UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS EM SERGIPE
Ellen da Costa Malaquias Orientadora: Adriana Bocchiglieri
São Cristóvão 2021
ii Ellen da Costa Malaquias
DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS EM SERGIPE
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe como requisito parcial para obtenção do título de Mestre.
Orientadora: Adriana Bocchiglieri
São Cristóvão Agosto de 2021
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
M237d
Malaquias, Ellen da Costa.
Dieta e estrutura da rede trófica de morcegos em áreas verdes urbanas em Sergipe / Ellen da Costa Malaquias; orientadora Adriana Bocchiglieri. – São Cristóvão, SE, 2021.
59 f. : il.
Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação) – Universidade Federal de Sergipe, 2021.
1. Morcego - Comportamento. 2. Hábitos alimentares. 3. Dietas. 4.
Habitat (Ecologia). I. Bocchiglieri, Adriana, orient. II. Título.
CDU 599.41
TERMO DE APROVAÇÃO
DIETA E ESTRUTURA DA REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS EM SERGIPE
por
ELLEN DA COSTA MALAQUIAS
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe, como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação.
APROVADA pela banca examinadora composta por
PROFª DRª ADRIANA BOCCHIGLIERI Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da
Universidade Federal de Sergipe
PROF. DR. LUIZ AUGUSTINHO MENEZES DA SILVA UFPE
PROF. DR. PATRÍCIO ADRIANO DA ROCHA UFPB
São Cristóvão/SE, 27 de agosto de 2021
iii Agradecimentos
Agradeço à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa. À Fundação de Apoio à Pesquisa e a Inovação Tecnológica do Estado de Sergipe (FAPITEC) pelos recursos que possibilitaram a compra do material de campo.
Aos administradores da Universidade Federal de Sergipe, Secretaria da Fazenda de Sergipe e Vila Militar dos Oficiais do Exército por possibilitarem a coleta de dados nessas áreas.
À banca da qualificação, Dr. Marcelo Fulgêncio Guedes Brito e Dr. Renato Gomes Faria, pelos comentários e sugestões para o trabalho. Aos membros da banca de defesa, Dr. Luiz Augustinho Menezes da Silva e Dr. Patrício Adriano da Rocha pelas valiosas contribuições.
Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, professores e funcionários, pelos ensinamentos e dedicação com os alunos do programa e o apoio logístico e financeiro via PROAP.
À minha orientadora Adriana, por me acolher no laboratório desde a graduação, pela dedicação, paciência e compartilhamento de experiências.
Aos integrantes do Laboratório de Mastozoologia, por toda ajuda durante o período que passei lá. Especialmente à Rayanna e Dyl, companheiras de campo que a ajuda foi essencial.
À minha turma de mestrado por todas as conversas, momentos de aprendizado e descontração durante todo o período que estivemos em contato.
À Gabriel, por todo me apoiar sempre que precisei, por aguentar meus desabafos, pelos conselhos e palavras de carinho.
Aos meus amigos por todo carinho e apoio que sempre me dão quando preciso.
E um agradecimento especial aos meus pais pelo apoio incondicional à minha formação acadêmica.
iv Sumário
Lista de Figuras ... v
Lista de Tabelas ... vi
Resumo Geral ... 7
General Abstract ... 8
Introdução Geral ... 9
Referências bibliográficas ... 11
Capítulo I - DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE ...15
Resumo ... 16
Abstract ... 17
1. Introdução... 18
2. Objetivos ... 19
3. Hipóteses ... 20
4. Material e Métodos... 20
4.1. Área de estudo ... 20
4.2. Coleta de dados ... 23
4.3. Análise dos dados ... 24
5. Resultados ... 25
6. Discussão ... 30
7. Referências bibliográficas ... 35
Capítulo II - REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE ... 42
Resumo ... 43
Abstract ... 44
1. Introdução... 45
2. Hipóteses ... 47
3. Material e Métodos... 47
4.1. Área de estudo ... 47
4.2. Coleta de dados ... 47
4.3. Análise dos dados ... 48
4. Resultados ... 49
5. Discussão ... 53
6. Referências bibliográficas ... 56
v Lista de Figuras
Capítulo I
Figura 1. Mapa do Brasil com o estado de Sergipe em destaque (A); Indicação dos municípios de São Cristóvão e Aracaju, em Sergipe, e os sítios de amostragem (B);
Destaque para os três sítios amostrados (C). ... 21 Figura 2. Variação da precipitação (mm) e temperatura média (°C) em Aracaju entre setembro/2019 e agosto/2020. As barras azuis representam a precipitação nos meses de coleta e as barras cinzas nos meses sem coleta. ... 21 Figura 3. Visão da borda e aérea dos três sítios de amostragem: A - Universidade Federal de Sergipe (UFS), B - Secretaria do Estado da Fazenda de Sergipe (SEFAZ) e C - Vila Militar para Oficiais do Exército (Vila). Fonte: Imagens aéreas retiradas do Google Earth (2020). ... 22 Figura 4. Itens alimentares encontrados nas amostras fecais dos morcegos em áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. a. Cecropia pachystchya; b. Cecropia sp.1; c.
Ficus sp.2; d. Ficus sp.1; e. Solanum caavurana; f. Solanum stipulaceum; g. Solanum paniculatum; h. Passiflora silvestris; i. Philodendron acutatum; j. Piper sp.1; k. Piper sp.2; l. Vismia guianensis; m. Semente sp.1, n. Élitro; o. Botão floral. ... 277 Capítulo II
Figura 1. Rede trófica de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de Sergipe.
As linhas representam a interação entre as espécies de morcegos (quadrados cinzas) e os itens alimentares (quadrados pretos) e a largura da linha indica a força dessa interação...50 Figura 2. Módulos da rede de morcegos e itens alimentares de áreas verdes urbanas de Sergipe. As relações entre as espécies são representadas pelos quadrados azuis e quanto mais escuro, mais forte é a interação entre a espécie de morcego e o item alimentar...51 Figura 3. Robustez à remoção acumulativa de espécies de morcegos (a, b, c) e itens alimentares (d, e, f). Remoção aleatória de espécies (a, d); Remoção das espécies com menos ligações (b, e); Remoção das espécies com mais ligações (c, f). Valor de R representa a área abaixo da curva...53
vi Lista de Tabelas
Capítulo I
Tabela 1. Dieta das espécies de morcegos registradas em áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie ... 266 Tabela 2. Dieta de machos e fêmeas das espécies de morcegos mais frequentes nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie. ... 29 Tabela 3. Sobreposição de nicho trófico entre as espécies mais frequentes de morcegos nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. *Maiores valores de sobreposição de nicho. ... 300 Capítulo II
Tabela 1. Métricas de centralidade da rede trófica de morcegos e itens alimentares em áreas verdes urbanas de Sergipe. Em negrito, destaque para os maiores valores registrados. ... 52
7 Resumo Geral
A diversidade de características morfológicas e comportamentais dos morcegos refletem na variedade de hábitos alimentares e os papéis que desempenham nas comunidades. A sazonalidade, diferentes requerimentos energéticos e a urbanização podem afetar a dieta dos morcegos. Fatores como a mudança estrutural no habitat, maior exposição a predadores e poluição sonora e visual afetam o comportamento e o forrageio nesses ambientes, alterando as redes tróficas locais. Os objetivos dessa dissertação foram (1) analisar a dieta e a influência do sexo e precipitação no consumo dos itens alimentares; (2) caracterizar a estrutura da rede trófica dos morcegos. Morcegos foram capturados, em redes de neblina, entre setembro/2019 e agosto/2020 em três áreas verdes urbanas da região metropolitana de Aracaju, Sergipe. Os itens alimentares consumidos foram identificados através da análise das fezes obtidas em campo. No primeiro capítulo é caracterizada a composição da dieta de cada espécie, a influência do sexo e pluviosidade nessa dieta (teste G e regressão logística simples, respectivamente) e o nicho trófico. Houve um predomínio no consumo de frutos de espécies comuns dos estágios pioneiros de sucessão, o que está relacionado com o estado de conservação dos ambientes urbanos.
Identificou-se a relação gênero-gênero, com Artibeus spp. e Platyrrhinus lineatus consumindo frequentemente Cecropia spp., Carollia perspicillata se alimentando de Piper spp. e Sturnira lilium de Solanum spp. A dieta foi influenciada pelo sexo nas espécies mais frequentes em decorrência das necessidades nutricionais e energéticas. No geral, a precipitação não influenciou a composição da dieta das espécies, com exceção de P. lineatus em relação ao consumo de Cecropia pachystachya. Artibeus lituratus apresentou maior amplitude de nicho (B=5,53), com maior sobreposição com A. planirostris (Øjk = 0,88) e P. lineatus (Øjk = 0,72).
No segundo capítulo foi analisada a estrutura de rede trófica da comunidade e avaliada a robustez da rede à extinção das espécies. A rede trófica de morcegos encontrada em áreas verdes urbanas exibiu estrutura com baixo aninhamento (maior participação de espécies generalistas) e maior modularidade, devido às preferências de determinadas espécies de morcegos a alguns itens alimentares (frugívoros). Uma baixa conectância e especialização intermediária refletem que os morcegos apresentaram interações com poucos itens alimentares. A espécie que apresentou maior conectância (A. lituratus) explorou apenas metade dos itens registrados na rede, normalmente os mais frequentes em áreas verdes urbanas. A rede trófica foi mais sensível a perda de espécies generalistas, pois são as espécies com maior variedade de ligações e que conferem à rede uma maior estabilidade.
Palavras-chave: Aracaju; Chiroptera; Hábito alimentar; Interação trófica.
8 General Abstract
The diversity of morphological and behavioral characteristics of bats reflects the variety of feeding habits and the roles they play in communities. Seasonality, different energy requirements, and urbanization can affect bats' diets. Factors such as structural change in habitat, increased exposure to predators, and noise and visual pollution affect behavior and foraging in these environments, altering local trophic networks. The objectives of this dissertation were (1) to analyze the diet and the influence of sex and precipitation on the consumption of food items; (2) to characterize the structure of the bats' trophic network. Bats were captured in mist nets between September/2019 and August/2020 in three urban green areas of the metropolitan region of Aracaju, Sergipe. The food items consumed were identified by analyzing the feces obtained in the field. The first chapter characterizes the composition of the diet of each species, the influence of sex and rainfall on this diet (G-test and simple logistic regression, respectively) and the trophic niche. There was predominance in the consumption of fruits of common species of the pioneer stages of succession, which is related to the state of conservation of urban environments. The genus-genus relationship was identified, with Artibeus spp. and Platyrrhinus lineatus frequently consuming Cecropia spp., Carollia perspicillata feeding on Piper spp. and Sturnira lilium from Solanum spp. The diet was influenced by sex in the most frequent species due to nutritional and energy needs. In general, precipitation did not influence the composition of the species' diet, with the exception of P.
lineatus in relation to the consumption of Cecropia pachystachya. Artibeus lituratus had a wider niche range (B=5.53), with greater overlap with A. planirostris (Øjk = 0.88) and P.
lineatus (Øjk = 0.72). In the second chapter, the trophic network structure of the general community was analyzed and the robustness of the network to the extinction of the species was evaluated. The trophic bat network found in urban green areas exhibited low nesting structure (greater participation of generalist species) and greater modularity, due to the preferences of certain bat species to some food items (frugivores). A low connectivity and intermediate specialization reflect those bats had interactions with few food items. The species with the highest connectivity (A. lituratus) explored only half of the items registered in the network, usually the most frequent in urban green areas. Trophic network has been shown to be more sensitive to the loss of generalist species, as they are the species with the greatest variety of connections and that give the network greater stability.
Keywords: Aracaju; Chiroptera; Feeding habit; Trophic interaction.
9 Introdução Geral
A ordem Chiroptera é representada por 181 espécies no Brasil, principalmente das famílias Phyllostomidae, Molossidae e Vespertilionidae (GARBINO et al., 2020). A diversidade de características morfológicas e comportamentais desse grupo reflete a variedade de hábitos alimentares encontrados, representada por espécies frugívoras, insetívoras, nectarívoras, piscívoras e hematófagas, entre outras (KUNZ et al., 2011). Nesse contexto, os morcegos desempenham papéis importantes para o funcionamento das comunidades, principalmente os insetívoros, frugívoros e nectarívoros (KUNZ et al., 2011).
Morcegos insetívoros têm distintas formas de forragear, consumindo insetos em pleno voo ou na vegetação (KALKO; HANDLEY; HANDLEY, 1996). A capacidade de consumir variados grupos de insetos e o alto consumo destes pelos morcegos os tornam também potenciais controladores de pragas (AGUIAR; ANTONINI, 2008; CLEVELAND et al., 2006;
FEDERICO et al., 2008; MORRISON; LINDELL, 2012) e vetores de doenças (REISKIND;
WUND, 2009).
As espécies frugívoras consomem uma ampla variedade de frutos (LOBOVA;
GEISELMAN; MORU, 2009), podendo esses ser grandes, dos quais consomem apenas a polpa, como também frutos com sementes pequenas (ANDRADE et al., 2013; TAVARES et al., 2012). Atuam como importantes dispersores de sementes, principalmente dos gêneros Ficus, Cecropia, Piper, Vismia e Solanum (ANDRADE et al., 2013; TAVARES et al., 2012), sendo a maioria destes presentes nos estágios iniciais da regeneração vegetal (MUSCARELLA;
FLEMING, 2007).
Os nectarívoros exercem papel fundamental na reprodução das plantas, como algumas espécies de cactos colunares (NASSAR; RAMÍREZ; LINARES, 1997) e herbáceas (MACHADO; SAZIMA; SAZIMA, 1998). Entretanto, dependendo da diversidade dos recursos disponíveis no ambiente, os morcegos adotam estratégias alimentares mais generalistas, incluindo frutos, artrópodes e pólen na sua dieta (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007;
MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012).
A sazonalidade na disponibilidade de recursos alimentares pode alterar os itens consumidos pelos morcegos, com épocas chuvosas favorecendo um maior consumo de frutos (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017) e em períodos mais secos havendo uma maior variação nos itens consumidos (e.g. insetos, flores e folhas) (CORDERO-SCHMIDT et al., 2016; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017;
MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012; ZORTÉA, 2003). A diferença energética entre os sexos também pode alterar a composição da dieta, principalmente em épocas reprodutivas, nas
10 quais as fêmeas requerem mais nutrientes para a gestação e lactação (GITTLEMAN;
THOMPSON, 1988; ORR et al., 2016).
Em áreas urbanas, além dos fatores apontados anteriormente, as alterações ocasionadas pela antropização do ambiente também influenciam o modo como os animais se alimentam (RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Perturbações ambientais, sonoras e visuais; uma menor riqueza de recursos e maior presença de espécies exóticas afetam o forrageamento desse grupo (GELMI-CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019; RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Nessas áreas, por exemplo, é comum encontrar os morcegos consumindo frutos de espécies de ambientes alterados como Cecropia, Ficus, Piper e Solanum (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014) e também os frutos exóticos facilmente encontrados na matriz urbana como manga (Mangifera indica L.), amêndoa (Terminalia spp.) e banana (Musa spp.) (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI, 2020; NOVAES; NOBRE, 2009).
A relação entre os morcegos e o alimento que consomem pode ser analisada através das redes de interações (INGS et al., 2009). A abordagem de redes pode ser usada para descrever as relações encontradas na natureza e em áreas perturbadas, identificando quais espécies são mais resistentes ou não às perturbações ambientais, esclarecendo as relações que podem ser adicionadas ou perdidas com a perda de espécies da rede (ALMEIDA; MIKICH, 2018;
DELMAS et al., 2019; INGS et al., 2009).
Os dados de dieta podem servir de base para dois tipos de redes, a mutualística, que busca entender as relações de polinizadores e dispersores com suas plantas, e a tradicional que visa entender principalmente a relação predador-presa (INGS et al., 2009). É possível mensurar o quão importante um item pode ser para seu consumidor ou para uma comunidade por meio das métricas de aninhamento, modularidade e especialização (CASTAÑO; CARRANZA;
PÉREZ-TORRES, 2018; MELLO et al., 2011; OLIVEIRA et al., 2019).
As redes mutualísticas animal-planta tendem a serem aninhadas, nas quais as interações das espécies especialistas são subconjuntos das interações das espécies generalistas (BASCOMPTE; JORDANO, 2007). A formação de módulos pode ocorrer devido as interações mais fortes com determinados itens alimentares, decorrentes da preferência alimentar (PELLÓN et al., 2021). Nas redes tróficas tropicais, as interações são mais influenciadas com a remoção de espécies que tem mais conexões, as generalistas, pois são as espécies que geram maior estabilidade nas redes (MELLO et al., 2011; VELÁSQUEZ-ROA; MURILLO- GARCÍA, 2019).
Essas redes permitem acessar informações sobre o papel das espécies na dispersão de plantas importantes para manutenção do ambiente (RAMOS-ROBLES; ANDRESEN; DÍAZ- CASTELAZO, 2018), podendo ser usadas como base para medidas protetivas de áreas que são
11 fundamentais para manter as interações entre morcegos e plantas, como proposto por Oliveira et al. (2019). Nas redes de insetívoros, podemos visualizar a força da relação das espécies com os insetos (AGUIAR; ANTONINI, 2008; CLEVELAND et al., 2006; REISKIND; WUND, 2009), e também mensurar o impacto da alteração do estado de conservação do habitat na dieta e estrutura da rede (HEMPRICH-BENNETT et al., 2020).
Com o objetivo de ampliar o conhecimento sobre a dieta de morcegos que ocorrem em áreas verdes urbanas e investigar sobre a estrutura da rede trófica da qual fazem parte, o presente trabalho foi dividido em dois capítulos:
Capítulo I - DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE, que apresenta os itens alimentares consumidos pelos morcegos em áreas verdes urbanas, a influência da pluviosidade e o sexo na dieta das espécies e a caracterização do nicho trófico.
Capítulo II - REDE TRÓFICA DE MORCEGOS EM ÁRES VERDES URBANAS DE SERGIPE, que apresenta a caracterização da rede trófica dos morcegos em áreas verdes urbanas e uma análise da robustez da rede à perda de espécies.
Referências bibliográficas
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15 Capítulo I
DIETA DE MORCEGOS EM ÁREAS VERDES URBANAS DE SERGIPE
16 Resumo
A riqueza florística em áreas verdes urbanas tende a ser menor em relação as áreas preservadas, com uma maior abundância das espécies utilizadas para a arborização urbana e de estágios iniciais de sucessão. Dessa maneira, a dieta dos morcegos nessas áreas limita-se a essas espécies, com o consumo e preferências alimentares variando com a disponibilidade local dos recursos. Os objetivos desse estudo foram identificar os itens consumidos, analisar a influência do sexo e da precipitação na dieta dos morcegos e caracterizar o nicho trófico das espécies. Três áreas verdes urbanas localizadas na região metropolitana de Aracaju foram amostradas entre setembro/19 a agosto/20. Os morcegos foram capturados com redes de neblina, das 18:00 h as 24:00 h, e as amostras de fezes coletadas foram armazenadas e triadas em laboratório para identificação dos itens alimentares. Foram analisadas 142 amostras fecais de 10 espécies de morcegos. As espécies consideradas mais frequentes foram Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia perspiscillata, Platyrrhinus lineatus, Phyllostomus discolor e Sturnira lilium. Oito espécies apresentaram sementes em suas amostras e A. planirostris, C. perspiscillata, P.
lineatus e S. lillium consumiram apenas itens de origem vegetal. Artibeus lituratus, A. obscurus e P. discolor consumiram frutos e insetos, com P. discolor com maior frequência de insetos do que as demais. Machos e fêmeas diferiram na dieta, com fêmeas de A. lituratus, A. planirostris e P. lineatus e machos de C. perspicillata, P. discolor e S. lilium apresentando mais itens e variando na frequência de consumo destes. Artibeus lituratus (B = 5,53), C. perspicillata (B = 4,16) e S. lilium (B = 3,58) tiveram maiores amplitude de nicho. No geral, as espécies mais frequentes tiveram dietas similares, com A. lituratus e A. planirostris apresentando uma maior sobreposição de nicho (Øjk = 0,88) relacionada ao consumo de Cecropia pachystachya e Ficus spp. A sobreposição entre A. planirostris e P. lineatus (Øjk = 0,72) e entre A. lituratus e P.
lineatus (Øjk = 0,59) esteve associada ao consumo de Cecropia. A pluviosidade teve relação ao consumo de C. pachystachya por P. lineatus. Artibeus, Carollia e Sturnira costumam apresentar dieta generalista e essa condição pode estar relacionada com a riqueza de frutos restrita em áreas urbanas. A diferença de dieta entre os sexos pode estar ligada a demanda energética diferenciada, requerendo maior consumo de proteínas ou carboidratos. A sobreposição entre Artibeus e Platyrrhinus costuma ocorrer pela exploração de itens disponíveis em maior abundância nas áreas que ocorrem, normalmente ligada ao consumo de Cecropia e Ficus, plantas comuns nas áreas de estudo. Indivíduos de C. pachystachya estiveram em floração e frutificação ao longo do ano e a relação do seu consumo com a pluviosidade pode estar ligada à menor disponibilidade de um alimento preferido por P. lineatus nessa época.
Palavras-chave: Chiroptera; Composição da dieta; Espécies pioneiras; Frugívoros.
17 Abstract
The floristic richness in urban green areas tends to be smaller in relation to preserved areas, with a greater abundance of species used for urban afforestation and early stages of succession.
Thus, bats' diet in these areas is limited to these species, with the consumption and food preferences varying with local availability of resources. The objectives of this study were to identify the items consumed, to analyze the influence of sex and precipitation on the bats' diet, and to characterize the trophic niche of the species. Three urban green areas located in the metropolitan region of Aracaju were sampled between September/19 to August/20. The bats were captured with mist nets, from 18:00 to 24:00, and the collected fecal samples were stored and analyzed in the laboratory to identify food items. 142 faecal samples of 10 bat species were analyzed. The most frequent species were Artibeus lituratus, A. planirostris, Carollia perspiscillata, Platyrrhinus lineatus, Phyllostomus discolor e Sturnira lilium. Regarding fruit consumption, eight species presented seeds in their samples and A. planirostris, C.
perspiscillata, P. lineatus and S. lillium consumed only plant items. Artibeus lituratus, A.
obscurus and P. discolor consumed fruits and insects, with P. discolor with higher frequency of insects than the others. Males and females differed in diet, with females of A. lituratus, A.
planirostris and P. lineatus and males of C. perspicillata, P. discolor and S. lilium presenting more items and varying in the frequency of consumption of these. A. lituratus (B = 5.53), C.
perspicillata (B = 4.16) and S. lilium (B = 3.58) had greater niche amplitude. In general, the most frequent species had similar diets, with A. lituratus and A. planirostris showing a higher niche overlap (Øjk = 0.88) related to the consumption of Cecropia pachystachya and Ficus spp.
The overlap between A. planirostris and P. lineatus (Øjk = 0,72) and between A. lituratus and P. lineatus (Øjk = 0,59) was associated with the consumption of Cecropia. Rainfall was related to the consumption of C. pachystachya by P. lineatus. Artibeus, Carollia and Sturnira are genera that usually have generalist diets, in this work A. lituratus had the largest number of items, the generalization may be related to the restricted fruit wealth in urban areas. The difference in diet between the sexes may be linked to the energy demand of each one, requiring a higher intake of proteins or carbohydrates. The overlap between Artibeus and Platyrrhinus usually occurs because both genera exploit items available in greater abundance in the areas that occur, usually linked to the consumption of Cecropia and Ficus, common plants in the study areas. Individuals of C. pachystachya in flowering and fruiting throughout the year, the relationship of their consumption with rainfall may be linked to the lower availability of a food preferred by P. lineatus at that season.
Keywords: Chiroptera; Diet composition; Pioneer species; Frugivores.
18 1. Introdução
O alimento é uma dimensão do nicho que auxilia na compreensão da partição de recursos entre as espécies de morcegos e como as espécies respondem a competição pelos recursos alimentares (AGUIAR; ANTONINI, 2008; OLIVEIRA et al., 2019; SARTORE;
REIS, 2013). O requerimento energético, por exemplo, pode alterar o consumo dos recursos alimentares entre machos e fêmeas de uma mesma espécie que diferem nas suas dietas, principalmente em épocas reprodutivas, nas quais fêmeas requerem mais energia para gestação e lactação (GITTLEMAN; THOMPSON, 1988; ORR et al., 2016). Essa diferenciação pode ocorrer na proporção dos recursos consumidos, onde fêmeas podem consumir mais frutos (ALVIZ; PÉREZ-TORRES, 2020) e/ou insetos em épocas reprodutivas (ORR et al., 2016).
A disponibilidade desses recursos no ambiente pode variar de forma sazonal devido as diferentes épocas de frutificação das espécies vegetais, por exemplo, alterando a composição da dieta desses animais (MELLO et al., 2004a; SILVESTRE et al., 2016). Em períodos chuvosos há o aumento na disponibilidade de recursos, principalmente de frutos, tornando maior o consumo desse item pelos morcegos (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007;
LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017). Em épocas com menor variedade de recursos, os morcegos podem consumir itens que complementem sua alimentação como artrópodes, flores e folhas (CORDERO-SCHMIDT et al., 2016; LAURINDO; GREGORIN; TAVARES, 2017; MUNIN; FISCHER; GONÇALVES, 2012; ZORTÉA, 2003) ou ampliar a sua área de forrageio para encontrar mais recursos (AGUIAR; MARINHO-FILHO, 2007).
No Brasil, cerca de 84 espécies de morcegos ocorrem em áreas urbanas (NUNES;
ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017). Em áreas verdes urbanas, além das variações sazonais do ambiente, a matriz antropizada também pode gerar alterações no modo de forrageio dos morcegos (RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Estas espécies utilizam de forma heterogênea a área verde e a matriz urbana. As espécies mais sensíveis à urbanização limitam suas atividades as áreas com vegetação, enquanto as espécies que se adaptam com mais facilidade conseguem explorar a matriz em busca de diferentes recursos (ARAÚJO; BERNARD, 2016).
Fatores como a mudança estrutural no habitat, maior exposição a predadores e a poluição sonora e visual afetam o comportamento e, consequentemente, o forrageio dos morcegos nesses ambientes (RUSSO; ANCILLOTTO, 2015). Algumas espécies não conseguem ter grande flexibilidade quanto ao uso desses ambientes e são mais afetadas com a fragmentação da vegetação (THRELFALL; LAW; BANKS, 2012). Entretanto, outras espécies são menos sensíveis aos ambientes urbanos, sendo favorecidas pela iluminação pública para
19 capturar insetos e pela disponibilidade de abrigos em construções humanas (JUNG; KALKO, 2010).
A riqueza florística em áreas verdes urbanas tende a ser menor em relação a áreas de reserva florestal, com uma maior abundância das espécies utilizadas para a arborização urbana (ESBÉRARD et al., 2014; GOMES et al., 2017; SOUZA et al., 2011). Há um incremento da presença de espécies exóticas, favorecidas pela ação dos frugívoros dispersores (GELMI- CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019), sendo consumidas pelos animais que conseguem explorar uma maior variedade de itens no ambiente (LAURINDO; VIZENTIN-BUGONI, 2020; SILVESTRE et al., 2016). Nesses ambientes, as espécies vegetais frequentemente consumidas pelos morcegos são dos gêneros Cecropia, Ficus e Piper (LAURINDO;
VIZENTIN-BUGONI, 2020; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; SARTORE; REIS, 2013).
Essas espécies são frequentes localmente e ajudam na manutenção das áreas degradadas devido ao seu rápido desenvolvimento (MIKICH et al., 2015).
Os estudos sobre a dieta de morcegos em áreas verdes urbanas foram relatados em ambientes sob influência de Mata Atlântica (e.g. PEREIRA et al., 2019; RESENDE et al., 2019;
SARTORE; REIS, 2013), Floresta ombrófila (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005), Cerrado (MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014) e a matriz urbana (NOVAES; NOBRE, 2009). Artibeus lituratus é a espécie mais comum nessas áreas (NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017) e com mais estudos sobre a dieta nesse tipo de ambiente (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014; NOVAES; NOBRE, 2009; PEREIRA et al., 2019). Em Sergipe, nordeste do Brasil, apenas a dieta de Platyrrhinus lineatus foi abordada em área verde urbana por SILVESTRE et al. (2016), destacando-se o potencial dispersor dessa espécie.
2. Objetivos
Este estudo tem como objetivo ampliar o conhecimento sobre a dieta de morcegos, a partir da análise de amostras fecais, em áreas verdes urbanas na região metropolitana de Aracaju, em Sergipe, nordeste do Brasil, com o propósito de:
• Identificar os itens alimentares consumidos pelos morcegos nas áreas amostradas.
• Verificar se machos e fêmeas das espécies mais frequentes diferem na dieta.
• Avaliar a largura e sobreposição de nicho das espécies mais frequentes.
• Avaliar a influência da precipitação na dieta das espécies mais frequentes.
20 3. Hipóteses
H1: Machos e fêmeas da mesma espécie diferem quanto a composição e/ou frequência dos itens consumidos devido ao requerimento energético diferenciado.
H2: Os morcegos frugívoros terão alta sobreposição na dieta devido a menor riqueza de itens alimentares disponíveis em áreas verdes urbanas.
H3: A frutificação da vegetação tende a aumentar no período de maior precipitação, influenciando a composição da dieta dos morcegos.
4. Material e Métodos
4.1. Área de estudo
O estudo foi realizado em três áreas verdes urbanas localizadas na região metropolitana de Aracaju no estado de Sergipe, nordeste do Brasil, distantes entre si por pelo menos 2 km (Figura 1). Durante o período de amostragem (setembro de 2019 a agosto de 2020), a precipitação acumulada foi 1.506,2 mm, com temperaturas médias variando de 24,7°C a 29°C, e junho/2020 foi o mês com maior precipitação (Figura 2; INMET, 2021).
O sítio de amostragem no município de São Cristóvão está localizado dentro do campus da Universidade Federal de Sergipe (UFS: 10°55'39.28"S; 37°6'1.43"W) (Figura 1C). A vegetação do campus possui tanto espécies nativas (cerca de 66%) quanto exóticas. As famílias Anacardiaceae e Fabaceae são as mais abundantes e a composição da vegetação é semelhante às vias públicas de Aracaju (GOMES et al., 2017). As espécies com maiores densidades no campus são Clitoria fairchildiana R. A. Howard (nativa), Azadirachta indica A. Juss. (exótica), Cocos nucifera L. (exótica), Anacardium occidentale L. (nativa) e Mangifera indica L.
(exótica) (GOMES et al., 2017). A área amostrada possui perímetro de aproximadamente 745 metros (1 ha) e está localizada ao lado da pista de atletismo, possuindo vias públicas bem iluminadas nas proximidades (Figura 3A). No entorno da UFS há um fragmento de Mata Atlântica localizado nas margens do Rio Poxim, com baixa heterogeneidade florística e histórico de perturbações antrópicas, refletindo no domínio de espécies pioneiras como Cecropia pachystachya Trec. (SANTOS et al., 2007).
21 Figura 1. Mapa do Brasil com o estado de Sergipe em destaque (A); Indicação dos municípios de São Cristóvão e Aracaju, em Sergipe, e os sítios de amostragem (B); Destaque para os três sítios amostrados (C).
Figura 2. Variação da precipitação (mm) e temperatura média (°C) em Aracaju entre setembro/2019 e agosto/2020. As barras azuis representam a precipitação nos meses de coleta e as barras cinzas nos meses sem coleta.
22 Em Aracaju, um dos sítios está localizado dentro da propriedade da Secretaria de Estado da Fazenda de Sergipe (Sefaz: 10°54'38,8"S; 37°05'27,9"W) (Figura 1C), cujo perímetro da vegetação tem aproximadamente 650 m (1,43 ha; Figura 3B), sendo composta por espécies nativas como jenipapeiro (Genipa americana L.) e exóticas como a mangueira (M. indica) e jamelão (Syzygium jambolanum Lam.). O sub-bosque é principalmente composto por cipós/lianas e a serapilheira é mais densa. Adjacente a área de mata há uma plantação de bananeira (Musa sp.) e um campo de futebol. A área é parcialmente margeada por vias públicas iluminadas e construções, sendo observada a presença de lixo doméstico no local.
Figura 3. Visão da borda e aérea dos três sítios de amostragem: A - Universidade Federal de Sergipe (UFS), B - Secretaria do Estado da Fazenda de Sergipe (SEFAZ) e C - Vila Militar para Oficiais do Exército (Vila). Fonte: Imagens aéreas retiradas do Google Earth (2020).
23 O terceiro sítio está dentro da propriedade da Vila Militar dos Oficiais do Exército (Vila:
10°55'34,61"S; 37°3'42.02"W) (Figura 1C), em Aracaju, com um perímetro da vegetação aproximado de 500 m (1,42 ha). Destaca-se a dominância de amendoeiras (Terminalia catappa L.), o sub-bosque é esparso e a serapilheira é bastante densa. A área tem em seu entorno vias públicas e residências com iluminação artificial (Figura 3C) e também foi observada a presença de lixo doméstico e entulho de construções em seu interior.
Em relação a arborização de praças e vias públicas de Aracaju, as espécies Terminalia cattapa, Pithecellobium glaziovii Benth. e Ficus spp. costumam ser mais frequentes (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SANTOS et al., 2015). Esta arborização urbana é composta por, aproximadamente, 60% de espécies exóticas e 40% de espécies nativas (SANTOS et al., 2015; SOUZA et al., 2011).
4.2. Coleta de dados
As campanhas iniciaram em setembro de 2019 e finalizaram em agosto de 2020, sendo realizadas bimestralmente de setembro/19 a janeiro/20 e mensalmente de junho a agosto de 2020, durante duas noites consecutivas em cada área por campanha. Essa alteração na regularidade das campanhas ocorreu devido o início da quarentena em decorrência da pandemia da COVID-19 em março de 2020. As atividades de campo foram paralisadas nesse mês, sendo possível o retorno apenas em junho de 2020, exceto para a área da Vila, cuja amostragem só foi realizada nas três primeiras campanhas. As demais foram amostradas em seis ocasiões.
Foram utilizadas 10 redes de neblina (tipo “mist-nets” de 9 m x 3 m, malha de 20 mm) dispostas a partir de meio metro acima do solo em cada área de estudo, permanecendo abertas das 18:00 h até 24:00 h. As redes foram revisadas a cada 30 minutos e os animais capturados colocados em sacos de algodão e levados para triagem. Para cada indivíduo capturado foi identificado o sexo e medidas corporais foram aferidas em gramas (massa) e milímetros (comprimentos da cabeça-corpo, antebraço e da cauda) com auxílio de uma Pesola e régua milimetrada, respectivamente. Estas medidas, juntamente com características externas, foram utilizadas na identificação dos animais com o auxílio de chaves específicas para o grupo (DÍAZ et al., 2016; PERACCHI; LIMA, 2017; REIS et al., 2013).
Para a coleta das amostras de fezes, os animais foram deixados por aproximadamente 30 minutos nos sacos de algodão, tempo normalmente necessário para que o animal defeque (DINERSTEIN, 1986; MORRISON, 1980). As amostras foram armazenadas em tubos do tipo eppendorf, etiquetadas e conservadas em álcool 70%. Posteriormente, os indivíduos foram marcados com anilhas metálicas numeradas e soltos no local da captura. Em laboratório, o
24 material coletado foi triado em lupa estereomicroscópica (Bell, modelo SZT) e separado em material vegetal (sementes, flor e folha) e insetos. As categorias foram identificadas no menor nível taxonômico possível com o auxílio de bibliografia específica para sementes (LOBOVA;
GEISELMAN; MORU, 2009; LORENZI, 2016a, b) e insetos (TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011). Na categoria “flor” foram agrupados flores e fragmentos florais, como antera, encontrados nas amostras. As partes de insetos não identificadas, como asa e antena, foram incluídas na categoria “Insetos n id”. As campanhas foram realizadas como autorizado pela licença do SISBIO nº 71378-1.
4.3. Análise dos dados
Os dados obtidos nas campanhas realizadas nas três áreas foram agrupados por espécie.
A análise da composição da dieta foi realizada a partir da frequência de ocorrência (F.O.%) dos itens encontrados nas amostras fecais. As espécies foram consideradas mais frequentes as que apresentaram amostras fecais em, pelo menos, 66% das campanhas.
A normalidade desses dados foi testada com o teste de Shapiro-Wilk. Para avaliar diferenças na F.O.% dos itens na composição da dieta entre machos e fêmeas das espécies mais frequentes foi utilizado o teste G. As análises foram realizadas no programa BioEstat 5.3, com um nível de significância de 5% (AYRES et al., 2007).
Para as espécies mais frequentes, a largura de nicho trófico (B) foi determinada através do inverso do índice de Simpson, considerando-se pi como a proporção do recurso i utilizada por determinada espécie. O valor de B varia de 1 (mais especialista) a n (mais generalista) (KREBS, 2014).
A sobreposição na dieta (Ø) entre essas espécies foi analisada através do índice de Pianka, onde pij é a proporção do recurso i utilizado pela espécie j; pik é a proporção do recurso i utilizado pela espécie k e n é o número total de recursos. O valor de Øjk varia de 0 (menor sobreposição) à 1 (maior sobreposição) (KREBS, 2014). A amplitude e sobreposição de nicho trófico foram calculadas com o pacote “spaa” (ZHANG, 2016) no programa R (R Core Team, 2021).
25 Para avaliar a influência da precipitação na dieta das espécies mais frequentes, foi realizada uma regressão logística simples utilizando-se uma matriz de presença e ausência para cada item alimentar e a precipitação de cada mês de campanha, obtidos através do INMET (2021), no programa BioEstat 5.3, com nível de significância de 5% (AYRES et al., 2007).
5. Resultados
Foram realizadas 472 capturas, dos quais foram analisadas 142 amostras de fezes de 10 espécies: Artibeus lituratus (Olfers, 1818; N=38), Artibeus obscurus (Schinz, 1821; N=8), Artibeus planirostris (Spix, 1823; N=23), Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758; N=12), Molossus molossus (Pallas, 1766; N=1), Myotis lavali (Moratelli, Peracchi, Dias & Oliveira, 2011; N=5), Phyllostomus discolor Wagner, 1843 (N=16), Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767;
N=1), Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810; N=22) e Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810;
N=16).
As espécies com amostras fecais mais frequentes foram A. lituratus (100%), A planirostris (83,3%), C. perspiscillata (66,6%), P. lineatus (100%), P. discolor (83,3%) e S.
lilium. (83,3%). Foram identificados 19 itens na dieta dos morcegos, sendo 15 correspondentes a componentes vegetais (frutos, flor e folha) e quatro referentes às ordens de Insecta (Tabela 1). Todas as sementes de frutos identificadas até o nível de espécie correspondem a plantas nativas (Figura 4). Todos os registros de Hymenoptera correspondem à representantes da família Formicidae.
Artibeus lituratus consumiu 11 itens, sendo C. pachystachya o mais frequente (21,1%).
Essa espécie também consumiu oito itens vegetais, como Ficus sp1 (10,5%), Philodendron acutatum Schott (7,9%), flores e folhas; além de insetos das ordens Hymenoptera e Hemiptera (2,6% cada) (Tabela 1). Formicidae foi mais frequente nas amostras fecais de Artibeus obscurus (25%), que também consumiu os itens vegetais C. pachystachya, Ficus sp1, Ficus sp2 e flor (12,5% cada). Artibeus planirostris e Carollia perspicillata consumiram apenas itens vegetais, com C. pachystachya sendo mais frequente para a primeira espécie (43,5%) e Piper sp1 (33,3%) para a segunda (Tabela 1).
Para três espécies houve o consumo apenas de insetos: Molossus molossus, Myotis lavali e Phyllostomus hastatus. Hemiptera e Lepidoptera foram consumidos por M. molossus, Hymenoptera para P. hastatus, enquanto Coleoptera e Lepidoptera (60% cada) foram mais frequentes para M. lavali (Tabela 1). Para Phyllostomus discolor, o item mais frequente foi Hemiptera (37,5%), seguido de Formicidae e Coleoptera (ambos 12,5%). Foi registrado o consumo também de C. pachystachya e Solanum caavurana Vell. (ambas 6,3%) (Tabela 1).
26 Tabela 1. Dieta das espécies de morcegos registradas em áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie.
Artibeus lituratus
(38)
Artibeus obscurus
(8)
Artibeus planirostris
(23)
Carollia perspicillata
(12)
Molossus molossus
(1)
Myotis lavali
(5)
Phyllostomus discolor
(16)
Phyllostomus hastatus
(1)
Platyrrhinus lineatus
(22)
Sturnira lilium
(16)
Cecropia pachystachya 21,1 12,5 43,5 - - - 6,3 - 31,8 6,3
Cecropia sp1 - - 4,3 - - - - - 31,8 -
Solanum paniculatum 5,3 - - 8,3 - - - - 4,5 25
Solanum caavurana - - - - - - 6,3 - - 18,8
Solanum stipulaceum - - - - - - - - 4,5 -
Piper sp1 - - - 33,3 - - - - - 6,3
Piper sp2 - - - 16,7 - - - - - 6,3
Passiflora silvestris 2,6 - - 8,3 - - - - - -
Philodendron acutatum 7,9 - - 8,3 - - - - - -
Ficus sp1 10,5 12,5 8,7 - - - - - - -
Ficus sp2 5,3 12,5 8,7 - - - - - - -
Vismia guianensis - - - 8,3 - - - - - -
Semente sp1 5,3 - 17,4 - - - - - 4,5 -
Flor 2,6 12,5 8,7 - - - - - - -
Folha 5,3 - 8,7 - - - - - 13,6 -
Coleoptera - - - - - 60 12,5 - - -
Hymenoptera (Formicidae)
2,6 25 - - - 20 12,5 100 - -
Hemiptera 2,6 - - - 100 - 37,5 - - -
Lepidoptera - - - - 100 60 - - - -
Insetos n id. - 12,5 - - - 20 12,5 - - -
27 Platyrrhinus lineatus e Sturnira lilium consumiram apenas itens vegetais, sendo C.
pachystachya (31,8%) e Cecropia sp.1 (31,8%) mais frequentes para a primeira espécie e Solanum paniculatum L. (25%) e S. caavurana (18,8%) para a segunda. Em P. lineatus, o item folha (13,6%) se mostrou mais frequente que nas demais espécies (Tabela 1).
Figura 4. Itens alimentares encontrados nas amostras fecais dos morcegos em áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. a. Cecropia pachystchya; b. Cecropia sp1; c. Ficus sp.2;
d. Ficus sp.1; e. Solanum caavurana; f. Solanum stipulaceum; g. Solanum paniculatum; h.
Passiflora silvestris; i. Philodendron acutatum; j. Piper sp.1; k. Piper sp.2; l. Vismia guianensis; m. Semente sp.1, n. Élitro; o. Botão floral.
Para todas as espécies mais frequentes, machos e fêmeas diferiram no consumo dos itens alimentares (p ≤ 0,0012). Artibeus lituratus exibiu diferença nos itens vegetais, com fêmeas apresentando mais itens na dieta do que os machos (Tabela 2). Fêmeas de A. planirostris apresentaram mais itens e uma maior proporção de C. pachystachya (52,9%) em sua dieta
28 (Tabela 2). Machos de C. perspicillata tiveram itens a mais na sua dieta enquanto fêmeas apresentaram uma maior frequência de Piper na dieta. Machos de P. discolor apresentaram Hymenoptera (Formicidae) na sua dieta e fêmeas não (Tabela 2). Fêmeas de P. lineatus tiveram mais itens na dieta, com registros de Solanum stipulaceum Roem & Schult e S. paniculatum.
Fêmeas de S. lilium apresentaram menor riqueza de itens na dieta que os machos, porém apresentaram maior consumo de S. paniculatum e S. caavurana (Tabela 2).
Artibeus lituratus (B = 5,53), C. perspicillata (B = 4,16) e S. lilium (B = 3,58) se caracterizaram como as espécies mais generalistas enquanto P. discolor (B = 3,14), P. lineatus (B = 2,85) e A. planirostris (B = 2,88) as menos generalistas.
Artibeus lituratus e A. planirostris apresentaram a maior sobreposição de nicho (Øjk = 0,88), relacionada ao consumo de C. pachystachya e as espécies de Ficus. A sobreposição entre A. planirostris e P. lineatus (Øjk = 0,72) esteve associada ao consumo de Cecropia e entre A.
lituratus e P. lineatus (Øjk = 0,59) com C. pachystchya mais frequente nas amostras (Tabelas 1 e 3).
A influência da precipitação na dieta só foi observada em P. lineatus para frutos de C.
pachystachya (p = 0,033), com um consumo maior no período de maior precipitação. Nesses meses (junho e agosto de 2020), esse foi o único item encontrado nas amostras fecais dessa espécie.
29 Tabela 2. Dieta de machos e fêmeas das espécies de morcegos mais frequentes nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. Os valores estão em porcentagem (F.O.%) e entre parênteses a quantidade de amostras fecais de cada espécie.
Artibeus lituratus Artibeus planirostris Carollia perspicillata Phyllostomus discolor Platyrrhinus lineatus Sturnira lilium
♀ (21) ♂ (17) ♀ (17) ♂ (6) ♀ (6) ♂ (6) ♀ (8) ♂ (8) ♀ (13) ♂ (9) ♀ (8) ♂ (8)
Cecropia pachystachya 19,0 23,5 52,9 16,7 - - 12,5 - 30,8 33,3 - 12,5
Cecropia sp1 - - 5,9 - - - - - 23,1 44,4 - -
Solanum paniculatum 4,8 5,9 - - - 16,7 - - 7,7 - 37,5 12,5
Solanum caavurana - - - - - - - 12,5 - - 25 12,5
Solanum stipulaceum - - - - - - - - 7,7 - - -
Piper sp1 - - - - 50,0 16,7 - - - - - 12,5
Piper sp2 - - - - 33,3 - - - - - - 12,5
Passiflora silvestris 4,8 - - - - 16,7 - - - - - -
Philodendron acutatum 4,8 11,8 - - 16,7 - - - - - - -
Ficus sp1 9,5 11,8 11,8 - - - - - - - - -
Ficus sp2 9,5 - 5,9 16,7 - - - - - - - -
Vismia guianensis - - - - - 16,7 - - - - - -
Semente sp1 4,8 5,9 11,8 33,3 - - - - - 11,1 - -
Flor 4,8 - 5,9 16,7 - - - - - - - -
Folha 4,8 5,9 11,8 - - - - - 15,4 11,1 - -
Coleoptera - - - - - - 12,5 12,5 - - - -
Hymenoptera (Formicidae)
4,8 -
- -
- - - 25 - - - -
Hemiptera - 5,9 - - - - 37,5 37,5 - - - -
Insetos n id. - - - - - - 12,5 12,5 - - - -
30 Tabela 3. Sobreposição de nicho trófico entre as espécies mais frequentes de morcegos nas áreas verdes urbanas de Sergipe, nordeste do Brasil. *Maiores valores de sobreposição de nicho.
Artibeus lituratus
Artibeus planirostris
Carollia perspicillata
Phyllostomus discolor
Platyrrhinus lineatus
Sturnira lilium
A. lituratus 1
A. planirostris 0.88* 1
C. perspicillata 0.12 0.00 1
P. discolor 0.23 0.13 0.00 1
P. lineatus 0.59* 0.72* 0.02 0.10 1
S. lilium 0.30 0.17 0.39 0.11 0.22 1
6. Discussão
Em áreas verdes próximas ou inseridas na matriz urbana, espécies mais tolerantes aos distúrbios do ambiente, com hábitos mais generalistas, tendem a ser mais frequentes (ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS; TORRES; ANJOS, 2014). Todas as espécies de morcegos registradas nesse estudo já foram relatadas em áreas verdes urbanas no Brasil (e.g. LEAL et al., 2019; NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017).
Os itens vegetais mais consumidos pelas espécies de morcegos na região metropolitana de Aracaju foram Cecropia, Ficus, Solanum e Piper, comumente relatados na dieta de espécies frugívoras tanto em áreas urbanizadas (e.g. ALMEIDA; MORO; ZANON, 2005; MARTINS;
TORRES; ANJOS, 2014; PEREIRA et al., 2019) quanto preservadas (e.g. AGUIAR;
MARINHO-FILHO, 2007; BÔLLA et al., 2018; GNOCCHI; HUBER; SRBEK-ARAUJO, 2019; SILVEIRA et al., 2011). A maior parte desses frutos é rica em carboidratos, alguns com maiores concentrações de lipídeos (e.g. Ficus inspida Willd) e proteínas (e.g. C. pachystachya) (BATISTA; REIS; REZENDE, 2017).
Esses gêneros de plantas abrangem espécies pioneiras que ajudam na recuperação de ambientes perturbados e estão presentes em áreas verdes urbanas (LOBOVA et al. 2003;
MIKICH et al., 2015; SHANAHAN et al. 2001). Espécies dispersoras de sementes nesses ambientes, como os morcegos, contribuem para a regeneração de habitats degradados e a manutenção da população de plantas (GELMI-CANDUSSO; HÄMÄLÄINEN, 2019; MIKICH et al., 2015; NUNES; ROCHA; CORDEIRO-ESTRELA, 2017).
Espécies de Ficus e Cecropia estão presentes na arborização da região metropolitana de Aracaju (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SANTOS et al., 2015; SOUZA et al., 2011) e no Campus da UFS (GOMES et al., 2017), sendo Ficus spp. as mais frequentes nos levantamentos em praças dessa cidade (LIMA NETO; MELO E SOUZA, 2009; SOUZA et al., 2011). Espécies de Ficus apresentam variadas concentrações de nutrientes, como uma maior
