ESTUDO SOBRE A E P ID E M IO L O G IA D A D O E N Ç A DE CHAGAS NO CEARA
V . Q U IRÓ PTERO S IN FE C TA D O S COM TR IPANO SO M O TIPO CRUZI
J.E . de A le n c a r*, N .N . B a rro s **, R.S. P ic c in in i*** V .A . M oreira P in to ** e G.S. T o m é * * *
N u m a s é rie d e p e s q u isa s s o b re a e p id e m io lo g ia d a D o e n ç a de Chagas n o Ceará, m u ita s espé cies d e m a m ífe r o s fo r a m e x a m in a d a s , d e n tre elas a lg u m a s espécies d e q u iró p te r o s . J á a n te s , n o B ra s il, 1 5 espé cies fo r a m e n c o n tr a d a s in fe c ta d a s c o m tr ip a n o s o m o t ip o cruzi, d e n tre as 3 0 e n c o n tr a d a s in fe c ta d a s n a A m é ric a , d e 1 9 3 1 a 1 96 4. Esses e s tu d o s se fiz e ra m a p ro v e ita n d o o m a te r ia l d o C enso R e la tiv o d e M o rc e g o s n a á re a da S e rra de M a ran g u a p e
(re a liz a d o p o r d o is a u to re s ), a b ra n g e n d o o s m u n ic í p io s d e M a ra n g u a p e e Caucaia. E m 141
e x e m p la re s ( 1 8 e spécies e 5 fa m ília s ) fo r a m f e ito s x e n o s c o m 5 n in fa s d e Rhodnius
prolixus. E x a m in a n d o o m a te r ia l 3 0 a 4 5 d ia s d e p o is , fo r a m e n c o n tr a d o s in fe c ta d o s 9
e x e m p la re s , to d o s da fa m í lia P h y llo s to m id a e : 7 Artibeus jamaicensis, 1 Glossophaga
soricina e 1 Trachops cirrhosus. O p r im e ir o j á h a v ia s id o e n c o n tra d o in fe c ta d o n a C o lo m b ia e n o P a n a m á ; o s e g u n d o o f o i n a C o lo m b ia e n o B ra s il (E s ta d o d o P a rá ); o
te rc e iro o é p e la p r im e ir a vez. A s d u a s p r im e ir a s e spécies são in s e tív o ra s e fr u g ív o ra s ; a te rc e ira é c a rn ív o r a , a lé m de fr u g ív o r a e in s e tív o ra . Os p a ra s ito s is o la d o s a p re s e n ta ra m
c a ra c te rís tic a s m o r fo ló g ic a s e d e c u lt u r a q u e p e r m ite m c o lo c á -lo s n o g ru p o d o s
tr ip a n o s o m o s t ip o cruzi.’ in fe c ta r a m tr ia to m ín e o s e p r o d u z ir a m p a ra s ite m ia (b a ix a ) e
lesõ es típ ic a s e m c a m u n d o n g o s b ra n c o s . A c e pa d e T. cirrhosus n ã o f o i is o la d a , m as as
fo rm a s m e ta c íc lic a s e m tr ia to m ín e o s e ra m s e m e lh a n te s .
IN T R O D U Ç Ã O
As pesquisas sobre a epidemiologia da Doen ça de Chagas foram retomadas em 1972 e diversos programas de trabalho foram iniciados, para esclarecimento de alguns pontos ainda não bem estudados ou ainda sem nenhuma informa ção. Com o bolsista N.N. Barros do CNPq e o material básico do trabalho que vem sendo executado pelo Dr. R.S. Piccinini sobre o Censo Relativo de Morcegos na área circundante à Serra de Maranguape, iniciou-se o estudo dos parasitos sanguíneos desses mamíferos, com vistas especialmente ao encontro de tripanoso mos.
IN F O R M A Ç Õ E S A N TE R IO R E S
Já muitas pesquisas foram realizadas, no Brasil e em diversos países, para verificar hemoparasitos de quirópteros, levando ao co nhecimento de que tripanosomo tipo c r u z i foi
encontrado em 30 espécies de 20 gêneros de quirópteros, em 7 países (Tabela 1): 4 espécies na Argentina, 15 espécies no Brasil, 16 espécies na Colombia, 1 espécie em Cuba, 2 na Guiana Francesa, 1 no Panamá e 4 na Venezuela. Alguns dos trabalhos publicados a respeito estão relacionados, com seus resultados na Tabela 2.
* Departam ento de Patologia e Medicina Legal — Centro de Ciências da Saúde — U F . Ceará * * Faculdade de Medicina Veterinária do Ceará — Bolsista do CNPq
312 Rev. Soc. Bras. Med. Trop.
Vol. X N ? 6
T A B E L A 1
Espécies da Ordem Chiroptera (Morcegos) que Foram Encontradas Naturalmente Infectadas com T ry p a n o s o m a c r u z i
(20 gêneros com 30 espécies)
Espécies
Argen- B r a s ilColom- Guiana Pana
Vene-tín a b<a C u b a F r a n
cesa má"
zueía
A r tib e u s ja m a ic e n s is ja m a ic e n s is X X
A r tib e u s lit u r a t u s f a i fa x X X
A r tib e u s í it u r a t u s p a im a r u m X
C a ro ilia p e r ç p ic illa ta p e r s p ic illa ta X X X X
C h o e ro n y c te ris m in o r X
D e sm o d u s r o tu n d u s r o tu n d u s X X
E u m o p s a b ra s iu s X
E u m o p s a u r ip e n d u lu s X
E u m o p s b o n a rie n s is b e c k e ri X
G /ossophaga s o ric in a s o ric in a X X
H is tio tu s la e p h o tis X
L o n c h o g lo s s a e c a u d a ta X
L o n c h o p h y lla m o r d a x X
M im o n b e n e tt i X
M ollo s s u s m a jo r m a jo r X X
M ollo s s u s m o llo s s u s X
M o /lo s su s a te r X
M ic r o n y c te r is m a g a fo tis X
M y o tis n ig ric a n s n ig ric a n s X X
M y o tis d in e lli X
N o c t ilio ia b ia lis la b ia /is X
N o c t if io Ia b ia lis a lb iv e n to r X
P t e r o p te r y x m a c r o tis m a c r o tis X X
P h y llo s to m u s h a s ta tu s h a s ta tu s X X X
P h y llo s to m u s d is c o lo r d is c o lo r X
P h y llo s to m u s h a s ta tu s p a n a m e n s is X
R h y n c h o n ic te r is naso X
S a c c o p te ry x b ifin e a ta X X
U ro d e rm a b iio b a tu m X
V a m p y ru m s p e c tr u m s p e c tr u m X
NO V -D E Z /7 6 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 313
As espécies encontradas infectadas no Brasil (Tabela 3 ), o foram nos seguintes Estados: Pará, Minas Gerais, Guanabara, São Paulo e Bahia. Iniciadas em Minas Gerais, por A. Carini,em 1931, foram seguidas posteriormente em diver sos outros Estados por Emmanuel Dias, Rodri gues e M ello11' 19 e, de 1961 a 1964, por L.M. Deane e seus colaboradores.8,9,1 °.
Vemos assim que é restrita a área pesquisada e poucos os trabalhos que foram publicados a respeito.
Foram 166 a 168 ou pouco mais os exempla res encontrados infectados, mas devemos ter em conta que da espécie P h y llo s to m u s h a s ta tu s em
2 4 3 exemplares 109 estavam infectados
(44,9% ), nos Estados do Pará e Minas Gerais, além do exemplar de Goiás, do Pará16 e da Bahia11. A segunda espécie, com elevada taxa de infecção, foi a C a ro llia p e r s p ic illa ta , pesqui
sada no Estado do Pará por Dias e cols.1 e Deane8.
A maioria dos trabalhos publicados sobre o assunto não informa o método utilizado, mas é possível ou bem provável que tenha sido o exame de sangue a fresco entre lâmina e lamínula ou esfregaço corado. A maior taxa de infecção foi a encontrada por Deane8 em S. Miguel do Guamá, no Estado do Pará (83,3%) usando o xenodiagnóstico.
Segundo Deane duas são as espécies tipo
c r u z i que se podem encontrar em quirópteros: o
T. c r u z i e o T. v e s p e rtillio n is que se caracteriza
riam assim:
a) T. c r u z i: 20ju de comprimento, índice
nuclear variando de 1,4 a 1,6; evolui bem em tubo digestivo de triatomíneos e é inoculável em animais de laboratório, para os quais se mostra sempre virulento.
b) T. v e s p e rtillio n is : com 14 — 16/4 de
comprimento, com índice nuclear de 2,6 a 2,7; evolui maf ou não se desenvolve no tubo digestivo de triatomíneos e é dotado de baixa agressividade para os.animais de laboratório". Barretto1, apreciando a assertiva de Deane conclui que o papel dos quirópteros como reservatórios do T. c r u z i é ainda um campo
aberto a futuras investigações.
CAMPO E M ÉTO D O
Do material utilizado para o Censo Relativo de Morcegos realizado em localidades em torno da Serra de Maranguape, abrangendo os M unicí pios de Caucaia e Maranguape (Mapa 1), corres pondendo a 24 capturas, foram separados 141 exemplares de 18 espécies de morcegos perten
centes a 5 famílias. Da fam ília Phyllostomidae foram vistas 14 espécies e 1 espécie de cada uma das demais examinadas: Molossidae (M o
l-lo s su s m o lu s s is ), Vespertilionidae ( M y o tis n
i-g ric a n s), Desmontidae (D e s m o d u s r o tu n d u s ) e
Natalidae (N a ta lu s s tr a m in e u s ) . Os dados são os
constantes da Tabela 4.
Cada captura foi feita com rede de nylon de 120 metros e cada uma distou um quilômetro cia seguinte.
Em cada exemplar de quiróptero selecionado para estudo foi procedido um xenodiagnóstico, utilizando-se 5 ninfas de R h o d n iu s p r o lix u s ,
deixando-as sugar por 20 minutos. Essas ninfas foram examinadas entre 30 e 45 dias após.
Os tripanosomos encontrados nas fezes dos triatomíneos foram inoculados em camundon-gos brancos.
R ESULTA D O S
R e s u lta d o s d o s x e n o s : Dos 141 exemplares
de quirópteros examinados, 9 apresentaram resultado positivo (Tabela 4 ), todos da fam ília Phyllostomidae. Esta é uma fam ília de quiróp teros que se caracteriza por ter 3 falanges completamente ossificadas no dedo médio da mão, um apêndice cutâneo em forma de folha
sobre o nariz (Fig. 1); orelhas muitas
vezes bem grandes e largas, com trago sempre bem desenvolvido e pouco variável na forma. As membranas antebraquial e interfemural são bem desenvolvidas, se bem que em alguns gêneros seja rudimentar. A cauda tem tamanho variável ou é ausente. A dentição varia de 28 a 34 dentes, com estrutura e disposição variável. São morcegos em geral grandes, podendo ser gigantescos, mas há espécies bem pequenas, como as do gênero M ic r o n y c te ris . São insetívo
ros e frugívoros, habitando cavernas, ocos de árvores ou fendas de rochedos.
Dos 15 gêneros da fam ília, em 7 se encon tram espécies em que se diagnosticou a presença do tripanosomo tipo c r u z i: A r tib e u s , P h y llo s to
m u s , T ra c h o p s , M ic r o n y c te r is , G loss op ha ga ,
L o n c h o g lo s s a , L o n c h o p h y lla e C a ro llia (Tabe
la 1).
As 9 amostras positivas foram (Mapa 1 e Tabela 5): 1 G lo ss o p h a g a s o ric in a , 1 T ra c h o p s c irr h o s u s e 7 A r t ib e u s ja m a ic e n s is .
O A r t ib e u s ja m a ic e n s is (Fig. 1) já foi
encontrado infectado com trypanosomo tipo
c r u z i na Colômbia e no Panamá; a G lo ssop ha ga
s o ric in a foi encontrada infectada na Colômbia e
no Brasil, Estado do Pará16. O T ra c h o p s
T A B E L A 2
Estudo Sobre a Epidem iologia da Doença de Chagas Quirópteros Infectados N aturalm ente com T. cruzi.
Espécie Exam inada
Estados ou Localidades
Animais Examinados
Autores da Pesquisa Pais Ano
Total Positivos % de
Positivos
Clark, H. e Dunn, L. H. Panamá Diversas (e Artibeus jamaicensis jamaicensis)
1932 161 3 0 18,6
Renjifo, 194 8; Renjifo, S. et A l. 1952 Colom bia Peropteryx m. macrotis Oeste 1 9 4 8 ,1 9 5 2 3 3 6 6 1.8
Renjifo, S. 19 4 8; Renjifo, S. et Al. 19 5 2; Marinkelle, C J . 1 964
Colombia Phyllostomus hastatus Oeste e Central 1 9 4 8 ,1 9 5 2 ,1 9 6 4 22 2 9,1
M arinkelle, C.J. 1 966 Colom bia Phyllostomus discolor Oeste 1 966 27 7 2 5 ,9
Marinkelle, C.J. 1964 Colom bia Glossophaga soricina Oeste e Central 1 966 2 6 8 8 3 ,0
Renjifo, S. et A l. 1952; M arinkelle, C J . 1964, 1966
Colombia Carollia perspicillata perspicillata
Oeste e Central 1 9 5 2 ,1 9 6 4 ,1 9 6 6 2 6 4 4 1,5
M arinkelle, C J . 1 966 Colom bia Artibeus lituratus Oeste 1 966 152 2 1,3
M arinkelle, C J . 1 966 Colombia Desmodus r. rotundus Oeste e Central 1 966 3 8 2 2 0 ,5
Marinkelle, C J . 1966 Colombia Mollossus m. major Oeste e Central 1966 4 8 5 5 1,0
Pifano, F. e Dias, E. 1 942 Venezuela Phyllostomus hastatus Jaracuy 1942 108 37 3 4 ,2
Mazza, S., 1936 Argentina Histiotus laephotis lujuy 1936
Mazza, S., 1 9 4 0 Argentina Myotis dinelli Salta 1940
Mazza, a , 1 940 Argentjna Myotis n. nigricans Salta 1940
3
1
4
R
ev
.
S
oc
.
B
ra
s.
M
ed
.
T
ro
p
.
V
o
l.
X
N?
NO V -D E Z /7 6 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 315
T A B E L A 3
Estudos Sobre a Epidem iologia da Doença de Chagas Quirópteros infectados N aturalm ente com T. c r u z i
Brasil — 1931 / 1964
NO de N ú m ero de Exemplares Pesquisas Estad° Exam
i-nados P“ itivos 9
P h y llo s to m u s h a s ta tu s 2 Pará 119 77 6 4 ,9
P h y llo s to m u s h a s ta tu s 4 M . Gerais 3 2 0 124 2 5 ,8
P h y llo s to m u s h a s ta tu s 1 Goiás 1
P h y llo s to m u s e lo n g a tu m 1 Pará 1
M ic r o n ic t e r is m e g a lo tis 1 Pará 22 1 4,5
G lo s s o p h a g a s o r ic in a 1 Pará 23 2 8,7
L o n c h o p h y lla m o r d a x 1 Pará 1
C h o e r o n y c t e r is m in o r 1 Pará 1
L o n c h o g lo s s a e c a u d a ta 1 M. Gerais 1
C a r o llia p e r s p ic illa t a 2 Pará 2 2 0 23 10,5
C a r o llia p e r s p ic illa t a 1 Guanabara ?
M y o t i s n ig ric a n s 1 M . Gerais 1
M o llo s s u s m o llo s s u s 1 Pará 38 1 2,6
M o llo s s u s a t e r 1 Pará 12 1
E u m o p s a u r ip e n d u lu s 1 São Paulo 1
E u m o p s a u r ip e n d u lu s 1 Pará 8 3
N o c ti U o la b ia lis a l b iv e n t o r 1 Pará 117 4 3,4
N o c t i li o la b ia lis a l b iv e n t o r 1 Bahia 1
S a c c o p te r y x b i lin e a t u s 1 Pará 18 3
P t e r o p t e r y x m a c r o tis 1 Bahia ?
Nâo especificada 2 Pará 121 6 4,8
Não especificada 1 M . Gerais 2 5 5 2 0 ,0
Total = 15 10 6 1 .0 4 3 ' 261 '
3 16 Rev. Soc. Bra». Med. Trop. V ol. X N ? 6
T A B E L A 4
Estudos Sobre a Epidemiologia da Doença de Chagas Xenos Realizados em Morcegos
Ceará - 1 7 /0 8 /7 2 a 3 1 /1 0 /7 3
Caucaia Maranguape Total
b s p c v i c b A a i i i i i i a u a
P N T P N T P N T
A r tib e u s ja m a ic e n s is 7 20 27
_
7 7 7 27 34C a ro llia p e r s p ic illa ta — 11 11 — 4 4 — 15 15
V a m p iro p s lin e a tu s - 9 9 — — — — 9 9
A r tib e u s c in e re u s — 4 4 — 2 2 — 6 6
A r tib e u s lin e a tu s — — — — 1 1 — 1 1
V a m p iro p s h e lle r i — — — — 1 1 — 1 1
D e s m o d u s r o tu n d u s — 19 19 — 2 2 — 21 21
P h y llo s to m u s d is c o lo r — 15 15 — 4 4 — 19 19
P h y llo s to m u s h a s ta tu s — 4 4 — — — — 4 4
G lo sso p ha ga s o ric in a — 8 8 1 1 2 1 9 10
S t u m ir a l i li u m — 4 4 — 4 4 — 8 8
T ra c h o p s c irrh o s o s 1 4 5 — 2 2 1 6 7
T o n a tia b ra s ilie n s is — 1 1 — — — — 1 1
N o r ta lu s s tr a m in e u s — — — — 1 1 — 1 1
T o n a tia b rid e u s — — — — 1 1 — 1 1
L o n c h o p h y lla m o r d a x - 1 1 — - - — 1 1
M o llu s s u s m o llu s s u s — 1 1 — — — — 1 1
M y o tis n ig ric a n s — 1 1 — — — — 1 1
8 102 110 1 30 31 9 132 141
P — Positivos N — Negativos T - Total
T A B E L A 5
Espécies de Quirópteros com T. c r u z i no Estado do Ceará
Número da
Amostra Espécie de Quiróptero
Localidade
da Captura M unicípio Data
*2243/47 A r tib e u s ja m a ic e n s is Sítio Mucunã Caucaia 1 9/0 2 /1 9 7 3
231 8/1 0 A r tib e u s ja m a ic e n s is Sítio Mucunã Caucaia 1 2/0 3 /1 9 7 3
2326/18 A r tib e u s ja m a ic e n s is Sítio Mucunã Caucaia 1 2/0 3 /1 9 7 3
2 376/26 A r tib e u s ja m a ic e n s is S ítio Mucunã Caucaia 2 1 /0 3 /1 9 7 3
2377/27 A r tib e u s ja m a ic e n s is S ítio Mucunã Caucaia 2 1 /0 3 /1 9 7 3
*2 77 3/45 G lo sso p ha ga s o ric in a S ítio S. Antônio Maranguape 2 2 /0 5 /1 9 7 3
3 089/78 T ra c h o p s c irrh o s u s Sítio Graussanga Caucaia 1 4/0 7 /1 9 7 3
3 090/79 A r tib e u s ja m a ic e n s is S ítio Graussanga Caucaia 1 4/0 7 /1 9 7 3
3493/124 A r tib e u s ja m a ic e n s is S ítio Ipú Caucaia 2 9 /0 9 /1 9 7 3
N 0 V -D E Z tf6 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 317
318 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. Vol. X N ?6
A primeira das 3 espécies parece ser a mais abundante na região pesquisada, pela freqüência com que são capturados os exemplares. São morcegos frugívoros e as frutas são mais abun dantes na região serrana. Tem como principal ecótopo a copa das árvores, nunca tendo sido vistos em furnas. As outras duas espécies podem ser encontradas coabitando com hematófagos nas furnas.
A G lossop ha ga s o ric in a alimenta-se de néctar
e pólen, insetos e frutas. 0 T ra c h o p s c irrh o s u s é
carnívoro, mas alimenta-se também de frutas e insetos (Figs. 2 e 3).
In fe c ç ã o d e c a m u n d o n g o s : Somente as amos
tras de A r tib e u s (2243/47) e de G lossop ha ga s
(2773/45) foram inoculados em camundongos, os quais apresentaram formas tripamostigotas no sangue circulante.
Cepa 2243/47: inóculo de 467 .00 0 tripano-somos por via peritoneal e mortalidade dos camundongos 33%. Curva parasitêmica muito baixa, em 85 dias, com as seguintes contagens (de 5 em 5 dias): 142 214 3 40 395 1.417 2.223 2.005 1.568 2.432 1.615 1.686 189 308 71 47 71 -47. O parasito apresentou miotropismo prepon derante. As medidas apresentadas pelas formas tripamostigotas foram as seguintes:
a) blefaroplasto... 1,23 micra b) extremidade posterior... 4,92 micra c) extremidade a n te rio r... 4,54 micra d) n ú cle o ... 1,94 micra e) fla g e lo ... 7,94 micra f) comprimento to ta l... 2 0,60 micra g) largura... 1,33 micra h) índice n u c le a r... 1,07
A cepa 2 7 7 3 /4 5 apresentou as seguintes medidas morfométicas:
a) blefaroplasto... 0 ,82 micra; b) extremidade p osterior... 5,48 micra; c) extremidade a n te rio r... 3,01 micra; d) n ú c le o ... 1,64 micra; e) fla g e lo ... 9,59 micra; f) comprimento to ta l... 20,54 micra; g) largura... 1,37 micra; h) índice n u cle a r... 1,65 Não foram contadas as parasitemias e o tropismo foi verificado ser muscular.
A cepa do T ro c h o p s c irr h o s u s não foi isolada
e apenas as formas tripomastigotas vistas nos triatomíneos usados nos xenos nos levaram a pensar ser a amostra tipo c ru z i.
DISCUSSÃO E CONCLUSÃO
As características morfológicas, as variações parasitêmicas e o tropismo por células muscula res em camundongos brancos levaram-nos a concluir que, tal como na Colômbia e no Panamá, o A . ja m a ic e n s is é reservatório de T.
c r u z i no Estado do Ceará.
O G. s o ric in a foi encontrado na Colômbia e
no Pará com tripanosomos tipo c r u z i e neste
trabalho apresentamos um resultado positivo (M unicípio de Maranguape).
O T. c irrh o s u s apresentou um resultado
positivo em 7 xenodiagnósticos realizados. É espécie pela primeira vez referida; entretanto o material obtido não infectou camundongo bran co.
S U M M A R Y
S e ve ra l re g io n s in th e s ta te o f C ea rá a re b e in g is u rv e y e d f o r e p id e m io lo g ic a l s tu d ie s o n Chagas d isease; in th is p ro g r a m th e A A . h a v e m a d e x e n o d ia g n o s is in m a n y sp ec ies o f
m a m m a ls , i n d u d in g b ats.
I n th e p a p e r th e y r e fe r r e d t h a t in A m e r ic a , f r o m 1 93 1 to 1 9 6 4 , 3 0 sp ecies o f b a ts h a v e p re s e n te d in f e c t e d b y tr y p a n o s o m e cruzi-lik e , a n d f r o m th es e 1 5 a re f o u n d in B ra s il.
T h e A A . h av e e x a m in e d b y x e n o d ia g n o s is 141 b a ts ( f r o m 18 sp e cies o f 5
fa m ilie s ) , u s in g 5 V in s t a r o f Rhodnius prolixus. O f th es e 9 h a v e s h o w n try p a n o s o m e s
NO V -D E Z /7 6 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 319
R EFER Ê N C IA S B IB L IO G R Á F IC A S
1. B A R R ETO , M.P. — Reservatórios e Veto res do T ry p a n o s o m a c r u z i no Brasil. A r q .
H ig. S a úd e P ú b lic a , 25:43, 1963.
2. B A T T A G L IA , M. — Alcune recerche sopra due Trypanosomi (T r y p . v e s p e rtillio n is ,
T ry p . le w is i) . A n n . M e d . N a v ., 70:517,
1904.
3. BARBOSA, W., M A R T IN S , S.P. & O L I V E IR A , R.L. - Nota Preliminar sobre
T ry p a n o s o m a variedade h a s ta tu s isolado de
P h y llo s to m u s h a s ta tu s da caverna de Fercal
— D.F., Brasil. R ev. P a t. T ro p . 2 :367,
1973.
4. C A R IN I, A. — Sobre um tripanosoma do sangue de um morcego do Brasil. V II Reunião Sociedade Argentina de Patologia Regional do Norte: 918, 1931.
5. C A R T A Y A , J.T. — Nueva filaria y otros parasitos en Ia sangre de murciélago A r t i b e u s p e r s p ic illa tu s . S a n id a d & B e n e f. H ab
a-n a , 3:503, 1910.
6. C H A T T O N , E. & C O U R R IE R , R. - Sur un trypanosome de Ia chauve souris
Vespe-ru g o p ip is tr e llu s , à formes crithidiennes,
intratissulaires et cystigènes. Hypothèse re-lative à 1'etiologie du goitre endemique.
C. R. A c a d . S c ie nce s , 1 7 2 :1924, 1921.
7. C LA R K , H. & D U N N , L.H. — Experimen tal studies on Chaga's disease in Panamá.
A m . J o u r. T ro p . M e d ., 1 2 : 4 9 , 1932.
8. D EA N E, L.M. — Tripanosomíneos de ma míferos da Região Amazônica. 1. Alguns flagelados encontrados no sangue de m am í feros silvestres do Estado do Pará. Rev.
In s t. M ed . tr o p . São P a u lo , 3 : 15, 1961.
9. D EA N E, L.M . & SU G A Y , W. - T ry p a n o s o
m a p e s s o a i n. sp. in vampire bats D e s m o d u s
r o tu n d u s r o tu n d u s from the city of São
Paulo. Brasil. Rev. In s t. M e d . tr o p . S.
P a u lo , 5:165, 1963.
10. DEA N E, L.M . — Animal reservoirs of
T ry p a n o s o m a c r u z i in Brasil. R ev. B ra s il.
M a la r io l., 1 6 :2 1 , 1964.
11. DIAS, E. - Sobre um S c h iz o tr y p a n u m um
morcego do Brasil. (Nota preliminar).
M em . In s t. O. C ru z , 27:139, 1933.
12. DIAS, E. — Revisão geral dos hemoflagela-dos de chirópteros. Estudo experimental
do S c h iz o tr y p a n u m de P h y llo s to m u s h a s ta
tu s : Identidade com S c h iz o tr y p a n u m c ru z i.
O grupo v e s p e rtillio n is . 9. Reun. Soc.
Argent. Patol. Reg. (Mendoza, 1 — 4 out. 1935), 1:10, 1936.
13. D IA S, E. — Trypanosomes in bat and marmot. Tr. R o y . Soc. T ro p . M ed . & H y g .,
3 1 :260, 1937.
14. D IA S, E. — Sobre um S c h iz o tr y p a n u m dos
morcegos L o n c h o g lo s s a e c a u d a ta e C a ro llia
p e r s p ic illa ta do Brasil. M e m . In s t. O. C ru z ,
3 5 :399, 1940.
15. D IA S, E. & FR E ITA S , F9, L. - Introdu ção ao estudo biométrico dos hemoflagela-dos do gênero Schizotrypanum. I. Introdu ção, material e técnica, problema e méto dos estatísticos. M e m . In s t. O s w a ld o C ru z,
3 8 :4 2 7 , 1943.
16. D IA S, E., M E LLO , G.B., COSTA, 0 ., DAM A SC EN O , R. & A Z E V E D O , M. -Investigação sobre esquisotripanose de morcegos do Estado do Pará. Encontro de barbeiros "Cavernicola pilosa" como trans missor. R ev. B ra s il. B io l. 2 :103, 1942.
17. D IA S, E. & R O M A flA , C. - Algumas investigações sobre Schyzotrypanum de quirópteros. M e m . In s t. O. C ru z , 34:619,
1939.
18. D IA S, .E. & PIFA N O , C.F. - Estudo experimental de um S c h iz o tr y p a n u m do
morcego H e m id e rm a p e rs p e c illa tu m da Ve
nezuela. M e m . In s t. O. C ru z , 3 6 :7 9 , 1941.
19. D IA S, E. & PIFA N O , C.F. - Sobre um
S c h iz o tr y p a n u m do morcego P h y llo s to m u s
e lo n g a tu m da Venezuela. Rev. Bras. B io l.,
2 :95, 1942.
20. D U N N , F.L. - A malayan bat trypanoso me resembling T. c r u z i and T. v e s p e rtillio
n is . M e d . J. M a la y a , 79:34, 1964.
21. D U N N , H.R. — Experiments in transmis-sion of T ry p a n o s o m a h ip p ic u m Darling
with the vampire bat D e s m o d u s r o tu n d u s
m u r in u s Wagner as vector in Panamá. J.
Prev. M e d ., 6:415, 1932.
22. G O EC B LO ED , E., C R EM ER S-HO YER , L. & PERIÉ, N.M . — Blood parasites of bats in the Nederlands. A n n . T ro p . M e d . &
P a ra s ito l., 5 8 :257, 1964
320 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. Vol. X N ?6
24. HOARE, C.A. & C O U TE l.E N , F. - Essai de classification des trypanosomes des mammifères et de l'homme basèe sur leurs caractères morphologiques et biologiques.
A n n a le s P a ra s ito !., 7 7:196, 1933.
25. ITU R B E , J. & G O N Z Á L E Z , E. - Un nuevo trypanosoma dei V a m p iro p s lin e a
-tus. Vargas, 7:123, 1916.
26. JOHNSON, C.M. — A natural infection of
T ry p a n o s o m a h ip p ic u m Darling in vampire
bat D e s m o d u s r o tu n d u s m u r in u s Wagner.
A m . J. T ro p . M ed . 74:59, 1936.
27. M A R IN K E L L E , C.J. - Observations on human monkey and bat trypanosomes and their vectors in Colombia. Trans. R o y . Soc.
T ro p . M ed . & H y g ., 60:109, 1966.
28. M A R IN K E L L E , C.J. — Importancia de los murcielagos dei trópico americano en Ia salud pública. M e d . 7>op./142-168, 1968.
29. M A R IN K E L L E , C.J. — Reservorios encon trados de T ry p a n o s o m a c r u z i en Colombia.
Tercer Congresso Latinoamericano de Mi-crobiologia, 6 — 12dic. Bogotá. Colombia, 1964.
30. M A R IN K E L L E , C.J. — Trypanosomes of primates, bats and kissing bugs. Proceed. First Internat Congr. Parasitol. 2 1 - 2 6 sept, Roma, Italia. Ed. Pergamon Press, Nueva York: 317-318, 1964.
31. M A R IN K E L L E , C.J. & D U A R T E , C.A.
-T ry p a n o s o m a p if a n o i n. sp. from
Colom-bian bats. J. P r o to z o o l., 75:621, 1968.
32. M A R IN K E L L E , C.J. & GROSE, E. -Importância de los murcielagos para Ia salud pública, con especial referencia a Ias m icosis zoonóticas. A n t io q u ia M é d .,
76:179, 1966.
33. M A Z Z A , S. — Tripanosomas en murciela gos de Ia ciudad de Jujuy — 9. R e u n . Soc.
A rg . Pat. R eg., M e n d o z ., 7:172-173, 1936.
34. M A ZZA , S. — Hallazgo de tripanosomas en murcielagos dei Chaco V Ledesma, Jujuy.
M E P R A , 22:3-11, 1935.
35. NÁJERA, A.L. — Sobre el tripanosoma de los lirones (T ry p a n o s o m a b la n c h a r d i) y de
los murcielagos ( S c h iz o tr y p a n u m ve spe r
t illio n is ) hallados en Espaha y su interés
biológico. Rev. Ib e r. P a ra s ito l., tomo ex
traordinário: 216, 1945.
36. NUSSENZW EIG , V ., D EA N E, L.M. & K LO TZE L, J. — Difference in antigenic
constitution of strains of T ry p a n o s o m a
c r u z i. Exper. Parasit. 14:221-232, 1963.
37. PESSOA, S.B. & M A R T IN S , A .V . - Parasi-tologia Médica. Ed. Guanabara Koogan S.A. Rio de Janeiro, 9? Ed., 1974.
38. P IFA N O , F. — Sobre S c h iz o tr y p a n u m de
um murcielago dei Edo. Yaracuy, Venezue
la. Rev. P o lic lín . C aracas, 46:3101, 1939.
39. PIFA N O , F. & D IA S, E. — Parasitismo natural do morcego C a ro llia p e r s p ic illa ta
por um S c h iz o tr y p a n u m na Venezuela.
B ra s il M é d ., 54:695-696, 1940.
40. PIFA N O , F. & D IA S, E. — Investigações sobre o S c h iz o tr y p a n u m do morcego P h y llo s to m u s h a s ta tu s . R ev. B ra s il. B io l.
2:99-102, 1942.
41. P IC C IN IN I, R.F. — Morcegos, estes interes santes mamíferos voadores. Imp. Univer-sit.. Fortaleza. Ceará. Brasil, 63:pp. 31,
1972.
42. R O D H A IN , J. — Trypanosome d'um chei-roptére insectivore N y c te r is h is p id a
Schreb-er au Congo Belga. B u li. Soc. P a th o l. é x o t.
76:659-663, 1942.
43. R O D H A IN , J. & C O U R R IE R , R. - Sur Ia epecificité morphologique et biologique de
T ry p a n o s o m a p ip is t r e lli. A c t a b io l. b e lg .,
2:55, 1942.
44. R O D H A IN , J. & H E N R Y , E. - Sur Texis-tence de T ry p a n o s o m a v e s p e rtillio n is
Bat-taglia et T ry p a n o s o m a p ip i s t r e l l i Chatton
et Courrier chez diverses espèces de chau-ves-souris en Belgique. A c t a b io l. b e lg .,
2:261, 1942.
45. R O M A N A , C. — Hallazgo de trypanosomas de murcielagos en Villa Ana (Santa Fé).
R e u n io n . Soc. A rg . P a t. Reg. N o r te , 7:232,
1936.
46. R O M A N A , C. — Infection por S c h iz o tr y p a
n u m de murciélagos argentinos. A n . In s t.
M ed . R eg ., T u c u m a n , 7:93,1944.
47. R O M A N A , C. — Lista de los quirópteros de Ia coleción dei Inst. de Med. Reg. y sus parásitos. A n . In s t. M ed . R eg ., T u c u m á n ,
5:111, 1950.
48. R O M A fiA , C. & ABALOS, J.W. - Lista de los quirópteros de Ia colection dei Instituto de Medicina Tropical y sus parasitos. A n .
In s t. M ed . R eg ., T u c u m á n , 3:111, 1950.
49. R O M A fiA , C. & T O R A N Z O S , L.B.
NO V -D E Z /76 Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 321
E p te s ic u s . A n . In s t. M e d . R eg ., T u c u m â n ,
2 :41, 1947.
50. Z E L E D O N , R. & V IE T O , P.L. - Hallazgo
de S c h iz o tr y p a n u m v e s p e r tillio n is
(Bat-taglia) en Ia sangre de murcielagos de Costa
Rica. R ev. B io l. tr o p . C os ta R ic a , 5:123,
1957.
51. Z E L E D O N , R .& V IE T O , P.L. - Compara-tive studies of S c h iz o tr y p a n u m c r u z i (Cha
gas (1909) and S. v e s p e rtillio n is (Battaglia,
1904) from Costa Rica. J. P a ra s ito l.,
