CAMPOS et al., 2013).
O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito de diferentes intensidades luminosas sobre a anatomia foliar de plantas jovens de Carapa guianensis Aubl. em condição de viveiro.
2. MATERIAL E MÉTODOS
O experimento foi realizado no Viveiro do Campo Experimental da Embrapa Acre. A área experimental situa-se na região Sudeste do Estado do Acre (10Ú01’28"S, 67Ú42’19"W), de clima equatorial (Am) pela classificação de Köppen, quente e úmido, com estação caracterizada por período de três meses de seca (junho a agosto) e auge do regime pluviométrico em fevereiro, apresentando temperatura média anual de 24,5 oC. Sementes de C.
cobertura de sombrite com 50% de retenção de radiação solar em viveiro. Após 30 dias, efetuou-se a seleção das plântulas por altura da parte aérea, para diminuir a variação intraespecífica. Em seguida, as plântulas foram repicadas para vasos plásticos (25 cm x 30 cm), perfurados na base, contendo substrato de terra vegetal, areia e esterco de gado, na proporção de 3:1:1. Após a repicagem, permaneceram a 50% de sombreamento, por um período de 15 dias. Ao final, as plantas jovens tiveram distribuição nos quatro tratamentos de níveis de sombreamento: 0% (pleno sol), 30%, 50% e 70%. Durante a condução dos experimentos, foram efetuadas irrigações diárias em todos os tratamentos, a fim de manter a capacidade de campo do substrato. O delineamento experimental utilizado foi em blocos ao acaso, com 10 repetições, sendo cada parcela constituída de oito plantas.
Para as análises anatômicas e morfométricas em microscopia óptica, realizou-se a retirada aleatória de folíolos laterais sadios do segundo e terceiro nós caulinares de plantas desenvolvidas após oito meses em cada nível de sombreamento. Lâminas temporárias preparadas a partir de secções à mão livre, com o auxílio de lâminas de aço, possibilitaram obter fragmentos de aproximadamente 0,5 cm² do terço médio da lâmina foliolar/ou foliar? contendo a nervura principal. Lâminas semipermanentes foram obtidas a partir de secções transversais de material fresco lavado em água destilada, diafanizado em hipoclorito de sódio comercial (2 - 2,5% de cloro ativo) durante 15 min e lavado novamente cinco vezes em água destilada durante 5 min cada. Em seguida, o material passou por ácido acético 5%, seguido de água destilada por 5 min. Depois de o material ter sido corado em safranina 1% e em etanol 50% por 30 seg e lavado em água destilada por 1 min, as secções passaram por montagem entre lâmina e lamínula com glicerina 50% e vedadas com esmalte incolor (KRAUS; ARDUIN, 1997).
Para a dissociação da epiderme, secções frescas foliolares foram colocadas em frasco de vidro fechado contendo peróxido de hidrogênio P.A. em overnight na estufa a 60 ºC. Após esse tempo, as secções passaram por uma sequência de 10 lavagens em água destilada, 15 min cada. Posteriormente, foram lavadas em etanol 50%, coradas durante 24 h em safranina 1% e em etanol 50% e lavadas novamente três vezes em etanol 30%. A epiderme dissociada foi montada entre lâmina e lamínula com glicerina 50%, vedando-se com esmalte incolor (KRAUS; ARDUIN, 1997). As imagens das lâminas
projetadas com o auxílio de câmara clara acoplada ao Microscópio Óptico, modelo Olympus CH30, sobre o papel possibilitaram a aferição com escala micrométrica.
Para os estudos em Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV), as amostras de folhas foram fixadas em glutaraldeído 2,5% com tampão-fosfato de sódio 0,1 M, pH 7,2, seguidas de pós-fixação em tetróxido de ósmio 2% por 2 h, novamente lavadas por três vezes em tampão- fosfato de sódio e, ao final, uma lavagem com água destilada, ambas por 5 min. O material desidratou em série etílica lenta e gradual por duas vezes de 15 min e foi conservado em etanol 70% sob refrigeração. Em seguida, as amostras foram processadas em secador de ponto crítico, fixadas em suportes metálicos (stubs) com fita adesiva dupla face de carbono metalizada com fina película de ouro (35 nm) e analisadas ao MEV, modelo Zeiss DSM 962.
As análises morfométricas constituíram-se de oito repetições (campos visuais ao microscópio), e cada repetição foi constituída por secções histológicas de três indivíduos. Os dados foram submetidos aos procedimentos de detecção de Outliers pelo teste de Grubbs (1969), sendo as médias submetidas ao teste de normalidade dos resíduos (SHAPIRO; WILK, 1965) e teste de homogeneidade (BARTLETT, 1937). As médias também seguiram comparação por ANOVA, acompanhado do teste de separação de médias de Tukey (1949) a 5% de probabilidade, através do programa computacional SISVAR (FERREIRA, 2003).
3. RESULTADOS
A epiderme de folhas de Carapa guianensis Aubl. possui espessa camada de cutícula, de aspecto liso ou floculado, cobrindo toda a superfície foliolar (Figura 1a), inclusive as células do complexo estomático, e deixando descoberto apenas o poro estomático (Figura 1b). As folhas são anfiestomáticas. Observaram-se estômatos ciclocíticos, com cinco ou mais células subsidiárias e estômatos anomocíticos, em maior frequência. Os estômatos estão no mesmo nível das demais células epidérmicas (Figura 1c).
(P < 0,05) pelo sombreamento (Figura 2bc), indicando o efeito da disponibilidade de radiação solar sobre as dimensões estomáticas. O comprimento e largura do poro estomático, bem como o comprimento e largura das células-guarda, foram maiores em plantas desenvolvidas a pleno sol (0% de sombreamento), e os demais tratamentos não diferiram estatisticamente entre si.
O mesofilo de C. guianensis é composto por parênquima paliçádico e parênquima esponjoso, com organização dorsiventral (Figura 3a). O parênquima paliçádico é composto por células longas, justapostas e geralmente uniestratificadas, podendo, em alguns casos, possuir duas camadas de células, nos tratamentos sob maior irradiância (a pleno sol e com 30% de sombreamento) (Figura 3b). O parênquima Figuras 1 – Lamina foliar de andiroba (Carapa guianensis
Aubl.). a) Vista frontal da epiderme na face adaxial em MEV; b) Vista frontal da epiderme na face abaxial com estômato em MEV; e c) Secção transversal, evidenciando os estômatos no mesmo nível das células epidérmicas. Legendas: N = nervura; EpAb = epiderme na face abaxial; Cg = células guarda; e PE = parênquima esponjoso.
Figures 1 – Leaf blade of andiroba (Carapa guianensis Aubl.).
a) Frontal view of the epidermis on the adaxial surface at SEM. b) Frontal view of the epidermis with stomata on the abaxial surface at SEM. c) Cross section showing the same level of stomata in epidermal cells. Subtitles: N = rib; EpAb = epidermis on the abaxial surface; Cg = guard cells; and PE = spongy parenchyma.
Figura 2 – Morfometria dos estômatos de folhas de plantas jovens de Carapa guianensis Aubl., desenvolvidos sob diferentes níveis de sombreamento. Rio Branco, AC. a) Densidade estomática; b) Comprimento das células-guarda e do poro estomático; e c) Largura das células-guarda e do poro estomático. Legendas: DE = densidade estomática; CP = comprimento do poro estomático; LP = largura do poro estomático; CCG = comprimento das células guarda; e LCG = largura das células guarda.
esponjoso é formado por células irregulares, arranjadas frouxamente em uma distribuição irregular e com grandes espaços intercelulares (Figura 3a). Os feixes vasculares são colaterais (Figura 3c).
A espessura da lâmina foliar, da epiderme e dos tecidos do mesofilo apresentou diferenças estatisticamente significativas (P < 0,05), em função do nível de luminosidade. A espessura da lamina foliar, do mesofilo,
do parênquima paliçádico, do parênquima esponjoso e da epiderme em ambas as faces aumentou gradualmente com o incremento da intensidade luminosa (Figura 4).
Figuras 3 – Secções transversais da lamina foliar de Carapa guianensis Aubl. a.b) Folhas de indivíduos
desenvolvidos a pleno sol. c) Folha de indivíduo desenvolvido sob tela de sombreamento a 70%. Legendas: EpAd = epiderme na face adaxial; EpAb = epiderme na face abaxial; PP = parênquima paliçádico; PE = parênquima esponjoso; e seta = feixe vascular colateral.
Figures 3 – Transversal sections of the leaf blade of Carapa guianensis Aubl. a.b). Leaves from plants developed in full sun. c) Leaf from plant developed under shade at 70%. Subtitles: EpAd = epidermis from adaxial surface; EpAb = epidermis from abaxial surface; PP = palisade parenchyma; and PE = spongy parenchyma; arrow = collateral vascular bundle.
Figura 4 – Morfometria dos tecidos da lâmina foliar de plantas jovens de Carapa guianenses Aubl. desenvolvidas
em diferentes níveis de sombreamento. Rio Branco, AC. a) Espessura das regiões anatômicas foliares; b) Espessura dos tecidos do mesofilo; e c) Espessura da epiderme na face adaxial e abaxial. Legendas: LF = lamina foliar; ME = mesofilo; EAD = epiderme da face adaxial; PP = parênquima paliçádico; PE = parênquima esponjoso; e EAB = epiderme da face abaxial.
4. DISCUSSÃO
A quantidade, a distribuição, o tamanho e o formato dos estômatos são características inerentes a cada espécie e podem ou não ser modificadas em função das adaptações às condições ambientais, como disponibilidade de radiação solar (LARCHER, 2004), decorrente de sua história evolutiva. Alguns trabalhos na literatura relacionam a densidade estomática com a pressão de gás carbônico na atmosfera (WOODWARD et al., 1987) ao longo dos tempos, porém não consideram os aspectos ecofisiológicos das espécies, as quais podem variar o número de estômatos em razão da luminosidade a que estão expostas. Os dados deste estudo estão de acordo com o resultado apresentado por Justo et al. (2005) para Xylopia brasiliensis, em que não observaram efeito significativo na densidade estomática dessa espécie em razão da irradiância disponível. Hanba et al. (2002) também não encontraram resposta direta da densidade estomática em razão do aumento do sombreamento para Acer rufinerve, enquanto nas espécies Acer palmatum e Acer mono esses autores observaram aumento da densidade nas folhas de sol quando comparadas com as folhas de sombra.
Com relação às características morfométricas dos estômatos, a resposta da C. guianensis à variação luminosa difere dos resultados obtidos por Camargo e Marenco (2012). Tais autores, trabalhando com C. guianensis, encontraram maior densidade estomática e menor tamanho dos estômatos em folhas submetidas à alta irradiância. Estômatos maiores em ambientes com maior radiação disponível também foram observados por Gratani et al. (2006) nas espécies Quercus ilex e Phillyrea latifolia. Justo et al. (2005) verificam que as dimensões estomáticas variaram em resposta à luminosidade. Em seu estudo, os diâmetros polar e equatorial foram menores em ambiente mais ensolarado, o que difere do estudado neste trabalho. Santiago et al. (2001) não encontraram variação significativa nas dimensões estomáticas de P. hispidinervium em função da irradiância disponível, que não apresentou relação inversa com a dimensão estomática, como observado em outros estudos (WILSON; COOPER, 1969; CAMARGO; MARENCO, 2012).
A espessura foliar está associada com o aumento da espessura dos tecidos do mesofilo (CHABOT; CHABOT, 1977; YANO; TERASHIMA, 2004; KIM et al., 2005). Alguns autores destacaram a ocorrência de
alterações do mesofilo em função da luminosidade (CHABOT et al., 1979; ASHTON; BERLYN, 1992; HANBA et al., 2002; YANO; OGUCHI et al., 2003; TERSASHIMA, 2004; JUSTO et al., 2005). Em folhas de sol, a espessura da lâmina é reforçada pelo alongamento adaxial/abaxial das células parenquimáticas, bem como através do aumento (CHABOT; CHABOT, 1977; LEITE; LLERAS, 1978; ROCAS et al., 1997) ou adição de uma camada do parênquima paliçádico (YANO; TERASHIMA, 2004; KIM et al., 2005). Neste estudo, foi possível observar uma segunda camada de células paliçádicas a pleno sol e a 30% de sombreamento, contrastando com apenas uma camada desse tecido a 70% de sombreamento (Figura 6).
as células do parênquima paliçádico eram mais finas e alongadas em folhas de sol e que em folhas de sombra os espaços intercelulares eram mais amplos e abundantes.
O expressivo aumento do parênquima paliçádico e da espessura foliar, sob altas irradiâncias, indica grande habilidade na captura da luz, uma estratégia associada com a tolerância à sombra (EVANS; POORTER, 2001). De acordo com Evans (1999), o parênquima paliçádico, que recebe a luz próximo da superfície, facilita a penetração da luz a uma maior profundidade na estrutura interna da folha, enquanto o parênquima esponjoso promove a dispersão para aumentar a absorção da luz, reduzindo, assim, o gradiente de luz absorvida por unidade de clorofila através de uma folha. Plantas jovens submetidas à baixa luminosidade apresentam folhas relativamente finas, numa resposta anatômica associada à maximização de captura da luz em vez de mitigar o estresse fotoquímico (VENEKLAAS; POORTER, 1998).
Finegam (1992) classificou Carapa guianensis Aubl. na categoria de esciófito parcial. Segundo esse mesmo autor, essa espécie tolera a sombra na fase juvenil, mas necessita de elevado grau de iluminação nas etapas intermediárias de desenvolvimento até a maturidade, aumentando seu crescimento caso ocorra abertura no dossel. Nessa definição, a espécie é tolerante à sombra, mas não a requer. Confirmando essa classificação, a C. guianensis apresentou melhor estabelecimento e 100% de sobrevivência a pleno sol, num trabalho desenvolvido por Alencar e Araujo (1980), que avaliaram o comportamento de 21 espécies florestais em resposta à luminosidade. Tais resultados são similares aos deste trabalho, em que C. guianensis apresentou resposta anatômica bastante específica para a densidade e dimensões estomáticas, diferindo de outros trabalhos, além de apresentar relação direta entre a espessura dos tecidos e a intensidade luminosa. Esse ajustamento diante da disponibilidade de luz faz da C. guianensis alternativa em programas de reflorestamento.
5. CONCLUSÕES
Carapa guianensis exibiu plasticidade anatômica, possibilitando a sobrevivência na floresta sob distintas condições luminosas. A densidade estomática não apresentou diferenças significativas entre os diferentes níveis de sombreamento. As dimensões estomáticas e a espessura dos tecidos da lâmina foliar foram maiores com o aumento da intensidade luminosa.
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