“QuaNdo NaSce um fIlho, NaSce uma mãe”
“aSpectoS ambIeNtaIS, hormoNaIS e NeuraIS Que levam ao proNto INícIo e à maNuteNção do comportameNto materNal”
“When a child is born, a mother is born”
“environmental, hormonal and neural aspects that lead to initiation and maintenance of maternal behavior”
Marcia Harumi Sukikara Sandra Regina Mota-Ortiz *
* laboratório de Neurociência. Núcleo de pesquisa em Neurociência (NupeN). universidade cidade de São paulo – uNIcId
Resumo
O comportamento maternal, uma das categorias dos com-portamentos parentais exibido pelas fêmeas, consiste em cuidar de um indivíduo neonato e imaturo da mesma espé-cie, até que este atinja uma maturidade capaz de garantir a sua sobrevivência. Esse comportamento consiste em cuida-dos diretos (p.ex. amamentação) e indiretos (p.ex. constru-ção de ninho) apresentados pela fêmea para viabilizar a so-brevivência do neonato. À medida que este se desenvolve e se torna independente, a expressão do comportamento maternal das fêmeas diminui. A eclosão e manutenção do comportamento maternal são controladas pela interação de fatores ambientais, bioquímicos, hormonais e neurais. Esta revisão tem por objetivo descrever a regulação hor-monal na iniciação e na manutenção do comportamento maternal e o papel da circuitaria neural responsável pela regulação motivacional desse comportamento.
PalavRas chave
: Comportamento materno.abstRact
Survival of a newborn relies on the mother and her ability to provide food, warmth and protection from predators and conspecifics. In this context, we use a definition of ma-ternal behavior, which refers to behaviors displayed during the very first days immediately before and after parturition that are preparatory to the arrival of the young (nest buil-ding) or are in response to the young (nursing). The aim of this review is to describe the hormonal factors that regulate the onset of maternal behavior and the neural circuits, whi-ch specifically regulate maternal motivation.
em 1859, charles darwin propôs que os huma-nos, assim como toda e qualquer outra espécie ani-mal, evoluíram através de um processo gradual, irre-fletido e não intencional, denominado seleção natural. Moralmente neutra, a seleção natural escolhe e avalia de antemão as probabilidades de vida; o resultado in-voluntário desse processo é a evolução, definida hoje como a mudança em frequências genéticas ao longo do tempo.
em todo meio ambiente, segundo darwin, os organismos defrontam-se com desafios à sua sobre-vivência, seja termorregulação, busca por alimento, confronto com predadores ou territorialidade. Para as fêmeas, esses problemas convertem-se em obstá-culos para manter viva a sua prole. os indivíduos mais bem adaptados ao seu meio ambiente sobrevivem e reproduzem-se, transmitindo os atributos que pos-suem às futuras gerações. Os perdedores na luta da sobrevivência morrem antes de ter uma oportunida-de para procriar, ou produzem menos filhos. Por fim, sua linhagem extingue-se.
Dessa forma, conclui-se que o teste final da com-petência genética de um animal é o número de des-cendentes que sobrevivem até a idade reprodutiva. Assim, como o processo de seleção natural favorece os animais reprodutivamente competentes, também favorece aqueles que cuidam adequadamente de seus filhotes.
Define-se comportamento parental como o con-junto de cuidados que um indivíduo adulto de uma determinada espécie investe em um indivíduo neo-nato e imaturo da mesma espécie, até que este atinja uma maturidade capaz de garantir a sua sobrevivência
(Numan1, 1994). dentro dos comportamentos
paren-tais, inclui-se o comportamento maternal e, também, o comportamento paternal, exercido por machos de algumas espécies de roedores.
filogeneticamente, o comportamento maternal pode ser primeiramente observado em peixes tele-ósteos. No entanto, a complexidade e a diversidade desse comportamento são observadas em seus graus máximos em aves e, especialmente, em mamíferos, nos quais é possível quantificar e qualificar os parâ-metros comportamentais desempenhados pela fêmea lactante.
Interessantemente, 90% das espécies de pássaros dividem o cuidado da prole entre fêmeas e machos,
caracterizando com isso um comportamento bipa-rental; enquanto 90% das espécies de mamíferos são consideradas uniparentais, pois cabe a fêmea o cuida-do com a prole.
Segundo lonstein et al.2 (2003), a dramática
transi-ção na resposta materna que ocorre entre o acasala-mento e o aleitaacasala-mento é uma das mais marcantes mo-dificações comportamentais que ocorre em animais adultos. muitos são os trabalhos que, utilizando a observação de fêmeas lactantes de diversas espécies, procuraram descrever e discutir essas modificações, na tentativa de explicar de que forma o nascimento de um filho desencadeia imediatamente o nascimento de uma mãe. a maioria desses estudos envolveu roe-dores; poucos descreveram as bases neurais e endó-crinas do comportamento maternal em primatas.
o comportamento maternal de ratas consiste em cuidados diretos, tais como busca e agrupamen-to, amamentação e limpeza dos filhotes, e indiretos, como agressividade e construção do ninho, apresen-tados pela fêmea para viabilizar a sobrevivência do neonato. à medida que este se desenvolve e se torna independente, a expressão do comportamento ma-ternal das fêmeas diminui. Assim, está bem estabele-cido que os parâmetros característicos do comporta-mento maternal de ratas, como por exemplo, busca dos filhotes, agrupamento dos mesmos e permanên-cia da rata sobre a ninhada em postura apropriada à amamentação, são mais intensos na primeira semana após o nascimento da prole do que nas semanas se-guintes, quando os filhotes vão se desenvolvendo e adquirindo habilidades para assegurar sua própria so-brevivência (Numan et al.1 1994).
A eclosão e a manutenção do comportamento maternal são controladas pela interação de fatores ambientais, bioquímicos, hormonais e neurais (Nu-man1 1994). Mudanças hormonais que ocorrem no
fi-nal da gestação e durante a lactação, como a alteração dos níveis de estrógeno, progesterona, prolactina e ocitocina, são necessárias para a eclosão e manuten-ção do comportamento (Numan1 1994; Sanyal3 1978;
Shaikh4 1971; thorbourn e challis5 1979), enquanto
os sítios neurais mobilizados são responsáveis pela sua expressão.
estímulos ambientais que induzem e mantêm o com-portamento maternal
As fêmeas de roedores iniciam o cuidado maternal assim que os filhotes nascem. Parte desse efeito se dá pelas alterações hormonais pré-natais, mas a passa-gem dos filhotes pelo canal vaginal também é capaz de estimular o comportamento maternal: a disten-são artificial do canal vaginal em fêmeas não grávidas estimulam o comportamento maternal, enquanto a deaferentação retarda o seu aparecimento (Graber e Kristal6 1977; Yeo e Keverne7 1986).
dentre as modalidades sensórias mais importantes para o início do comportamento maternal em roedo-res estão o olfato e a sensação somática. Contudo, outras modalidades sensoriais estão envolvidas nesse controle, como por exemplo: a vocalização ultrassô-nica emitida pelos filhotes sinalizando frio ou fome e estímulos táteis envolvendo o uso da boca na maioria das respostas maternais como, a busca e o agrupa-mento dos filhotes. Segundo Stern8,9 1989a e 1989b,
as informações somatossensoriais recebidas pela re-gião perioral enquanto a mãe cheira ou movimenta os filhotes exercem um importante papel na iniciação de vários comportamentos maternais, como agrupamen-to e limpeza dos filhotes, construção e reparo dos ninhos, ataque e mordida contra intrusos.
A resposta tátil dos filhotes sobre a superfície ven-tral da mãe também é importante. Quando a região ao redor da boca dos filhotes é anestesiada de tal forma que não possam se acomodar sob o ventre da mãe, ela não apresentará a postura de cifose fisiológi-ca, que é necessária para amamentá-los. contudo, ela recuperará os filhotes e irá lambê-los.
controle hormonal do comportamento maternal como acabamos de observar, os hormônios não são essenciais para a ativação das respostas envolvi-das no comportamento maternal, apenas a exposição aos filhotes garantirá esse comportamento. Contudo, muitos aspectos do comportamento maternal são fa-cilitados pelos hormônios; como o comportamento de construção do ninho que é facilitado pela proges-terona durante a gestação e pela prolactina após o parto.
uma queda brusca de progesterona plasmática e aumento nos níveis séricos de estrógeno e prolactina (figura 1) são essenciais para que ocorra o pronto iní-cio do comportamento maternal, concomitantemen-te ao nascimento dos filhoconcomitantemen-tes (Numan1 1994). moltz
et al.10 (1970) demonstraram a indução do
compor-tamento maternal em ratas ovariectomizadas, após tratamento com estrógeno, seguido de aplicações de progesterona e prolactina. dentro de 48 horas de exposição aos filhotes, essas fêmeas, submetidas ao tratamento hormonal completo, expressaram res-postas comportamentais envolvidas no cuidado com a prole, como a construção do ninho, busca e agru-pamento, limpeza, manter-se em postura apropriada sobre os filhotes e mantê-los aquecidos, enquanto fêmeas que receberam só dois dos três hormônios, não apresentaram o comportamento maternal com a mesma prontidão, indicando, portanto que a alte-ração do perfil hormonal (progesterona, estrógeno e prolactina) no final da gestação é fundamental para a eclosão do comportamento maternal.
outros hormônios lactogênicos produzidos pela placenta também podem estimular o comportamento maternal.
controle neural do comportamento maternal
progesterona, estradiol e prolactina interagem com diversos sítios neurais envolvidos na modula-ção do comportamento maternal, sendo que a área pré-óptica medial, região do prosencéfalo que exerce papel crítico sobre o comportamento sexual mas-culino, parece ter um papel crucial na expressão e manutenção das respostas maternais (Bridges et al.11
1985; bridges et al.12 1990; bridges e freemark13 1995;
Numan1 1994; Numan et al.14 1977). Numan et al.14
(1977) demonstraram que um implante de estradiol na área pré-óptica medial reduz as latências para o
120 100 80 60 40 20 0 140 0 0.30 0.45 0.75 0.60 0.15 40 0 60 100 80 20 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 Inseminação Gravidez Parto Estradiol (ng/ml) Prolactina (ng/ml) Progesterona(ng/ml) 120 100 80 60 40 20 0 140 120 100 80 60 40 20 0 140 120 100 80 60 40 20 0 140 0 0.30 0.45 0.75 0.60 0.15 0 0.30 0.45 0.75 0.60 0.15 0.30 0.45 0.75 0.60 0.15 40 0 60 100 80 20 40 0 60 100 80 20 0 60 100 80 20 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 Inseminação Gravidez Parto
2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 Inseminação Gravidez Parto Estradiol
(ng/ml) Prolactina
(ng/ml) Progesterona(ng/ml)
figura 1: Níveis plasmáticos de progesterona, estradiol e prolactina em ratas prenhes. (fonte: advances in the Study of Behavior 1979; 10. p 225-311)
comportamento maternal, podendo interferir no au-mento da motivação para o comportaau-mento e faci-litando o controle motor a ele associado. em outro estudo, os mesmos autores relatam que lesões nessa área em ratas primíparas interrompem todos os pa-râmetros do comportamento, ou seja, a busca dos filhotes, construção do ninho e a amamentação (Nu-man et al.14 1977).
corroborando, neurônios da área pré-óptica me-dial apresentam receptores de estrógeno, proges-terona, prolactina e ocitocina (Simerly et al.15 1990,
Kremarik et al.16 1995, Numan et al.17 1990, bakowska
e morrell18 2003) e a expressão do comportamento
maternal induz a um aumento na atividade neuronal (identificada pelo aumento na expressão da proteí-na fos) desse sítio neural, observada principalmente quando as fêmeas estão em contato com os filhotes, uma vez que a retirada destes induz a um decréscimo na expressão da proteína fos nesse sítio neural. adi-cionalmente, Giordano et al.19 (1989) demonstraram
que a concentração de receptores de estradiol na área pré-óptica medial aumenta durante a gravidez e parece refletir o efeito indutor produzido pela sequ-ência de hormônios que ocorre durante a gestação. portanto, a área pré-óptica medial pode ser modula-da tanto pela informação hormonal quanto pela in-formação sensorial, ambas críticas para a eclosão e manutenção do comportamento maternal.
Dessa forma, podemos assumir que em termos etológicos a área pré-óptica medial desempenha um papel fundamental tanto na fase apetitiva (agrupamen-to dos filhotes) quan(agrupamen-to na fase consumatória (ama-mentação) do comportamento maternal.
a área pré-óptica medial pode atuar modulando a fase consumatória do comportamento maternal atra-vés de uma projeção para um setor particular do me-sencéfalo, a coluna ventrolateral da matéria cinzenta periaquedutal. esse sítio neural parece ter um papel importante na integração sensoriomotora durante a amamentação, uma vez que recebe importante infor-mação sensorial proveniente da sucção dos mamilos pelos filhotes e modula a postura de cifose fisiológica que consiste no arqueamento do dorso para a ama-mentação (Lonstein e Stern20 1997).
Por outro lado, a projeção da área pré-óptica me-dial para outro sítio neural no mesencéfalo, a área tegmental ventral, parece ter um papel crítico na mo-dulação dos aspectos apetitivos do comportamento
maternal, caracterizados pelas respostas voluntárias desencadeadas pela lactante, principalmente o agru-pamento dos filhotes. A área tegmental ventral pos-sui diversas projeções ascendentes e descendentes (fallon e moore21 1978, beckstead et al.22 1979, Simon
et al.23 1979), sendo que algumas dessas projeções
ascendentes alcançam o estriado, particularmente a porção ventral. Visto que as estruturas estriatais fa-zem parte do sistema motor extrapiramidal, que têm influências sobre os mecanismos corticais e prosen-cefálicos da função motora, a projeção área pré-óp-tica medial – área tegmental ventral ganha acesso ao sistema motor e promove processos relacionados ao comportamento maternal, cujo principal neurotrans-missor envolvido é a dopamina (Conrad e Pfaff24 1976,
Swanson et al.25 1984, Young et al.26 1984, haber et
al.27 1985; Numan et al.28 2005). A interrupção da via
dopaminérgica oriunda da área tegmental ventral para a porção ventral do estriado, em especial o núcleo accumbens, induz a uma drástica queda nas respostas voluntárias do comportamento, sobretudo o agrupa-mento dos filhotes (Hansen et al.29 1991). Segundo
Numan et al.28 (2005), a interação da dopamina com
receptores dopaminérgicos do tipo d1 no núcleo ac-cunbens é essencial para a expressão das respostas voluntárias do comportamento maternal.
substâncias moduladoras do comportamento mater-nal
além dos hormônios mencionados anteriormen-te, outras substâncias podem estimular ou inibir o comportamento maternal e os efeitos observados, podem ser devidos aos seus papeis na modulação dos sistemas noradrenérgicos, dopaminérgicos e seroto-ninérgicos que estão envolvidos no comportamento maternal. Por exemplo, a destruição dos neurônios noradrenérgicos dos bulbos olfatórios de rato, atra-vés da injeção de uma neurotoxina seletiva, 6-hidro-xi-dopamina, inibe o comportamento maternal
(di-ckinson e Keverne30 1988), o mesmo ocorre com a
administração de cocaína, uma droga que bloqueia a reabsorção de dopamina (Zimmerberg e Gray31
1992). A administração de paraclorofenilalanina, uma droga que inibe a síntese de serotonina, aumenta o infanticídio pós-parto, enquanto lesões neurotóxicas do núcleo da rafe causam uma ruptura temporária no comportamento maternal, indicando um possível
1994).
Dentre as várias substâncias moduladoras do com-portamento maternal, os opioides e as anfetaminas são tidos como potentes inibidores desse compor-tamento. Dessa forma, Slamberová et al.32 (2001)
de-monstraram que o tratamento com morfina é capaz
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Certamente o desafio de engravidar e de garantir a sobrevivência da prole induz alterações persisten-tes no cérebro materno, capazes de interferir com as emoções, memória, aprendizado e de explicar a faci-lidade com a qual as mães executam múltiplas tarefas simultâneas (Figura 2). Todas as mães mantêm um equilíbrio entre os meios de sobrevivência e reprodu-ção. Para os mamíferos, esse balanceamento da sub-sistência e reprodução durante o período pós-parto é fundamental, pois exige uma grande capacidade de adaptação e versatilidade. Assim, uma estratégia bem sucedida para a manutenção de certas espécies pode depender da seleção da resposta comportamental de maior valor adaptativo (felicio e canteras34 2008).
figura 2: todas as mães equilibram trocas entre
subsis-tência e reprodução. Hrdy35, 2001 (Fotógrafo
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