UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAPÁ
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE TROPICAL
UNIFAP / EMBRAPA-AP / IEPA / CI-BRASIL
LAILSON DO NASCIMENTO LEMOS
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE E LONCHAEIDAE) EM
SISTEMAS DE CULTIVO E ENTORNO NO ESTADO DO AMAPÁ,BRASIL
MACAPÁ – AP
2014
LAILSON DO NASCIMENTO LEMOS
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE E LONCHAEIDAE) EM SISTEMAS DE CULTIVO E ENTORNO NO ESTADO DO AMAPÁ, BRASIL
MACAPÁ-AP 2014
Tese apresentada à Universidade Federal do Amapá como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical para a obtenção do título de Doutor em Biodiversidade Tropical, área de Concentração Ecologia e Meio Ambiente.
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) Biblioteca Central da Universidade Federal do Amapá
595.774 L557m
Lemos, Lailson do Nascimento.
Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em sistemas de cultivo e entorno no Estado do Amapá, Brasil / Lailson do Nascimento Lemos; orientador Ricardo Adaime. -- Macapá, 2014.
78 f.
Tese (Doutorado) – Fundação Universidade Federal do Amapá, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical.
1. Mosca-das-frutas – Amapá (AP). 2. Frutas – Doenças e pragas – Amapá. 3. Fruticultura – Infestação. 4. Amazônia – Entomologia. I. Adaime, Ricardo, orient. II. Fundação Universidade Federal do Amapá. III. Título.
AGRADECIMENTOS
A Deus, pela vida, saúde, força de vontade e determinação que me motivaram a estudar. Seu amor é infinito. Sem ele nada seria possível.
Aos professores, coordenadores e ex-coordenadores do Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical da Universidade Federal do Amapá (UNIFAP), que contribuíram com conhecimentos significativos durante o meu doutoramento.
A Embrapa Amapá, através da Rede Amazônica de Pesquisas sobre Moscas-das-frutas, que financiou esta pesquisa e proporcionou toda a logística necessária.
Ao meu orientador, Prof. Dr. Ricardo Adaime, por ter acreditado na minha capacidade, ter me moldado e me inserido no contexto da pesquisa científica durante esses mais de quatro anos de estudo.
Aos meus colegas de turma (Mestrado e Doutorado). Nossa convivência proporcionou amizade e cumplicidade durante as aulas e atividades de campo.
Aos meus colegas estagiários do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá, em especial, Maria do Socorro (Help), Luana Pinheiro, Francisco Andrew, Oziel Baía, Sarron Feliphe, Danilo Baía e Ezequiel. Vocês foram incansáveis. Junto com os demais, contribuíram com grande esforço no apoio à execução das atividades de laboratório e campo.
Ao Botânico do IEPA, Salustiano Vilar da Costa-Neto, pela valiosa contribuição na identificação botânica de algumas espécies vegetais.
Ao Biólogo Pedro Carlos Strikis, pela valiosa contribuição na identificação dos exemplares de lonqueídeos.
Aos meus colegas de trabalho da U.B.S. Perpétuo Socorro, da Escola Sebastiana Lenir e da FAPEAP, que me incentivaram e cobriram a minha ausência laboral, me ajudaram, incentivaram, vibraram e torceram por mim, no decorrer deste curso.
Aos amigos do dia-a-dia, que sempre me apoiaram, entenderam minhas ausências, desenvolveram curiosidades sobre minha pesquisa e também me ajudaram, em especial à Bruna Salomão e Silvio Filho, que contribuíram na digitação das planilhas de dados.
Por fim, à minha mãe que é o meu anjo-da-guarda na terra e que sempre orou por mim pedindo o livramento. Aos meus filhos Laís, Lailson Júnior e Carlos José, que reclamaram, mas souberam entender minha ausência e, ao meu Amor, Marcia Pires, só o amor descreve o que você fez por mim. Também te amo!
“Ando devagar porque já tive pressa e levo este sorriso porque já chorei demais. Hoje me sinto mais forte, mais feliz, quem sabe, Eu só levo a certeza de que muito pouco eu sei”
SUMÁRIO
RESUMO GERAL ... 8
GENERAL ABSTRACT... 9
INTRODUÇÃO GERAL ... 10
REFERÊNCIAS ... 14
CAPÍTULO 1: RIQUEZA DE ESPÉCIES DE ANASTREPHA (DIPTERA: TEPHRITIDAE), HOSPEDEIROS E PARASITOIDES NO ESTADO DO AMAPÁ, BRASIL ... 17
RESUMO ... 18
INTRODUÇÃO ... 19
MATERIAL E MÉTODOS ... 20
Área de estudo ... 20
Coleta e processamento dos frutos ... 22
Obtenção dos pupários e dos insetos adultos ... 23
Identificação do material botânico ... 23
Análise dos dados ... 23
RESULTADOS ... 24
DISCUSSÃO ... 26
AGRADECIMENTOS ... 39
REFERÊNCIAS ... 39
CAPÍTULO 2:SCIENTIFIC NOTES - NEW HOSTS OF BACTROCERA CARAMBOLAE (DIPTERA: TEPHRITIDAE) IN BRAZIL ... 44
REFERENCES CITED... 50
CAPÍTULO 3: ESPÉCIES DE LONCHAEIDAE (DIPTERA: TEPHRITOIDEA) E SEUS HOSPEDEIROS NO ESTADO DO AMAPÁ, BRASIL ... 51
RESUMO ... 52
ABSTRACT ... 52
INTRODUÇÃO ... 53
MATERIAL E MÉTODOS ... 55
Área de estudo ... 55
Coleta e processamento dos frutos ... 57
Obtenção dos pupários e dos insetos adultos ... 57
Identificação dos insetos ... 58
Identificação do material botânico ... 58
Análise dos dados ... 58
RESULTADOS ... 58
DISCUSSÃO ... 60
AGRADECIMENTOS ... 70
CONSIDERAÇÕES GERAIS ... 73 ANEXO 1 - SCIENTIFIC NOTES: NEW HOSTS OF BACTROCERA CARAMBOLAE (DIPTERA: TEPHRITIDAE) IN BRAZIL ... 75
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1
Tabela 1. Número de amostras e frutos coletados e infestados por Anastrepha em três
municípios do estado do Amapá, Brasil. Janeiro a dezembro de 2012. ... 31 Tabela 2. Hospedeiros de espécies de Anastrepha, massa, número de frutos e seus respectivos índice de infestação ... 34 Tabela 3. Hospedeiros Anastrepha spp. em três municípios do estado do Amapá ... 35 Tabela 4. Espécies de Hymenoptera parasitoides de Anastrepha spp. ... 37
Capítulo 2
Tabela 1. Hosts of Bactrocera carambolae in the state of Amapá, brazil from Jan to Dec 2012 ... 48
Capítulo 3
Tabela 1. Número de amostras e frutos coletados e infestados por Lonchaeidae em três
municípios do estado do Amapá, Brasil. Janeiro a dezembro de 2012 ... 63 Tabela 2. Frutos hospedeiros das espécies de Lonchaeidae, índices de infestação dos frutos e mês de ocorrência em Mazagão, Amapá. Janeiro a dezembro de 2012 ... 66 Tabela 3. Frutos hospedeiros das espécies de Lonchaeidae, índices de infestação dos frutos e mês de ocorrência em Porto Grande, Amapá. Janeiro a dezembro de 2012 ... 67 Tabela 4. Frutos hospedeiros das espécies de Lonchaeidae, índices de infestação dos frutos e mês de ocorrência em Santana, Amapá. Janeiro a dezembro de 2012 ... 68 Tabela 5. Espécies de Lonchaeidae e seus hospedeiros em três municípios do estado do Amapá, Brasil. Janeiro a dezembro de 2012 ... 69
RESUMO GERAL
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) representam um dos principais problemas fitossanitários da fruticultura, pois algumas espécies são consideradas pragas. No Brasil, a família Tephritidae está representada por cinco gêneros, contudo são os mais importantes. Anastrepha é o mais diverso e congrega as espécies nativas da região Neotropical. No estado do Amapá, Bactrocera carambolae Drew & Hancock está sob controle oficial. De Lonchaeidae, as larvas estão associadas à matéria orgânica em decomposição, principalmente madeira, flores e frutos, no entanto, algumas espécies são invasoras primárias de frutos e botões florais. Os gêneros mais importantes são: Neosilba McAlpine, Dasiops Rondani e Lonchaea Fallén. O presente trabalho objetiva conhecer a riqueza de espécies de moscas-das-frutas, seus hospedeiros e parasitoides em frutos nativos e introduzidos no estado do Amapá. Os estudos foram conduzidos em três propriedades rurais, localizadas nos municípios de Santana (S 00º 02‟ – W 51º 13‟), Mazagão (S 00º 06‟ – W 51º 15‟) e Porto Grande (N 00º 36‟ – W 51º 27‟), de onde os frutos foram coletados, nas áreas de cultivo e em área da mata adjacente (parcela de 40 m x 250 m). As coletas foram cada 30 dias, em cada propriedade, entre janeiro e dezembro de 2012. Nas áreas demarcadas, realizou-se varredura coletando-se frutos da planta e recém-caídos ao solo. Em laboratório, os frutos foram dispostos em frascos de plástico transparente (8 cm de diâmetro x 6 cm de altura) sobre camada de areia esterilizada e cobertos com organza. A cada cinco dias, a areia contida nos frascos foi examinada e os pupários foram transferidos para outros frascos e encobertos por vermiculita umedecida, até a obtenção dos adultos. Os insetos que emergiram foram sacrificados e transferidos para frascos ependorff contendo etanol a 70%, devidamente etiquetados, para posterior identificação. Foram coletadas 412 amostras (4.554 frutos, 323,4 kg, representadas por 78 espécies vegetais, 27 introduzidas e 51 nativas, de 32 famílias). Houve infestação por Anastrepha em 107 amostras (20 espécies vegetais de 13 famílias botânicas) de onde foram obtidos 5.252 pupários, dos quais emergiram 2.452 exemplares pertencentes a 12 espécies, além de 177 exemplares de parasitoides de cinco espécies (quatro Braconidae e uma Figitidae). Novas associações de Anastrepha/hospedeiros foram realizadas para a Amazônia: A. obliqua a Q. guianensis e M. emarginata; A. fraterculus a S. purpurea;
A. distincta a A. muricata; A. serpentina a P. gardneri e A. leptozona a M. zapota. Além
dessas, A. obliqua a M. jaboticaba é registro de nova associação para o estado do Amapá. Por
B. carambolae foram 33 amostras infestadas, de onde obteve-se 613 adultos distribuídos em
dez espécies vegetais: Mangifera indica (Anacardiaceae), Malpighia emarginata (Malpighiaceae), Eugenia stipitata (Myrtaceae), Psidium guajava (Myrtaceae), Syzygium
malaccense (Myrtaceae), Averrhoa carambola (Oxalidaceae), Manilkara zapota
(Sapotaceae), Pouteria macrophylla (Sapotaceae), Capsicum chinense (Solanaceae) e
Chrysobalanus icaco (Chrysobalanaceae). Das dez espécies vegetais infestadas por B. carambolae, sete são registras pela primeira vez como hospedeiras no Brasil: M. indica, E. stipitata, S. malaccense, M. zapota, P. macrophylla, C. chinense e C. icaco. Por Lonchaeidae,
houve infestação em 50 amostras (23 espécies vegetais de 18 famílias botânicas). Obteve-se 856 pupários que originaram exemplares adultos de 10 espécies pertencentes aos gêneros
Neosilba, Dasiops e Lonchaea. As espécies Neosilba laura Strikis, N. parapeltae Strikis e N. perezi (Romero & Ruppel) foram registradas pela primeira vez na Amazônia. Dasiops inedulis Steyskal foi registrada pela primeria vez no estado do Amapá. Adicionalmente, 25
novas associações de hospedeiros e espécies de lonqueídeos para a Amazônia foram feitas, contribuindo significativamente para o avanço no conhecimento sobre este grupo de insetos na região.
GENERAL ABSTRACT
The fruit flies (Diptera: Tephritidae and Lonchaeidae) represent one of the main phytosanitary problems of fruit production, because some species are considered pests. In Brazil, Tephritidae family is represented by five genera, being Anastrepha Schiner, Ceratitis Macleay, Bactrocera Macquart the most important. The Anastrepha genus is the most diverse and group native species of the Neotropical region. In the Amapá State, Bactrocera
carambolae Drew & Hancock is under official control. Of Lonchaeidae, the larvae of these
flies are associated with decomposing organic matter, mainly wood, flowers and fruits. Yet, some species are primary invasive of fruit and flower buds. The most important genera in Brazil are: Neosilba, Dasiops and Lonchaea. The present study aimed knowing the species richness of fruit flies, their hosts and parasitoids in native and introduced fruits in farm systems and around three locations in the Amapá State. The studies were conducted at three farms, located in Santana (S 00º 02 ' - W 51 13'), Mazagão (S 00º 06 ' – W 51º 15‟) and Porto Grande (N 00º 36' - W 51 ° 27 ') municipalities, where the fruits were collected in cultivation and adjacent forest areas (share of 40 m x 250 m). Sampling was every 30 days on each property between January and December 2012. In the demarcated areas held scanning to collect fruits directly from the plant or freshly fallen on the ground. In the laboratory, the fruits were placed in transparent plastic jars (8 cm diameter x 6 cm high) under sterile sand and covered organza. Every five days, the sand contained in the vials was examined and pupae were transferred to other flasks and shrouded in wet vermiculite, until the attainment of adults. The insects which emerged were sacrificed and transferred to ependorff vials properly labeled, containing 70% ethanol, for subsequent identification. 412 samples (4,554 fruit, 323.4 kg, represented for 78 plant species, 27 native and 51 introduced belonging to 32 families) were collected. There was infestation by Anastrepha in 107 samples (20 species from 13 plant families) where obtained 5,252 pupae that emerged 2, 452 specimens belonging to 12 species, and 177 specimens of five parasitoids species (four of Braconidae and one of Figitidae). New associations of Anastrepha/hosts were held to Amazon: A. obliqua to the Q.
guianensis and to the M. emarginata; A. fraterculus to the S. purpurea; A. distincta to the A. muricata; A. serpentina to the P. gardneri; A. leptozona to the M. zapota. Besides these, A. obliqua to the M. caulifolia is new record association for the Amapá State. By B. carambolae
33 samples were infested, from which obtained 613 especimens emerged of 10 plant species:
Mangifera indica (Anacardiaceae), Malpighia emarginata (Malpighiaceae), Eugenia stipitata
(Myrtaceae), Psidium guajava (Myrtaceae), Syzygium malaccense (Myrtaceae), Averrhoa
carambola (Oxalidaceae), Manilka zapota (Sapotaceae), Pouteria macrophylla (Sapotaceae), Capsicum chinense (Solanaceae) and Chrysobalanus icaco L. (Chrysobalanaceae). Ten plant
species infested by B. carambolae, seven are first register as a host in Brazil: M. indica, E.
stipitata, S. malaccense, M. zapota, P. macrophylla, C. chinense and C. icaco. By
Lonchaeidae, there was infestation in 50 samples (23 species from 18 plant families). Yelded 856 pupae that gave adult specimens of 10 species belonging to the Neosilba, Dasiops and
Lonchaea genera. The Neosilba laura Strikis, N. parapeltae Strikis and N. perezi (Romero &
Ruppel) species were recorded for the first time in the Amazon. Dasiops inedulis Steyskal was recorded the first time at the Amapá state. Additionally, 25 new associations of hosts wich lace flies to Amazon were made, representing significant contribution to knowledge advancing about this group of insects in the region.
INTRODUÇÃO GERAL
O Brasil vem se destacando mundialmente como importante produtor de frutas, especialmente tropicais e subtropicais (SÃO JOSÉ, 2003). Atualmente é o terceiro maior produtor de frutas frescas do mundo, sendo este segmento agrícola de grande relevância nacional, uma vez que a produção anual é acima de 40 milhões de toneladas, correspondendo a aproximadamente 25% do valor da produção agrícola do país, além de gerar em torno de 5 milhões de empregos diretos e contribuir com uma receita bruta anual da ordem de 15 bilhões de reais (BASA, 2008; ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA, 2013).
Apesar da elevada produção e do reconhecido potencial de crescimento nesse segmento, especialmente no que diz respeito ao acesso a mercados de frutas frescas tropicais, a introdução de produtos brasileiros em mercados internacionais não se dá na mesma proporção, uma vez que o Brasil exporta apenas 3% daquilo que colhe, fazendo com que a comercialização dependa, quase que exclusivamente, do mercado interno. Chile e Peru se destacam como exportadores, pois produzem além da demanda interna (ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA, 2013.
Entre os fatores que contribuem para o baixo volume de exportação, destacam-se barreiras políticas, perdas na produção e pós-colheita e problemas fitossanitários. Estes últimos são considerados uma das principais barreiras a serem vencidas, pois mesmo a fruticultura tendo qualidade e potencial produtivo, os países importadores restringem ao máximo a comercialização por meio de medidas quarentenárias rigorosas (SOUZA FILHO, 2006). Nesse contexto, as moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são consideradas extremamente importantes e sua presença causa, não somente danos diretos aos produtos, como também limitações comerciais (MALAVASI, 2000).
A infestação de diversas espécies de frutos por Tephritidae tem ocorrido em diferentes partes do mundo, apesar dos procedimentos de quarentena adotados por vários países (DUYCK et al., 2004). Na atualidade, constitui um dos maiores grupos de insetos fitófagos com importância econômica mundial, ocorrendo desde a região temperada até a tropical, com exceção das áreas árticas e desérticas, onde a vida vegetal é escassa (ZUCCHI, 2001).
No Brasil, as espécies de moscas-das-frutas registradas pertencem a cinco gêneros:
Anastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis MacLeay, Rhagoletis Loew e Toxotrypana Gerstaecker. O gênero Anastrepha apresenta maior número de registros de
espécies (115), representando aproximadamente 49% das 235 espécies assinaladas para o continente americano (ZUCCHI, 2008; UCHÔA; NICÁCIO, 2010).
Apesar do razoável conhecimento acerca da diversidade de tefritídeos que causam prejuízos à fruticultura brasileira, pouco ainda se sabe sobre sua distribuição, plantas hospedeiras e inimigos naturais, sobretudo, estudos biológicos e ecológicos de populações (MOURA; MOURA, 2006; MINZÃO; UCHÔA-FERNANDES, 2008). Isso se deve ao fato de que a maioria dos estudos ainda são conduzidos em pomares comercias, com a utilização de frascos caça-moscas. Por isso, estudos populacionais baseados em amostragem de frutos devem ser intensificados, especialmente em áreas nativas e pomares domésticos, para ampliar o conhecimento dessas espécies, e isso só poderá ser obtido com levantamentos intensivos diretamente dos frutos hospedeiros (ZUCCHI, 2000; 2007).
Do total de espécies de moscas-das-frutas registradas no Brasil, apenas 51% tem pelo menos um hospedeiro conhecido (ZUCCHI, 2008). Desse modo, o conhecimento da diversidade de plantas silvestres e hospedeiras de tefritídeos em uma região é de fundamental importância para a implementação do manejo integrado das espécies-praga, pois, segundo Aluja (1999), nessas espécies vegetais populações aumentam antes de invadirem os pomares comerciais. O registro de distribuição geográfica e plantas hospedeiras precisam ser catalogados, tornando-se, assim, referência básica para técnicos envolvidos com problemas quarentenários (ZUCCHI, 2000).
Além da família Tephritidae, os insetos da família Lonchaeidae, dípteros frugívoros cujas espécies danificam frutos e hortaliças, têm sido reportados como pragas primárias em diferentes culturas no Brasil, mas ainda são pouco estudados na região neotropical (VELOSO
et al., 1994; UCHÔA-FERNANDES; ZUCCHI, 1999; BITTENCOURT et al., 2006). Dasiops Rondani e Neosilba McAlpine são os gêneros que agrupam espécies de importância
econômica (SOUZA FILHO, 2006).
No Brasil, os registros de espécies de lonqueídeos associadas a espécies frutíferas aumentaram nos últimos anos (UCHÔA, 2012) e a classificação das espécies como pragas tem recentemente chamado a atenção dos pesquisadores. No entanto, estratégias de manejo populacional de lonqueídeos têm sido dificultadas em virtude da falta de estudos taxonômicos e bioecológicos.
No Estado do Amapá, os estudos com moscas-das-frutas e seus inimigos naturais são recentes. Entretanto, especificamente nos últimos anos, experimentou significativo crescimento, baseado especialmente em amostragem de frutos potencialmente hospedeiros, motivados basicamente pela necessidade de se compreender a bioecologia da mosca-da-carambola (Bactrocera mosca-da-carambolae Drew & Hancock), restrita ao Estado.
A espécie B.carambolae é considerada praga de grande expressão econômica para países exportadores de frutas, especialmente em virtude de restrições quarentenárias impostas por países importadores que não possuem a praga em seus territórios, Portanto, constitui-se em problema fitossanitário de extrema relevância para o país, já que a simples presença em áreas de produção pode levar a perda de mercados importadores importantes, ocasionando prejuízos de grande monta para o país (SILVA et al., 1997; MALAVASI, 2001).
O impacto negativo da introdução da mosca-da-carambola em outras regiões do país, a exemplo do Submédio São Francisco, pode ter consequências desastrosas, principalmente do ponto de vista econômico (SILVA et al., 1997). Esses impactos também podem ser expandidos para implicações ambientais, devido aos efeitos de medidas de controle, especialmente químicas, sobre os recursos naturais e organismos não-alvo, interferência nas interações biológicas com espécies nativas e adaptação a outras espécies comerciais ainda não consideradas hospedeiras (SILVA et al., 1997; NASCIMENTO; CARVALHO, 2000; CARVALHO, 2003). Caso a praga fique fora de controle, estima-se que geraria, no Brasil, um prejuízo potencial de US$ 30,8 milhões no ano inicial e de cerca de US$ 92,4 milhões no terceiro ano de infestação (SILVA et al., 1997).
Diante desse cenário, é fundamental a realização de pesquisas científicas sobre moscas-das-frutas para melhor compreender a bioecologia das espécies de importância econômica e quarentenária e de potenciais espécies-praga nas condições do Amapá. Sendo assim, o presente trabalho teve por objetivo contribuir para o avanço do conhecimento científico sobre moscas-das-frutas no estado do Amapá, gerando e difundindo informações sobre o registro de espécies de tefritídeos, lonqueídeos, seus hospedeiros (nativos ou introduzidos) e seus inimigos naturais, úteis ao manejo das espécies-praga.
O estudo foi realizado em três propriedades rurais localizadas nos municípios de Mazagão, Porto Grande e Santana, estado do Amapá. As propriedades apresentam em comum área de cultivo de frutas para fins comerciais e área de mata nativa adjacente aos pomares. Foram realizadas coletas de frutos de diversas espécies vegetais, a cada 30 dias, no período de janeiro a dezembro de 2012. Na área cultivada, frutos disponíveis, das espécies vegetais cultivadas, foram coletados. Na vegetação nativa, as coletas foram realizadas dentro de uma parcela medindo 40 m de largura x 250 m de comprimento (1 hectare) onde realizou-se varredura, coletando-se frutos da planta e recém-caídos ao solo. Para a coleta e processamento das amostras foi adotada a metodologia descrita por Silva et al. (2011). Os insetos obtidos e as plantas das quais os frutos foram coletadas foram identificados com base na literatura especializada.
A presente tese está composta por três artigos científicos (capítulos), descritos a seguir:
Capítulo 1. Riqueza de espécies de Anastrepha (Diptera: Tephritidae), hospedeiros e parasitoides no estado do Amapá, Brasil
O presente trabalho teve o objetivo conhecer a riqueza de espécies de Anastrepha, seus hospedeiros e parasitoides que ocorrem em frutos nativos e introduzidos no estado do Amapá. Os estudos foram conduzidos em três propriedades rurais, localizadas nos municípios de Mazagão, Porto Grande e Santana. Foram realizadas coletas de frutos de diversas espécies vegetais, a cada 30 dias, no período de janeiro a dezembro de 2012. Em toda a área demarcada foi realizada uma varredura coletando-se frutos da planta e recém-caídos no solo. Foram amostradas 78 espécies vegetais (27 introduzidas e 51 nativas) pertencentes a 32 famílias (412 amostras, 4.554 frutos, 323,4 kg). Houve frutos infestados por Anastrepha em 107 amostras (20 espécies vegetais de 18 famílias botânicas). Foram obtidos 5.252 pupários, dos quais emergiram 2.452 exemplares de 12 espécies de Anastrepha e 177 exemplares de parasitoides de cinco espécies (quatro Braconidae e uma Figitidae). Seis novas associações de moscas/hospedeiros foram realizadas para a Amazônia: Anastrepha obliqua a Quararibea
guianensis e Malpighia emarginata; A. fraterculus a Spondias purpurea; A. distincta a Annona muricata; A. serpentina a Pouteria gardneri e A. leptozona a Manilkara zapota. Além
dessas, A. obliqua a Myrciaria jaboticaba é registro de nova associação para o estado do Amapá.
Capítulo 2. New hosts of Bactrocera carambolae (Diptera: Tephritidae) in Brazil.
Sete espécies vegetais foram registradas pela primeira vez como hospedeiras de
Bactrocera carambolae no Brasil. Eugenia stipitata e Pouteria macrophylla, nativas da
região Amazônica, também foram reportadas como hospedeiros da mosca-da-carambola. O maior número de espécimes foi obtido de frutos de Averrhoa carambola e Psidium guajava.
Capítulo 3. Espécies de Lonchaeidae (Diptera: Tephritoidea) e seus hospedeiros no estado do Amapá, Brasil.
O trabalho relacionou as espécies de Lonchaeidae e seus hospedeiros em três municípios do estado do Amapá. Foram amostradas 78 espécies vegetais pertencentes a 32 famílias (412 amostras, 4.554 frutos, 323,4 kg). Frutos estavam infestados por Lonchaeidae em 50 amostras (24 espécies vegetais de 18 famílias botânicas). Foram obtidos 853 pupários de Lonchaeidae, que originaram adultos de 10 espécies pertencentes aos gêneros Neosilba,
Dasiops e Lonchaea. As espécies Neosilba laura Strikis, N. parapeltae Strikis e N. perezi
(Romero & Ruppel) são registradas pela primeira vez na Amazônia. Dasiops inedulis Steyskal é registrada pela primeira vez no estado do Amapá. Adicionalmente, 25 novas associações de hospedeiros e espécies de lonqueídeos para a Amazônia foram feitas, contribuindo, significativamente, para o avanço do conhecimento sobre este grupo de insetos na região.
REFERÊNCIAS
ALUJA, M. Fruit fly (Diptera: Tephritidae) research in Latin America: myths, realities and dreams. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, Londrina, v.28, n.4, p.565-594, 1999. ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA. Santa Cruz do Sul: Gazeta Santa Cruz, 2013. 136 p.
BASA, Banco da Amazônia. O Banco da Amazônia e o financiamento da fruticultura regional. Contexto Amazônico. v. 1, n. 5, 2008. Disponível em:
http://www.bancoamazonia.com.br/bancoamazonia2/includes%5Cinstitucional%5Carquivos %5Cbib lioteca%5Ccontextoamazonico%5Ccontexto_amazonico_5.pdf>. Acesso em: 07 set. 2011.
BITTENCOURT, M. A. L.; SILVA, A. C. M.; BOMFIM, Z. V.; SILVA, V. E. S.; ARAÚJO, E. L.; STRIKIS, P. C. Novos Registros de Espécies de Neosilba (Diptera: Lonchaeidae) na Bahia. Neotropical Entomology, v.2, n.35, p.282-283, 2006.
CARVALHO, R. S. Estudos de laboratório e de campo com o parasitóide exótico
Diachasmimorpha longicaudata Ashmead (Hymenoptera: Braconidae) no Brasil. 2003. 182 f.
Tese (Doutorado) – Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, Piracicaba. 1 CD-ROM
DÓRIA, H. O. S.; BORTOLI, S. A.; ALBERGARIA, N. M. M. S. Influência do tratamento térmico na eliminação de Ceratitis capitata em frutos de goiaba (Psidium guajava L.). Acta Scientiarum, v.26, n.1. p.107-111, 2004.
DUYCK, P. F.; DAVID, P.; QUILICI, S. A review of relationships between interspecific (Diptera: Tephritidae). Ecological Entomology, v.29, n. 5, p.511–520, 2004.
MALAVASI, A. Áreas-livres ou de baixa prevalência. In: MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil: conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos, 2000. p. 175-181.
MALAVASI, A. Mosca-da-carambola, Bactrocera carambolae (Diptera: Tephritidae). In: VILELA, E. F.; ZUCCHI, R. A.; CANTOR F. (Ed.). Histórico e impacto de pragas introduzidas no Brasil. Ribeirão Preto: Holos, 2001. p.39-41.
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CAPÍTULO 1
RIQUEZA DE ESPÉCIES DE ANASTREPHA (DIPTERA: TEPHRITIDAE), HOSPEDEIROS E PARASITOIDES NO ESTADO DO AMAPÁ, BRASIL
SPECIES RICHNESS OF ANASTREPHA (DIPTERA: TEPHRITIDAE), HOSTS AND PARASITOIDS IN THE STATE OF AMAPÁ, BRAZIL
LAILSON DO NASCIMENTO LEMOS1, RICARDO ADAIME2*, EZEQUIEL DA GLÓRIA DE DEUS1, CRISTIANE RAMOS DE JESUS-BARROS2
1
Universidade Federal do Amapá, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical, Rodovia JK, km 4, 68902-280 Macapá, Amapá, Brasil.
2
Embrapa Amapá, Rodovia JK, km 5, No. 2600, 68903-419, Macapá, Amapá, Brasil. *Autor para correspondência; Email: l.n.lemos@hotmail.com
RESUMO
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) representam um dos principais problemas fitossanitários da fruticultura, pois algumas espécies são consideradas pragas. No Brasil, o gênero Anastrepha o mais importante. O presente trabalho objetiva conhecer a riqueza de espécies de Anastrepha, seus hospedeiros e parasitoides em frutos nativos e introduzidos no estado do Amapá. Os estudos foram conduzidos em três propriedades rurais, localizadas nos municípios de Mazagão, Porto Grande e Santana. Cada propriedade tinha em comum, área destinada ao cultivo e área de mata adjacente ao pomar. Na área de mata, demarcou-se uma parcela (1 hectare). Tanto no pomar quanto na área demarcada, os frutos das diversas espécies vegetais que estavam disponíveis foram coletados, a cada 30 dias, entre janeiro e dezembro de 2012. Foram amostradas 78 espécies vegetais (27 introduzidas e 51 nativas) pertencentes a 32 famílias (412 amostras, 4.554 frutos, 323,4 kg). Houve infestação por Anastrepha em 107 amostras (20 espécies vegetais de 13 famílias botânicas). Foram obtidos 5.252 pupários, dos quais emergiram 2.452 exemplares de 12 espécies de Anastrepha e 177 exemplares de parasitoides de cinco espécies (quatro Braconidae e uma Figitidae). Seis novas associações de moscas/hospedeiros foram realizadas para a Amazônia: Anastrepha obliqua a Quararibea
guianensis e Malpighia emarginata; A. fraterculus a Spondias purpurea; A. distincta a Annona muricata; A. serpentina a Pouteria gardneri e A. leptozona a Manilkara zapota. Além
dessas, A. obliqua a Myrciaria jaboticaba é registro de nova associação para o estado do Amapá.
PALAVRAS-CHAVE: Fruticultura, Infestação, Planta Hospedeira, Amazônia.
ABSTRACT
Fruit flies (Diptera: Tephritidae) represent a major phytosanitary problem of fruit production because some species are pests. In Brazil, Anastrepha genus is the most important. The present study aims at knowing the richness of Anastrepha species, their hosts and parasitoids in native and introduced fruits in the State of Amapá. The studies were conducted at three farms, located in the municipalities of Mazagão, Porto Grande and Santana. Each property had in common, the area devoted to cultivation and forest area adjacent to the orchard. In the forest, we marked a portion (1 hectare). Both in the orchard and in the demarcated areas, the fruits of many plant species that were available were collected every 30 days, between January and December 2012. Exactly 78 plant species were sampled (27 introduced and 51 natives) belonging to 32 families (412 samples, 4,554 fruits, 323.4 kg). There was infestation by Anastrepha in 107 samples (20 species of 13 botanical families).We obtained 5.252 puparia, resulting in 2,452 specimens of 12 species of Anastrepha and 177 specimens of five species of parasitoids (four Braconidae and one Figitidae). Six new associations were made for the Amazon: Anastrepha obliqua in
Quararibea guianensis and Malpighia emarginata; A. fraterculus in Spondias purpurea; A. distincta in Annona muricata; A. serpentina in Pouteria gardneri and A. leptozona in Manilkara zapota.Besides these, A. obliqua in Myrciaria jaboticaba is a new association for
the Amapá State.
INTRODUÇÃO
A fruticultura brasileira apresenta destaque mundialmente, pois o país é um importante produtor de frutas frescas, ocupando o terceiro lugar no ranking dos países produtores de frutas, garantindo colheita superior a 40 milhões de toneladas anuais, ficando atrás apenas da China e Índia (ANUÁRIO BRASILEIRO DE FRUTICULTURA, 2013).
Na Amazônia brasileira a fruticultura é a quarta principal atividade econômica, depois do minério de ferro, da madeira e da pecuária. Entretanto, do ponto de vista social, é a atividade que apresenta o maior potencial de distribuição de renda para a população garantindo a fixação do homem no campo e a geração de empregos (BASA, 2008). Nessa região, os pomares de frutas comercializáveis, em geral, estão localizados próximo às áreas florestadas, ou são consorciadas em sistemas agroflorestais – (SAF‟s) (COSTA, 2005; QUEIROZ, 2008).
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) representam um dos principais problemas fitossanitários da fruticultura, pois algumas espécies são consideradas pragas, causando danos diretos aos frutos, perdas na produção, limitando a comercialização e o consumo. Além disso, impossibilitam exportações em função das restrições quarentenárias impostas por países importadores que não apresentam uma determinada praga em seu território (MALAVASI, 2000).
Tephritidae e Lonchaeidae representam as principais famílias de moscas cujas larvas utilizam a polpa dos frutos ou outras partes das plantas como substratos para seu desenvolvimento. As espécies de Tephritidae de importância econômica são as mais frequentemente estudadas (ALUJA; NORRBOM, 2000). No Brasil, há cinco gêneros importantes economicamente: Anastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis MacLeay,
Rhagoletis Loew e Toxotrypana Gerstaecker, sendo Anastrepha o mais importante, com 115
espécies e 265 espécies vegetais hospedeiras (ZUCCHI, 2000a; ZUCCHI, 2008).
Na Amazônia já foram registradas a ocorrência de 59 espécies de Anastrepha utilizando hospedeiros vegetais nativos e introduzidos, sendo que a relação
Anastrepha/hospedeiro é conhecida em cerca de 49% das espécies (NORRBOM; UCHÔA,
2011; ZUCCHI et al., 2011a). Assim, o conhecimento da relação Anastrepha/hospedeiro e seus inimigos naturais é fundamental para adoção de técnicas eficientes de manejo, particularmente nesta região do Brasil.
Diversos tipos de organismos podem ser utilizados como inimigos naturais das moscas-das-frutas, como entomopatógenos (vírus, bactérias, fungos, nematoides), predadores
e parasitoides. Os parasitoides são considerados os mais efetivos (CANAL; ZUCCHI, 2000). Os principais parasitoides que atuam no controle natural das moscas-das-frutas pertencem às famílias Braconidae e Figitidae (Hymenoptera). Os Braconidae subdividem-se nas subfamílias Alysiinae (gênero Asobara) e Opiinae (gêneros Doryctobracon, Opius e Utetes). As espécies Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), D. brasiliensis (Szépligeti, 1911) e
Opius bellus (Gahan, 1930) são os mais comumente encontrados parasitando larvas de
Tephritidae (CANAL; ZUCCHI, 2000).
Os Figitidae (subfamília Eucoilinae) parasitam larvas de Tephritidae e Lonchaeidae. No Brasil, seis espécies de figitídeos estão assinaladas: Aganaspis nordlanderi (Wharton), A.
pelleranoi (Brèthes, 1924), Odontosema albinerve Kieffer, O. anastrephae Borgmeier, Dicerataspis flavipes Kieffer e Tropideucoila rufipes Ashmead (GUIMARÃES; ZUCCHI,
2011). A espécie A. pelleranoi parasita, preferencialmente, larvas de terceiro ínstar que se encontram em frutos apodrecidos no solo. É uma das poucas espécies que penetra no interior dos frutos à procura das larvas das moscas-da-frutas, pois os braconídeos restringem sua atividade de oviposição à superfície do fruto e alcançam as larvas pela introdução de seu ovipositor através da casca (WHARTON, 1993; OVRUSKI, 1994; SIVINSKI et al., 1997).
Esta pesquisa objetivou ampliar o conhecimento sobre a diversidade de espécies de
Anastrepha, seus hospedeiros e parasitoides em frutos nativos e introduzidos, no estado do
Amapá.
MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo
A pesquisa foi realizada em três propriedades rurais localizadas nos municípios de Mazagão, Porto Grande e Santana, estado do Amapá (Figura 1). As propriedades apresentaram em comum, cultivo de frutas para fins comerciais e área de mata nativa adjacente aos pomares. Nas áres de cultivo, todas as espécies frutíferas foram amostradas, de acordo com a fenologia de cada espécie, enquanto que na vegetação nativa foi demarcada uma parcela de 40 m de largura x 250 m de comprimento (1 hectare), sendo as coletas realizadas somente na área demarcada.
Figura 1. Estado do Amapá com indicações (triângulos pretos) da localização das áreas amostradas.
Fonte: Limites municipais e Rede viária (ZEE/COT/IEPA)
A área de Mazagão (S00º06'; W51º15') dista 30 km de Macapá. A vegetação nativa é típica de floresta de várzea, sofrendo inundação diária devido ao regime das marés. Espécies como macacaúba (Platymiscium duckei Huber), virola [Virola surinamensis (Rol.) Warb.], pau-mulato [Calycophyllum spruceanum (Benth.) K. Schum] e andiroba (Carapa guianensis Aubl.) são abundantes. A área cultivada mediu, aproximadamente, 10 ha, com cultivos de frutíferas como limão taiti (Citrus aurantifolia Swingle var. thaiti), maracujá (Passiflora
edulis Sims) e graviola (Annoma muricata L.) destinadas à fabricação de polpas ou
comercialização in natura.
A área de Porto Grande (N00º36'; W51º27') está localizada na Colônia Agrícola do Matapi, distante 120 km de Macapá. A vegetação nativa é característica de floresta densa de terra firme com predominância de espécies arbóreas, como por exemplo, breu (Protium spp. Sandwith), piquiá [Caryocar villosum (Aubl.) Pers.], cumaru [Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.] e pracuúba [Mora paraenses (Ducke) Ducke]. A área cultivada mediu, aproximadamente, 100 ha, sendo 30% dessa, destinada ao cultivo de frutíferas, especialmente
taperebá (Spondias mombin L.), araçá-boi (Eugenia stipitata McVaugh) e graviola (Annona
muricata L.).
A área de Santana (S00º02'; W51º13') dista 20 km de Macapá e tem composição florestal típica de capoeira, com predominância de espécies como matá-matá [Eschweilera
tenuifolia (O.Berg) Miers], figuinho (Ficus pertusa L.f.) e embaúba (Pourouma guianensis
Aubl.). A área destinada ao cultivo de frutíferas mediu aproximadamente, 20 ha, destacando as espécies acerola (Malpighia emarginata Sessé & Moc. ex. DC), goiaba (Psidium guajava L.) e maracujá (Passiflora edulis Sims).
O clima das regiões estudadas é caracterizado como quente e úmido, com regime pluviométrico marcado por duas estações bem definidas: período chuvoso (janeiro a julho), acumulando cerca de 80% da precipitação pluvial anual, e o período seco (agosto a dezembro). As temperaturas mensais são elevadas ao longo do ano, com média anual de 26ºC (mínima de 22ºC e máxima de 34ºC) (IBGE 2010).
Coleta e processamento dos frutos
Foram realizadas coletas mensais de frutos de diversas espécies vegetais nativas e introduzindas, no período de janeiro a dezembro de 2012. Na área de mata nativa, realizou-se varredura em toda a área demarcada, coletando-se frutos diretamente da planta e/ou, recém-caídos no solo. Nas áreas cultivadas, foram coletadas amostras de frutos disponíveis durante o período de coleta.
As amostras coletadas foram transportadas em caixas de plástico empilháveis até o Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá, onde os frutos foram pesados em balança de precisão. Para compor as amostras, os frutos foram processados e individualizados utilizando-se o utilizando-seguinte critério estabelecido por Silva et al. (2011): a) para frutos pequenos, 15 unidades compunham uma amostra; b) frutos médios, 10 unidade; e c) frutos grandes ou alongados, 3 unidades. Em cada amostra, cada fruto individualizado correspondia a uma subamostra.
Os frutos coletados foram dispostos individualmente em recipientes circulares de plástico transparente (8 cm de diâmetro x 6 cm de altura) com tampa vazada fechada com tecido organza; ou em bandejas retangular de plástico (33 cm de comprimento x 18 cm de largura x 6 cm de altura), também cobertas com organza e presos com liga de borracha, para o caso de frutos grandes ou alongados. Ambos os recipientes continham camada fina de areia esterilizada como substrato para pupação.
Obtenção dos pupários e dos insetos adultos
A cada três dias a areia foi examinada e os pupários de tefritídeos recolhidos com auxílio de espátulas, sendo transferidos para frascos de plásticos transparentes (8cm de diâmetro), com tampa vazada e coberto por organza, contendo camada fina de vermiculita umedecida em seu interior. Os insetos que emergiram foram sacrificados e transferidos para tubos ependorff contendo etanol na concentração de 70%, devidamente etiquetados, para posterior identificação.
Identificação dos insetos
Os espécimes de Tephritidae obtidos nesta pesquisa foram identificados de acordo com Zucchi et al. (2011), e os parasitoides com base em Marinho et al. (2011). Especimens
voucher foram depositados na coleção entomológica da Embrapa Amapá.
Identificação do material botânico
Para a identificação das espécies vegetais silvestres, foram coletados ramos contendo estruturas reprodutivas (flores e frutos), que foram posteriormente herborizados, segundo técnicas habituais de montagem e preservação (Fidalgo e Bononi 1984). A identificação foi realizada com auxílio de chaves dicotômicas e materiais bibliográficos especializados, além de comparação com o acervo do Herbário da Universidade Federal Rural da Amazônia- UFRA, em Belém, Pará, e do Herbário do Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Amapá - IEPA, em Macapá, Amapá. Material-testemunho foi depositado nos acervos dos referidos herbários.
Análise dos dados
Foram calculados os seguintes índices de infestação: 1) percentual de frutos infestados = (número de frutos infestados ÷ número de frutos coletados) x 100; 2) número de pupários/fruto = número de pupários obtidos ÷ nº de frutos infestados na amostra; 3) índice de diversidade de Simpson para três espécies mais infestadas (Eugenia stipitata, Psidium
guajava e Spondias mombin); 4); análise de variância ao nível de 95% de significância para
três espécies selecionadas. Para tanto, foram separados de cada fruto, até 20 pupários. O tratamento estatístico foi processado no software R.
RESULTADOS
Entre janeiro a dezembro de 2012 foram obtidas, nas três áreas avaliadas, 412 amostras de frutos (4.554 frutos, 323,4 Kg), pertencentes a 78 espécies vegetais de 32 famílias botânicas. Das espécies vegetais coletadas, 27 foram espécies vegetais introduzidas e 51 nativas (Tabela 1).
Do total de amostras obtidas, em 107 (1.771 frutos) verificou-se a infestação por Tephritidae (25,9% do total de amostras coletadas, pertencentes a 20 espécies vegetais de 13 famílias botânicas) (Tabela 1). Foi verificada a infestação em 778 frutos, de onde foram obtidos 5.252 pupários (Tabela 2). O maior índice de infestação (30,6 pupário/fruto) foi verificado em ingá-cipó (Inga edulis) e o menor (0,6 pupário/fruto), em acerola (Malpighia
emarginata) (Tabela 2). Nos frutos de anoerá (Licania macrophylla), bacaba (Oenocarpus bacaba) e abacate (Persea americana), houve infestação, porém sem emergência de adultos.
Das 20 espécies vegetais infestadas, 13 eram introduzidas e sete nativas (Tabela 2). Das espécies vegetais nativas, seis encontravam-se em áreas de mata. Já as espécies vegetais introduzidas estavam em áreas de cultivo. Constatou-se a ocorrência de 12 espécies de moscas-das-frutas (Tabela 3). Anastrepha obliqua foi a espécie mais polífaga, tendo sido registrada em sete hospedeiros de quatro famílias botânicas, sendo quatro delas, espécies nativas. Houve registro de A. fraterculus em cinco hospedeiros de três famílias botânicas e A.
striata em três hospedeiros de três famílias. As espécies A. pickeli, A. hastata e A. coronilli,
foram verificadas infestando apenas um hospedeiro (Tabela 3).
A ação dos parasitoides sobre espécies de Anastrepha também foi registrada nesta pesquisa. Nas amostras coletadas, foram obtidas cinco espécies de parasitoides das famílias Braconidae e Figitidae (Tabela 4). Opius bellus (Gahan) foi o parasitoide mais abundante com 101 exemplares obtidos de quatro espécies vegetais hospedeiras de Anastrepha, seguido de
Doryctobracon areolatus (Szépligeti) com 66 espécimes, em três espécies vegetais. O
taperebá (Spondias mombin), foi o hospedeiro que exibiu maior riqueza de espécies de parasitoides (três espécies) obtidas, inclusive o figitídeo A. pelleranoi.
Considerando-se que na metodologia adotada houve individualização de frutos, a relação tritrófica só foi possível de ser estabelecida entre o parasitoide D. areolatus e a espécie A. serpentina em frutos de aguaí-una (P. gardneri). Isso só é possível de ser realizado
se, em uma única amostra só emergir única espécie de mosca-das-frutas e única de parasitoide.
Os dados de precipitação (Figura 2a) demonstram que entre o período de janeiro a junho, a quantidade de chuvas na região foi alta, com média mensal acima de 250 mm, seguida de uma drástica redução entre os meses de junho e dezembro. No perído de maior precipitação, observou-se maior disponibilidade de frutos, pois a precipitação foi um fator que influenciou na fenologia da maior parte das frutíferas, consequentemente, na maior riqueza de espécies de moscas-da-frutas, seguida de drástica redução, no período de estiagem, tanto da disponibilidade de frutos hospedeiros quanto das espécies de Anastrepha.
O índice de diversidade de Simpson para moscas-das-frutas nas espécies vegetais hospedeiras araçá-boi (E. stipitata), goiaba (P. guajava) e taperebá (S. mombin), foi calculado e os resultados obtidos foram C = 0,56, 0,23 e 0,67, respectivamente, para cada uma das três espécies vegetais selecionadas para essa análise. Esses resultados do índice de diversidade foram submetidos à análise e variância. Como resultado da Anova para a diversidade de mosca-das-frutas entre as três espécies vegetais hospedeiras (E. stipitata x P. guajava; S.
mombin x E. stipitata; S. mombin x P. guajava), os dados revelaram não haver diferença
significativa na composição da comunidade de moscas-das-das-frutas (p = 0,99; 0,22 e 0,10, respectivamente) entre as plantas hospedeiras testadas, demostrando que as comunidades de moscas-das-frutas que ocorrem nesses hospedeiros são semelhantes entre si (Figura 2b).
Considerando o resultado da Anova para efeito de comparação entre as massas dos pupários das respectivas espécies de mosca-das-frutas em frutos de P. guajava x E. stipitata e entre S. mombin x P. guajava, observou-se haver diferença significativa essas massas de pupas nessas duas comparações (p = 0,0). Contudo, o teste comparativo entre as massas das pupas de em frutos de S.mombin x E. stipitata não revelou haver diferença entre as massas dos pupários nesses tratamentos (p = 0,92) (Figura 2c).
Já a análise comparativa entre as massas dos frutos, através da Anova, nas três espécies vegetais testadas (Figura 2d), foi possível verificar que houve diferença significativa (p = 0,0) entre elas, nos três tratamentos, muito embora, em algumas amostras coletadas, houve frutos que se afastaram do peso padrão médio.
DISCUSSÃO
Das 78 espécies vegetais coletadas, 20 estavam infestadas por espécies de Anastrepha. Destas, 13 eram espécies vegetais introduzidas, encontradas em áreas cultivadas (Tabelas 1 e 2). É comum, nos quintais amazônicos brasileiros, esse arranjo consorciado nas plantações, tanto de espéceis frutíferas nativas quanto de introduzidas com espécies florestais arbóreas na mesma área ou localizados próximas a áreas florestadas, os quais caracterizam os sistemas agroflorestais (ENGEL, 1999).
Nas espécies vegetais infestadas, detectou-se 12 espécies de Anastrepha. As espécies
A. obliqua e A. serpentina foram obtidas de frutos provenimentes tanto de ambiente cultivado
quanto de área de mata. Com efeito, nove das espécies de moscas-das-frutas obtidas foram provenientes de frutos das áreas cultivadas, sendo as demais espécies, obtidas de frutos de plantas das áreas de mata, cuja riqueza de espécies foi ligeiramente menor. Esse resultado vai de encontro ao que já foi observados em estudos realizados por Costa et al., (2009), Ronchi-Teles et al. (2011), Deus et al. (2013) e Dutra et al. (2013), onde a riqueza de espécies de moscas-das-frutas foi consideravelmente maior nas áreas de mata.
Em áreas de mata nativa, devido à heterogeneidade de espécies vegetais, os insetos tendem a se distribuir entre as diferentes espécies vegetais gerando maior diversidade na comunidade de insetos que procuram utilizar esses recursos de diferentes maneiras (ALTIERI; LETOURNEAU, 1984). Com efeito, como a riqueza de espécies de moscas-das-frutas obtidas nesse estudo foi maior nas áreas cultivadas, esse fato pode estar relacionado a diversos fatores, dentre os quais, a influência do adensamento populacional das frutíferas cultivadas e do número de espécies vegetais cultivadas (ZUCCHI, 200b). Em casos extremos, ocorre a migração das espécies de moscas-das-frutas do pomar para a floresta e vice-versa. Além disso, algumas espécies de moscas-das-frutas revelam alto grau de especialização ao seu hospedeiro, associada com a capacidade dessas espécies tolerarem as defesas químicas da planta (STEFANI; MORGANTE, 1996).
O maior índice de infestação por Anastrepha nesse trabalho foi verificado em ingá-cipó (I. edulis) (Tabela 2), diferindo dos resultados obtidos em outros estudos na Região Amazônica. Pereira (2009), estudando as espécies de moscas-das-frutas na região do Baixo Amazonas e do Marajó, Pará, obteve índices de infestação de 0,05 a 6,5 pupários/fruto em I.
edulis, no Baixo Amazonas e 1,00 a 3,5 pupários/fruto no Marajó.
As infestações observadas em goiaba (P. guajava) indicam que, provavelmente, A.
abundância relativa em relação às demais espécies. Nessa espécie vegetal, em outras regiões brasileiras, A. fraterculus é a espécie que se destaca com maior abundancia relativa, sendo considerada uma excelente competidora (ALVARENGA, 2004; URAMOTO, 2007; ALVARENGA et al., 2009).
Nos frutos de taperebá (S. mombin), a vantagem competitiva é de A. obliqua, que é polífaga, pois tem capacidade de explorar hospedeiros de diferentes famílias botânicas, sobre a espécie A. antunesi, que é oligófaga. Alvarenga et al. (2009) já havia discorrido sobre a preferência de A. obliqua por frutos de Anacardiaceae. Entretanto, outros fatores, como a atuação dos inimigos naturais, também devem ser consideradas em estudos ecológicos posteriores, pois os parasitoides apresentam grande influência na regulação populacional das espécies de moscas-das-frutas (DENNO et al., 1995).
Anastrepha obliqua e A. fraterculus foram as espécies mais polífagas neste estudo. A
primeira é considerada uma das mais abundantes em estudos sobre mosca-das-frutas no Norte do Brasil (SILVA; RONCHI-TELES, 2000; THOMAZINI et al., 2003; RONCHI-TELES; SILVA, 2005; SILVA et al., 2007; 2011). Ambas as espécies, nas demais regiões do país, causam sérios danos em espécies de citros (Citrus spp), algumas mirtáceas, como goiaba (P.
guajava), araçá-boi (E. stipitata) e anacardiáceas, como manga (M. indica) e Spondias spp.
(SOUZA-FILHO, 2006).
Anastrepha fraterculus é considerada uma das espécies mais polífagas na América do
Sul e está presente em todos os estados do Brasil, graças a sua alta capacidade de colonização de frutos hospedeiros. Por ser uma espécie generalista, quando seus hospedeiros preferenciais estão em baixa produção, ela utiliza hospedeiros secundários ou alternativos para manter suas populações (SELIVON, 2000; ZUCCHI, 2000a).
Embora neste estudo A. striata tenha sido numericamente a mais abundante, foi detectada em apenas três hospedeiros, sendo a goiaba (P. guajava) o preferencial. Na Amazônia brasileira, A. striata já foi registrada infestando 28 hospedeiros e está presente em todos os estados amazônicos, indicando que essa espécie está bem adaptada as condições da região norte (SILVA et al., 2011). No estado do Amazonas, Silva et al. (1996), Ronchi-Teles
et al. (2000), Ribeiro (2005) e Thomazini e Albuquerque (2009) já haviam verificado a
preferência de A. striata por espécies do gênero Psidium. Do mesmo modo, Pereira et al. (2010) observaram o mesmo comportamento da espécie, nos estados do Acre e Rondônia, assim como no Amapá, A. striata tem sido reportada como a principal praga dos frutos de P.
As espécies vegetais bacaba (O. bacaba) e abacate (P. americana) apresentaram infestação por tefritídeos, porém sem emergência de exemplares adultos, contudo, essas mesmas espécies já foram relatadas como hospedeiras de A. striata (SILVA et al., 2011). Já para a espécie vegetal anoerá (L. macrophylla), está sendo registrada pela primeira vez a infestação por pupários de Anastrepha, contudo, dos dois pupários obtidos, emergiram dois exemplares do parasitoide O. bellus.
Todas as espécies de parasitoides obtidas nesta pesquisa já haviam sido detectadas anteriormente atuando como inimigos naturais das espécies de Anastrepha (SILVA et al., 2010). Em alguns estudos sobre inimigos naturais de moscas-das-frutas realizados no Brasil,
D. areolatus se apresenta como um dos mais efetivos no controle biológico natural das
espécies de Tephritidae (MARINHO et al., 2011). De acordo com Marinho et al. (2011), o estado do Amapá é o que apresenta o maior número de registros de espécies de parasitoides.
Quanto ao figitídeo A. pelleranoi, sua ocorrência já havia sido registrada na Amazônia (GUIMARÃES et al., 1999; 2000; SILVA et al., 2010). De acordo com Guimarães e Zucchi (2011), A. pelleranoi é uma espécie generalista que pode parasitar espécies de moscas-das-frutas das famílias Tephritidae e Lonchaeidae, tanto em frutos cultivados comercialmente como nos nativos silvestres. Contudo, o conhecimento da fauna de parasitoides Figitidae no Brasil ainda é incipiente, carecendo de mais estudos para entender a biologia dessas espécies (GUIMARÃES; ZUCCHI, 2011).
A diversidade de espécies de moscas-das-frutas foi diretamente relacionada ao período de maior precipitação (janeiro a junho) (Figura 2a). No estado do Amapá, devido a sua localização equatorial específica, as condições climáticas são particulares, sendo exibidas apenas duas estações: inverno e verão. No inverno, acontece o período de maior precipitação que exerce influência direta na fenologia da maioria das espécies vegetais. Isso também contribui para uma maior disponibilidade de frutos de diversas espécies vegetais.
Nesse trabalho foi possível inferir que tanto a precipitação pluviométrica quanto a disponibilidade de frutos hospedeiros influenciaram para a maior diversidade de espécies de moscas-das-frutas. Segundo Uramoto (2004), embora muitos autores já tenham verificado que a disponibilidade de frutos hospedeiros seja um dos principais fatores que influenciam as populações de moscas-das-frutas, a determinação da importância das variáveis climáticas na flutuação das populações de moscas-das-frutas é difícil de ser realizada, no entanto, essa autora observou correlação positiva entre os picos populacionais de A. obliqua e A.
fraterculus com as variáveis climáticas (temperatura, umidade relativa do ar e pluviosidade)
Os índices de diversidade de Simpson para espécies de moscas-das-frutas em araçá-boi (E. stipitata), goiaba (P. guajava) e taperebá (S. mombin) revelaram que esses hospedeiros são semelhantes na composição da comunidade de moscas-das-frutas, não havendo diferença na comparação dessas comunidades. Eugenia stipitata e S. mombin são hospedeiras preferenciais de A. obliqua. Embora essa espécie utilize esses dois hospedeiros de diferentes famílias (Myrtaceae e Anacardiaceae), não houve diferença na comparação das massas das pupas de A. obliqua nesses dois hospedeiros. Contudo, P. guajava é hospedeira preferencial de A. striata, ocorrendo em alta abundância nessa espécie de planta e utiliza tanto E. stipitata quanto S. mombin de forma alternativa, revelando o motivo da diferença entre as massas das pupas tanto em E. stipitata x P. guajava e S. mombin x P. guajava.
Silva (1998) realizou um trabalho morfométrico comparativo entre o tamanho dos pupários de A. antunesi e A. obliqua obtidos de frutos de taperebá (S. mombim) e entre pupários de A. leptozona e A. serpentina obtidos de frutos de abiu (P. caimito) afim de relacionar os parasitoides emergidos desses pupários com as espécies de moscas-das-frutas correspondentes e aos frutos hospedeiros. O autor não encontrou relação nessa análise morfométrica e concluiu que a morfometria não é o melhor parâmetro para caracterizar essa relação parasitoide/hospedeiro.
Considerando o esforço de coleta realizado, foi possível verificar, nas áreas estudadas que as moscas-das-frutas do gênero Anastrepha infestam hospedeiros nativos ou introduzidos, tanto em áreas de mata quanto em pomares. Observou-se também que o aumento da pluviosidade interfere positivamente na fenologia de algumas espécies vegetais, aumentado a oferta de frutos hospedeiros de moscas-das-frutas, assim como no aumento de suas populações e que a redução da pluviosidade interfere reduzindo a densidade populacional, devido à redução de hospedeiros, mas não na diversidade. A pesquisa revelou ainda que a composição da comunidade de moscas-das-frutas é mais diversa nos ambientes cultivados do que nas áreas de mata, embora a diversidade de espécies vegetais frutíferas no ambiente de mata seja maior.
Frutos de diferentes famílias botânicas podem hospedar a mesma espécie de mosca-das-frutas. Embora esses frutos possam apresentar diferença significativa quando se compara suas massas, os pupários dessas espécies de moscas-das-frutas que eles hospedam não apresentam diferença quando se comparam suas massas.
Parasitoides das famílias Braconidae e Figitidae atuam sobre a fauna de moscas-das-frutas em diferentes frutos hospedeiros e ajudam a reduzir a densidade populacional dessas espécies. As espécies O. bellus e D. areolatus são os mais abundantes e os mais efetivos nesse
controle. A espécie vegetal S. mombim revela ser um excelente repositório natural de parasitoides de mosca-das-frutas.
Este trabalho contribuiu para o conhecimento e ampliação do número de hospedeiros de moscas-das-frutas, sendo que novas associações de moscas/hospedeiros para a Amazônia são realizadas: Q. guianensis, infestada por A. obliqua; S. purpurea infestada por A.
fraterculus; A. muricata por A. distincta; M. emarginata por A. obliqua; P. gardneri por A. serpentina; M. zapota por A. leptozona. Além das associações citadas anteriormente, M. jaboticaba infestada por A. obliqua constitui nova associação para o Amapá.
Tabela 1. Número de amostras e frutos coletados e infestados por Anastrepha em três municípios do estado do Amapá, Brasil. Janeiro a dezembro de 2012.
Espécies/famílias frutíferas amostradas
Municípios
Origem Mazagão** Porto Grande** Santana** Nomes científicos Nomes vernaculares Famílias Nativa (N)
Introduzida (I)
NAC NFC NAI NFI NAC NFC NAI NFI NAC NFC NAI NFI
Alibertia edulis (L. C.Rich.) A. Rich. Ex DC Puruí Rubiaceae N 0 0 0 0 2 30 0 0 0 0 0 0
Anacardium occidentale L. Caju Anacardiaceae I 1 10 0 0 0 0 0 0 2 20 0 0
Annona muricata L. Graviola Annonaceae I 1 3 0 0 4 12 0 0 2 6 1 1
Artocarpus altilis (Parkinson) Fosberg Fruta-pão Moraceae I 0 0 0 0 4 12 0 0 0 0 0 0
Artocarpus heterophyllus Lam. Jaca Moraceae I 0 0 0 0 2 6 0 0 3 9 0 0
Astrocaryum aculeatum G. Mayer Tucumã Arecaceae N 0 0 0 0 0 0 0 0 1 15 0 0
Astrocaryum murumuru Mart. Murumuru Arecaceae N 6 60 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Attalea excelsa Mart. Urucuri Arecaceae N 7 70 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Averrhoa carambola L. Carambola Oxalidaceae I 0 0 0 0 9 90 0 0 0 0 0 0
Bactris gasipaes Kunth H.B.K. Pupunha Arecaceae N 0 0 0 0 2 30 0 0 0 0 0 0
Bactris maraja Mart. Marajá Arecaceae N 1 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Bellucia grossularioides (L.) Triana Goiaba-de-anta Melastomataceae N 0 0 0 0 2 30 2 6 0 0 0 0
Byrsonima crassifolia (L.) HBK Muruci Malpighiaceae N 0 0 0 0 0 0 0 0 5 75 0 0
Capsicum chinense Jacq Pimentinha Solanaceae I 8 120 0 0 1 15 0 0 3 45 0 0
Chalophyllum brasiliensis Cambess. Jacareúba Calophyllaceae N 1 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Carica papaya L. Mamão Caricaceae I 1 3 0 0 5 15 0 0 6 90 0 0
Caryocar glabrum (Aubl.) Pers. Piquiarana Caryocaraceae N 0 0 0 0 1 10 0 0 0 0 0 0
Cayaponia ferruginea Gomes-Klein Fruta de cutia Curcubitaceae N 0 0 0 0 0 0 0 0 1 15 0 0
Cheiloclinium cognatum (Miers) A.C. Sm. Bacupari Celastraceae N 2 30 1 1 0 0 0 0 3 45 1 1
Cissus amapaensis Lombardi Uva-do-mato Vitaceae N 0 0 0 0 0 0 0 0 2 30 0 0
Citrus aurantifolia Swingle var. thaiti Limão taiti Rutaceae I 9 90 0 0 0 0 0 0 3 30 0 0
Citrus aurantium L. Laranja-da-terra Rutaceae I 0 0 0 0 10 100 0 0 0 0 0 0
Citrus latifolia Tanaka Limão galego Rutaceae I 0 0 0 0 0 0 0 0 2 20 0 0
Citrus limonia Osbeck Limão-cravo Rutaceae I 8 80 0 0 8 80 0 0 11 110 0 0
