BIOLOGY
ROOT ASSOCIATED BACTERIA – FRIENDS OR ENEMIES? A REVIEW
GABRIELA MIHALACHE, MARIA-MAGDALENA ZAMFIRACHE and MARIUS ŞTEFAN “Alexandru Ioan Cuza” University of Iaşi, Faculty of Biology, Iaşi, Romaniaă
Corresponding author: Maria-Magdalena Zamfirache, [email protected]; [email protected]
Plantăroots,ădueătoătheirăexudates,ărepresentăimportantăecologicalănichesăforăbacteria,ăwhichăcană influenceă theă plantă growthă byă theiră bothă beneficială andă deleteriousă effects.ă Theă positiveă effectsă ofă bacteriaăinteractionăwithătheăplantsărootsăconsistăinăfacilitatingătheănutrientăuptakeă(N,ăP),ăproducingă phytohormones,ăenhancingătheirăresistanceătoăbioticăandăabioticăfactorsăsuchăasăpathogenicăfungiăandă bacteria,ăextremeătemperatures,ăheavyămetals,ăsalinity.ăRegardingătheăharmfulăeffectsăofăbacteriaăonă plantsă growth,ă productionă ofă phytotoxins,ă competitionă foră nutrientsă oră inducingă diseasesă oră evenă plantsădeathărepresentsăexamplesăofămechanismsăbyăwhichăbacteriaăcanăaffectăinăaănegativeămanneră theăgrowthăofătheăplants.ăă
Keywords:ă rootă exudates,ăbacteria,ă rhizosphere,ăcolonization,ă beneficialăinteractions,ăandă harmfulă interactions.
1. INTRODUCTION
Plantsă constantlyă interactă withă differentă typesă ofă microorganismsă providingă idealăhabitatsăforămicrobialăgrowthăsuchăasăseedsăandărootsăsurfaces.ăAccordingătoă Berendsenăet al.,ă2012ă[11]ăsoilămicrobialăcommunitiesăareătheăgreatestăreservoirăofă biologicalădiversityăinătheăworld,ătheăinteractionăbetweenăthemăandătheărootsăbeingă theămostăintense.ăFrequently,ăinteractionsăbetweenămicroorganismsăandăplantsătakeă placeă ină theă rhizosphereă –ă theă areaă ofă soilă surroundingă theă rootsă whichă isă mostă exposedătoătheăinfluenceăofăspecificăsubstancesăexudedăbyătheăplantăroots.ăă
Inătheărhizosphereămanyăimportantămicrobialăprocessesăoccur,ăincludingăgrowthă promotionăbyăfacilitatingănutrientăuptakeăorăbyăproductionăofăphytohormones,ăplantă protectionăthroughăsynthesisăofăantibioticsăorăsiderophores,ăpathogenesis,ăcompetitionă etc.ă[69].ăTherefore,ăplantămicrobeăinteractionăcanăbeăconsideredăbeneficial,ăharmfulăoră neutralătoătheăplantsă[7].ă
2. PLANT ROOTS EXUDATES IN THE RHIZOSPHERE
Plantă rootsă representă importantă ecologicală nichesă thată supportă microbială communitiesăwhichăcanăinfluenceătheăplantăgrowthăbyătheirăbeneficialăorădeleteriousă effectsă[77,ă88].ăTheădrivingăforceăforăplantă–ămicroorganismăinteractionsăisărepre-sentedăbyătheăorganicăcompoundsăreleasedăbyărootsăinăaăfewămmăofăthicknessăofătheă surroundingăsoil,ăcalledărhizosphereă[69,ă99].ăBroadly,ăinătheărhizosphereăthereăareă threeădifferent,ăbutăinteractingăcomponents:ătheărhizosphereă(soil)ăorăectorhizosphere,ă theă rhizoplaneă andă theă rootă itselfă oră endorhizosphere.ă Thus,ă theă rhizosphereă oră ectorhizosphereăisătheăzoneăofăsoilăwhoseăchemicală compositionă isăinfluencedăbyă theărootsăexudatesăwhichăcanăstimulateăorăinhibitătheămicrobialăcommunityăandăitsă activity.ă Theă rhizoplaneă isă theă rootă surfaceă withă theă epidermisă andă mucilaginousă layeră andă theă strongă adheringă soilă alongă withă specifică microorganisms.ă Theă rootă itselfăorătheăendorhizosphereăisăaăveryăimportantăcomponentătakingăintoăaccountătheă factă thată certaină endophytică microorganismă areă capableă ofă inneră rootă tissuesă colonizationăincludingătheăendodermisăandăcorticalălayersă[52,ă63,ă69,ă101].ăă
Moreă thană 40%ă ofă plantsă photosynthatesă areă secretedă intoă theă rhizosphereă [11].ă Rootă exudationă includesă water,ă sugarsă andă polysaccharides,ă aminoă acids,ă organicăacids,ăfattyăacids,ăsterols,ăgrowthăfactors,ăenzymes,ăflavonoids,ăproteinsăetc.ă [68,ă88]ăwhichăservesăasăsignalsăandăgrowthăsubstratesăforăbeneficialăorăpathogenică microbială partnersă [8].ă Dependingă onă theiră moleculară weight,ă rootă exudatesă areă oftenădividedăintoătwoăclassesăofăcompounds:ălow-molecularăweightăcompoundsăasă aminoăacids,ăorganicăacids,ăsugars,ăphenolicsăandăhigh-molecularăweightăexudatesă suchăasăpolysaccharidesăandăproteinsă[7].ăă
Theămechanismsăofărootăexudationăareănotăfullyăunderstoodăbutăităisăknownă theă factă thată isă aă passiveă processă mediatedă throughă threeă differentă pathways:ă diffusion,ăionăchannelsăandăvesicleătransportă[5,ă21,ă66].ăIfădiffusionăisăaăprocessăofă smallă polară moleculesă transportationă dependingă onă membraneă permeabilityă andă cytosolicăpHă[5],ăionăchannelsămediateătheăreleaseăofăspecificăcarboxylatesă(citrate,ă malate,ă oxalate,ă phytosiderophores)ă [66].ă Vesicleă transportă isă involvedă ină highă molecularăweightăcompoundsăexcretionăsuchăasămucilageăpolysaccharides,ămediatedăbyă Golgiă vesicle,ă oră exoenzymesă suchă asă acidă phosphatase,ă phytase,ă peroxidase,ă phenoloxidaseă [5,ă66].ă Anotheră mechanism,ărecentlyădiscovered,ă isărelatedătoătheă ATP-bindingăcassetteă(ABC)ătransportersă[21,ă32]ăwhichăencompassăaălargeăproteină familyăfoundăinăallătheăplantsăinvolvedăinărootăsecretionăprocessesă[5].ăă
haveă aă strongă influenceă onă microbială population,ă whichă cană differă betweenă theă sameăplantăspeciesăgrowingăinătheăsameăsoilă[61],ătheăstageăofăplantădevelopmentă [88],ă ecotypesă andă evenă ină theă sameă rootă systemă withină aă plantă [11,ă 21].ă Foră example,ătheăproductionăofăaăsingleăexogenousăglucosinolateăalteredătheămicrobială communityă structureă ofă transgenicăArabidopsis thaliana rhizosphereă [17].ă Theă compositionăandătheăquantityăofătheărhizosphericămicrobialăpopulationăwereădifferentăină theăcaseăofămaizeăinătheăvegetativeăgrowthăcomparingăwithătheăfloweringăandătheă fructificationăperiodă[88].ă
Moreover,ă theă sameă rootă exudatesă compoundă cană initiateă beneficială andă pathogenicăroot-microbeăinteraction.ăForăexample,ătheăsameăflavonoidsăfromăPisum
sativum L.ăattractedătheăbeneficialănitrogen-fixingăRhizobium leguminosarium bv.ă
viciae symbiontăbyăinducingănod geneătranscriptionăandăalsoătheăpathogenicăNectria
haematococca MPă6ă(Fusarium solani)ăbyăinducingăsporeăgerminationă[72].ă
Alsoătheăpresenceăofăbeneficialăorăpathogenicăbacteriaăcanăinfluenceătheărootă exudation.ăForăexample,ătheăinteractionăbetweenăMedicago trunculata andăitsăsymbiontă
Sinorhizobium melilotiă increasedă theă secretionă ofă someă plantă proteinsă suchă asă
hydrolases,ăpeptidasesăandăperoxidases,ăbutătheseăproteinsăwereănotăinducedăwhenă theă plantsă interactă withă theă pathogenică bacteriaăPseudomonas syringae.ă Similară resultsăwereăfoundăwhenătheseătwoăstrainsăinteractedăwithăArabidopsis thaliana [5].ă
Theăprocessăofărootăexudationăisănotăhomogenousăalongătheărootă axes,ăhighă amountsăofăexudatesăbeingăreleasedăinătheărootăcollarăandăhairărootăzoneăinăcomparisonă toă theă rootă distală partsă suchă asă tips.ă Asă aă resultă ofă heterogeneousă releasedă ofă exudates,ătheărootămicrobialăcolonizationăisăalsoăspatiallyădifferentădistributedă[25].ăă Besidesăexudates,ăinătheărizosphereăthereăareăalsoăotherăsourcesăofăorganicăCă whichăconsistsăinărootădebrisăandăborderăcellsă[21].ăBorderăcellsăareăspecializedărootă cellsăthatăcontainămitochondria,ăGolgiăstacksăandăGolgi-derivedăvesiclesăthatăbecomeă detachedă fromă theă rootă cellsă andă enmeshedă ină theămucilageă surroundingă theă rootă surfaceă[32].ăAlongăwithătheărootădebrisăandărootăexudates,ăborderăcellsăbuildăupătheă rhizodepositionăwhoseăfunctionăisătoăattractăbeneficialămicroorganismsăthatăserviceă theăplantăthroughăproductionăofăgrowthăpromotingăhormones,ăacquiringănutrients,ă preventingădiseasesă[21],ătoăeitherăentrapăpathogenicăbacteriaăandănematodesăinătheă mucilageăsurroundingătheărootsă[32]ăorătoăstimulateătheirăgrowthă[63].ă
3. RHIZOSPHERE COLONIZATION
Becauseă ofă theă significantă amountsă ofă rhizodepositsă (10ă toă 250ă mg/gă root)ă microbialăbiomassăandăactivityăareăgenerallyămuchăhigherăinătheărhizosphere,ăthană inătheăbulkăsoilă[37].ăTheăconcentrationăofăbacteriaăperăgramăofăsoilăcanăreachăhereă betweenă1010ăandă1012ăcells.ăTherefore,ăplantăroots,ăthroughătheirărhizodeposits,ăcană
beă seenă asă initiatorsă ofă crosstalkedă withă soilă microbes,ă whichă ină turnă produceă signalsăthatăinitiateăcolonizationă[69].ăă
Rhizosphereăcolonizationăisăanăimportantăaspectăofăplant-bacteriaăbeneficială orăpathogenicăinteractionsăinvolvingădifferentăsteps:ămovementăofămicrobesătoărootă surface,ăadsorption,ăanchoringăandăgeneăexpressionă[37].ăă
Aă widespreadă mechanismă usedă byă bacteriaă toă senseă andă respondă toă theiră environmentă stimuliă suchă asă rhizodeposits,ă refersă toă aă systemă thată compriseă twoă components:ă aă membrane-boundă sensoră histidineă proteină kinaseă andă aă responseă regulatoră mostă oftenă mediatingă differentială geneă expressionă [33].ă Ană exampleă ofă suchămechanismăisăchemotaxis.ăThisăisăaăprimitiveăsensingămechanismăactivatedăbyă changesăinăpH,ătemperature,ăosmolarity,ăviscosityăorăenvironmentăchemicalăcom-positionă[4].ăChemotaxisăisămediatedăbyătwo-componentăregulatoryăsystemăconsistingă ofă aă sensoră kinaseă -CheAă andă aă responseă regulatoră -CheY.ă Chemoreceptors,ă methyl-acceptingă proteinsă (MCPs),ă localizedă ină theă cytoplasmatică membrane,ă monitoră theă concentrationă ofă theă chemicalsă ină theă environment.ă Throughă theă methylationăofătheăMCPsăaăsignalătransductionăoccursăandăauto-phosphorylationăofă CheAă takesă place.ă Subsequently,ă P-CheAă donatesă theă phosphateă groupă toă CheYă andă P-CheYă willă interactă withă theă flagellară motor.ă Wheneveră theă signală dropsă belowă aă certaină threshold,ă CheYă willă beă phosphorylated,ă andă clockwiseă rotationă willăoccur.ăInăthisăcase,ăbacteriaăwillăstartătoătumbleătoăchangeăswimmingădirection.ă Ifăthisăsignalărisesăaboveătheăthresholdăvalue,ăCheYăwillăbeădephosphorylatedăandă counterăclockwiseărotationăwillăoccur,ăresultingăinăaărunăofătheăbacterialăcellă[29].ăă
Theă capacityă ofă theă microorganismsă toă colonizeă theă rhizosphereă cană beă stimulatedăbyătheăpresenceăofărootăexudatesă[4],ăbutăinătheăsameătimeădependsăonă theă genetică traitsă ofă theă hostă plantă andă theă colonizingă microorganismsă [22].ă Moreover,ărecentăgenomicăstudiesăhaveădemonstratedăthatărootăexudatesămodulateă theă expressionă ofă someă bacterială genesă involvedă ină rhizosphereă colonizationă andă competitivenessă[33].ăForăexample,ăRhizobium genesăresponsibleăforănodulationăareă activatedăinătheăpresenceăofăflavonoidsăandăizoflavonoidsăwhichăcanăbeăfoundăinătheă rootă exudatesă ofă manyă leguminousă plantsă [6].ă Ină addition,ă aă mutantă straină ofă
Pseudomonas fluorescensăwithăplantăgrowthăpromotingăabilities,ăwhichălackedătheă
cheAă geneă responsibleă foră chemotaxis,ă showedă reducedă movementă towardsă rootă exudatesă andă alsoă decreasedă rootă colonizationă ină tomatoă rhizosphereă [25].ă Moreover,ă theă presenceă ofă someă genesă suchă asăsssă orăcolR/cols isă necessaryă foră efficientăcompetitiveărootăcolonizationă[22].ăă
Therefore,ăcellădensity-dependentăquorumăsensingăisăaăhighlyăimportantăprocessăforă intra-ă andă inter-specifică communicationă andă foră rhizosphereă andă rhizoplaneă colonizationă[25]ămediatedăbyăsmallădiffusibleăsignalingămoleculesă(autoinducers)ă [99].ăTheămostăstudiedăquorum-sensingăsignalăamongăbacteriaăisătheăN-acyl-homo-serineă lactonesă (AHLs),ă whichă cană beă synthesizedă byă aă largeă numberă ofă Gram-negativeăbacteria,ăbothăbeneficialăandădeleterious.ăTheăAHLăsynthesisăisădependentă onăsynthasesăbelongingătoătwoăclasses:ătheăLuxIăandăAinSăhomologs.ăSignalăperceptionă reliesă onă aă sensoră protein,ă aă LuxRă homolog,ă whichă isă alsoă aă transcriptională regulatorăcontrollingătheăexpressionăofăquorum-sensing-regulatedăgenesă[33].ăRootă colonizationă throughă quorum-sensingă mechanismă haveă beenă demonstratedă foră beneficialăPseudomonas fluorescent ăstrainăcarryingăaămutationăinăaăgeneăofăLuxR-LuxIă familyă [25].ă Quorum-sensingă hasă beenă alsoă demonstratedă ină theă caseă ofă pathogenică bacteriaă suchă asăErwinia carotovora.ă Foră thisă strain,ă quorum-sensingă controlsă theă expressionă ofă pathogenicityă factorsă conferredă byă theă populationă density,ă suchă asă extra-cellulară enzymesă andă theă Hrpă secretionă system,ă asă wellă asă carbapenemăantibioticăproductionă[98].ăMoreover,ăităhasăbeenăshownăthatăplantsăcană interfereă withă bacterială quorum-sensingă byă producingă soă calledă AHLă mimicsă [9]ă thatăcanăstimulateăorărepressăquorumăregulateăbehavior,ăaffectingăgeneăexpressionă andăchemicalăsignalăproductionăinăbothăbeneficialăandăpathogenicăsoilăbacteriaă[72].ă Foră exampleă theă productionă ofă quorum-sensingă activeă compoundsă byăMedicago
truncatula stimulatedăorăinhibitedătheăquorum-sensingăresponsesăinătheăLasR,ăLuxRă
orăLuxPăreportersă[39].ăă
Regardingă theă Gram-positiveă bacteria,ă theă intra-specifică communicationă isă mediatedă byăpeptide-signalingă moleculesă [99].ă Thisă peptideă isă secretedă viaă ATP-bindingăcassettesă(ABC)ătransporters.ăForădetectionăofătheăautoinducers,ăGram-positiveă bacteriaă useă two-componentă sensoră kinasesă [62].ă Therefore,ă ată theă beginningă theă extracellularăstimuliămodulatesătheăactivityăofăaăhistidineăproteinăkinaseă[72],ăwhichă transfersăaăphosphorylăgroupătoătheăresponseăregulatorăproteină (RR)ăinăaăreactionă catalyzedă byă theă RR.ă Phosphotransferă toă theă RRă resultsă ină activationă ofă aă downstreamăeffectorădomainăthatăelicitsătheăspecificăresponseă[92].ă
Migrationă ofă microorganismsă towardsă theă rootsă isă followedă byă movementă alongătheăroots,ăagglutinabilityăbyărootăexudatesăandăadherenceă[4].ă
Becauseă ofă theă heterogeneousă releaseă ofă exudatesă alongă theă rootă axis,ă bacterială distributionă andă colonizationă onă theă rootă isă notă uniform,ă theă richă areasăă inăorganicăcompoundsăbeingăpreferredă[25].ăTherefore,ăaăhighănumberăofăbacteriaăă isă foundedă ată theă rootă base:ă 107-108ă CFU/ă cmă [58]ă andă rapidlyă decreaseă toăă
103–104ăCFU/cmăatătheărootătip.ăFurthermore,ăităisăestimatedăthatălessăthană10%ăofă
theă rootă surfacesă areă colonizedă byă microorganisms.ă Foră example,ăPseudomonasă cellsăonătheătomatoărootăareămainlyăpresentăonăjunctionsăbetweenăepidermalăcellsă andătheădeeperăpartsăofătheărootăepidermisăandărootăhairsă[22].ă
areăadhesins,ăfimbriae,ăpili,ăcellăsurfaceăproteinsăandăpolysaccharides.ăItăhasăbeenă demonstratedăthatătheănumberăofă4ătypeăfimbriaeăonăbacterialăcellsăofăPseudomoans
fluorescens WCS365ăinfluenceătheădegreeăofăattachmentătoătomatoăroots.ăInăaddition,ă
theăouterămembraneăproteinăOprFăofăP. fluorescens OE28.3ăisăinvolvedăinăattachmentă toă plantă roots.ă Also,ă theă lackă ofă theă O-antigenă sideă chaină ofă lipopolysaccharideă (LPS)ă inăPseudomonas mutantsă resultedă ină aă deficientă colonizationă ofă theă plantă roots,ă becauseă ofă theă affectedă outeră membraneă whichă didn’tă allowă ană optimală functioningăofănutrientăuptakeăsystemsă[22].ă
Anotherăimportantăstepăinăcolonizationăisăinvasionăwhichăisăspecificăonlyăforă endophytesăandăpathogens.ăAăsuccessfulăinvasionăsupposeăthatăbacteria,ăafterăbeingă recognizedă byă plant,ă mustă overcomeă theă plantă defenseă responsesă whichă impliesă antioxidantăsystems,ăethyleneăbiosynthesisăinhibitorsăetc.ă[42].ăToăescapeătheăplantă defenseă responses,ă pathogenică bacteriaă areă ableă toă produceă someă proteinsă calledă effectorsă whichă interfereă withă theă hostă defenseă systemă provokingă infectionă [71].ă Bacterială effectorsă contributeă toă pathogenă virulenceă byă mimickingă oră inhibitingă plantsă cellulară functionsă [50].ă Foră example,ă strainsă ofăPseudomonas syringae
secreteătwoăeffectorsăAvrPtoăandăAvrPtoBăwhichăinhibitătheăkinaseăactivityăofătheă receptoră proteinsă calledă patternă recognitionă receptorsă (PRRs)ă ofă theă hostă cellsă [15].Theă aimă ofă theseă PRRsă isă toă recognizeă theă conservedă microbială elicitorsă (moleculesă thată induceă ană immuneă defenseă responseă ină plants)ă calledă pathogen-associatedămolecularăpatternsă(PAMPs),ăwhichăareătypicalăcomponentsăfoundăinăallă typeăofăpathogensăsuchăasăbacterialăflagellinăorăfungalăchitinaseă[31].ăAlso,ăpathogensă cană produceă effectorsă thată mimică plantă hormones.ă Foră instance,ăPseudomonas
syringae
canăproduceăcoronatineăthatămimicăjasmonicăacidăsuppressingătheăsalicylic-acid-mediatedădefenceătoăbiotrophicăpathogens,ăinducingăstomatalăopening,ăhelpingă pathogenicăbacteriaăgainăaccessătoătheăapoplastă[50].ăImportantăpathogenicăbacteriaă forăplants,ăthatăprovokeăyieldălosingăinclude:ăRalstonia solanacearum,ăXanthomonas campestris, Agrobacterium tumefaciens, Erwinia stewartii, E. carotovora,
Pseudo-monas syringae [98].ă
4. PLANT-BACTERIA INTERACTION IN THE RHIZOSPHERE
Theăpresenceăofătheăbacteriaăinătheărhizosphereăcanăaffectătheăplantsăbyămanyă waysă includingă growthă promotionă andă pathogenesis.ă Thereforeă theă plant-bacteriaă interactionăcanăbeăconsideredăbeneficial,ăharmfulăorăneutrală[7].ă
4.1.ăBENEFICIALăINTERACTIONă
approximatelyă 80%ă ofă allă terrestrială plantă speciesă byă deliveringă nutrientsă foră theă plantsă ină returnă foră photosynthates.ă Beneficială interactionsă alsoă occură betweenă symbioticăbacteriaăbelongingătoăRhizobium genusăandăleguminousăplantsăinăwhichă
theăRhizobium bacteriaă fixă atmospherică nitrogenă foră theă plant.ăBesidesă symbiotică
beneficială association,ă freeă livingă rhizosphereă microorganismsă thată includeă plantă growthă promotingă rhizobacteriaă (PGPR)ă cană positivelyă affectă theă plantă growthă [103].ăTheăbenefitsăofăplant-PGPRăinteractionăincludeăincreasesăinăseedăgerminationă rate,ă rootă growth,ă yield,ă leafă area,ă chlorophyllă content,ă nutrientă uptake,ă proteină content,ă hydraulică activity,ă toleranceă toă abiotică stress,ă shootă andă rootă weights,ă biocontrol,ăandădelayedăsenescenceă[2,ă25].ăForăexample,ătheăinoculationăofărunneră beanăseedsă(Phaseolus coccineus L.) with Bacillus pummilus andăBacillus mycoidesă aloneăorăinăcombinationăincreasedătheărateăofăphotosynthesis,ătheătranspiration,ătheă waterăuseăefficiency,ătheăchlorophyllăcontent,ătheăgrainăyield,ătheănutritiveăvalueăofă theă beans,ă bută alsoă enhancedă theă stressă toleranceă [90].ă Stimulatoryă effectsă ofă rhizobacteriaăonătheăgrowthăofătheăplantsăhaveăbeenăalsoăobservedăinătheăcaseăofă maize,ăsoybeanăorăsunflower.ăForăthisăplantsăaăbetterădevelopmentăofăstemălength,ă photosynthesis,ăcatalaseăactivity,ăproteinăcontentăhaveăbeenăseenă[88].ăă
Theă mechanismsă ofă plantă growthă promotionă mediatedă byă rhizobacteriaă areă notăfullyăunderstoodă[36,ă43]ăbutăităisăknowăthatătheseăprocessesătakeăplaceăeitherăbyă directăinteractionăbetweenăbeneficialăbacteriaăandătheirăhostăplantsăorăindirectlyădueă toă theiră antagonistică effectsă againstă plantă pathogensă [12].ă Examplesă ofă directă mechanismsă areă phytohormonesă production,ă phosphateă solubilizationă oră nitrogenă fixation.ăTheăindirectămechanismsăareărepresentedăbyăreductionăorăpreventionăofătheă harmfulăeffectăofăpathogenicăorganisms,ăproductionăofăsubstancesăsuchăasăantibiotics,ă siderophores,ă variousă enzymesă (chitinase,ă protease,ă lipase,ă etc.)ă oră stimulationă ofă theăplantăsystemicăresistanceă[3,ă40,ă55].ăRhizobacteriaăcanăpossessămoreăthanăoneă mechanismăthroughăwhichăităcanăinfluenceătheăgrowthăofătheăplantsăasăinătheăcaseăofă
Bacillus pummilus strainăisolatedăfromătheărhizosphereăofăPhaseolus coccineus L.ă
whichă wasă foundă positiveă foră phosphateă solubilizationă bută alsoă foră siderophoreă productionă[91].ă
Dueătoătheirăbeneficialăeffectsăonăplantăgrowth,ătheseăbacteriaăcanăbeăusedăasă inoculantsă ină agriculture.ă Accordingă toă theă goală ofă theiră application,ă theyă cană beă classifiedăasăbiofertilizersă(suchăasărhizobia,ăwhichăhaveăbeenăappliedăcommerciallyă foră overă aă century),ă phytostimulatorsă (suchă asă auxin-producing,ă root-elongatingă
Azospirillum),ă rhizoremediatorsă (pollutantă degradersă whichă useă rootă exudateă asă
theirăcarbonăsource)ăandăbiopesticidesă[57].ăă
Direct mechanisms used by rhizobacteria for plant growth promotion
Nitrogen fixation
theă growingă plantsă dueă toă theă lowă accessibilityă [3,ă 13,ă 96].ă Importantă foră atmospherică N2ă transformationă intoă plant-utilizableă formsă areă theă nitrogenă fixingă
bacteria,ăwhichăchangesănitrogenătoăammoniaăbyăusingăaăcomplexăenzymeăsystemă calledă nitrogenaseă [3].ă Bacteriaă withă nitrogenă fixingă abilitiesă cană eitheră formă symbiosisăwithătheăleguminousăplantsă(Rhizobium genus),ăwithătheătreesă(Frankiaă genus)ăorăcanăliveăfreeăinătheăsoilă[2,ă3,ă100,ă102].ăAmongătheăfreeălivingăbacteriaă withă nitrogenă fixationă capabilitiesă areă theă rhizobacteriaă [13,ă 55],ă alsoă knownă asă diazotrophsă beingă capableă ofă formingă obligateă interactionă withă theă non-leguminousă plantsă [3].ă Examplesă ofă nitrogenă fixingă rhizobacteriaă are:ăAzoarcus, Azospirillum, Herbaspirillum, Azotobacter, Burkholderia, Gluconobacter,
Pseudo-monas, Enterobacter [13,ă14,ă78].ăBeneficialăeffectsăofăinoculationăwithăAzospirillum
onăwheatăyieldsăinăbothăgreenhouseăandăfieldăconditionsăhaveăbeenăreported.ăAlsoă anăincreaseăinătheăyieldăofărice,ăcottonăandăwheatăhasăbeenăseenăafterătheăapplicationă
ofăAzotobacter species.ăHowever,ăinămanyăcasesătheăyieldăincreasingăwasămainlyă
attributedătoăPGPRăabilityătoăimproveătheărootădevelopmentădueătoăphytohormonesă production,ăwhichăledătoăaăbetterăwaterăandămineralăuptakeăcomparedătoăbiologicală N2ăfixationă[43].ăă
Theă mechanismă ofă nitrogenă fixationă byă PGPRă isă basedă onă theă activityă ofă nitrogenaseăenzyme,ăaătwoăcomponentămetallo-enzymeăcomposedăof:ădinitrogenaseă reductase,ă aă dimeră ofă twoă identicală subunitsă thată containsă theă sitesă foră MgATPă bindingăandăhydrolysis,ăandăsuppliesătheăreducingăpowerătoătheădinitrogenaseăandă theădinitrogenaseăcomponentăthatăcontainsăaămetalăcofactoră[38].ăAlthough,ădinitro-genaseăreductaseăprovidesăelectronsăwithăhighăreducingăpowersăwhileădinitrogenaseă usesătheseăelectronsătoăreduceăN2ătoăNH3.ăThreeădifferentăNăfixingăsystemsăhaveă
beenă identifiedă dependingă onă theă metală cofactor:ă Mo-nitrogenase,ă V-nitrogenaseă andăFe-nitrogenase.ăStructurally,ătheăN2ăfixationăsystemăisănotătheăsameăforăallătheă
bacteria.ă Anyway,ă mostă ofă nitrogenă fixationă isă carriedă oută byă theă activityă ofă theă molybdenumănitrogenaseăwhichăisăfoundăinăallădiazotrophsă[3].ăTheăgenesăresponsibleă forănitrogenăfixationăandănitrogenaseăbiosynthesisăareătheănifăgenesăfoundăinăbothă symbioticăandăfreeălivingăbacteriaă[3,ă55].ăRegardingătheădiazotroph,ănif genesăwereă firstă describedă inăKlebsiella pneumoniae byă usingă aă combinationă ofă genetică andă biochemicală techniquesă [81].ă Theănif genesă cană beă carriedă onă plasmidsă asă ină
Rhizobium genusăorăfrequentlyăinătheăchromosomeăasăinăfreeălivingăbacteriaă[38].ă
Nitrogenăfixationăisăanăenergyăconsumerăprocessărequiringăatăleastă16ămolesă ofăATPăforăeachămoleăofăreducedănitrogenă[3].ăForăbacteriaăbelongingătoăAzotobacter
andăBeijerinkia genus,ătheăenergyărequiredăforănitrogenăfixationăcanăbeăproducedă
onlyăinăaerobicăconditionsăwhichăaffectătheănitrogenaseăactivity.ăForăthisăreasons,ă mechanismsăneededăforănitrogenaseăprotectionăareăpresent.ăRegardingătheăfacultativeă microaerophilicăbacteriaăsuchăasăAzospirillum, KlebsiellaăorăBacillus,ăsuchămechanismsă areă notă necessaryă becauseă theă energyă neededă ină theă formă ofă ATPă foră nitrogenă fixationăisăproducedăbyăoxidativeăpathwaysă[55].ă
AlbeitămanyăPGPRăhasătheăabilityătoăfixănitrogen,ăităseemsăthatăthisăisănotătheă onlyămechanismăofăplantă growthăpromotingă[97].ăTherefore,ă mutantsădeficientăină nitrogenaseă activityă (Azospirillum brasilense,ă Azoarcusă sp.ă andăPseudomonas
putida)ăhaveăbeenăconstructedăobservingăthatătheyăkeptătheirăabilityătoăpromoteătheă
plantăgrowth,ăquestioningătheăcontributionăofănitrogenăfixationăinăthisăprocessă[78].ă Moreover,ăfreeălivingăbacteriaăwithănitrogenăfixationăabilitiesăareăthoughtătoăcontributeă onlyăinăaăsmallăproportionătoănitrogenăassimilationăbyăplants,ămostăofătheănitrogenă beingăretainăwithinătheăcellsăinătheăformăofăammoniaă[65].ăă
Phytohormones production
Foră growthă andă developmentă ofă plants,ă phytohormonesă suchă asă auxins,ă gibberellins,ăcytokinins,ăethyleneăandăabscisicăacidăplayăaăveryăimportantărole,ă contributingătoătheăcoordinationă ofăsomeăimportantă physiologicalăprocessesă(seedă germination,ărootăformation,ăflorescence,ăbranching,ăfruităripening),ăincreasingătheă plantăresistanceătoăenvironmentăfactors,ăinducingăorăsuppressingătheăexpressionăofă someă genesă oră theă synthesisă ofă enzymes,ă pigmentsă andă metabolitesă [94].ă Theseă hormonesă cană beă producedă byă plantsă oră byă microorganismsă suchă asă bacteriaă oră fungiă[87].ăSymbioticăandăfreeălivingăbacteriaăareăknownăforătheirăabilityătoăproduceă phytohormones,ăinfluencingăplantsăhormonalăbalanceă[94].ă
Auxin production
Theăoptimalăauxinăconcentrationăneededăforătheăplantăgrowthăvariesăaccordingă toăplantsăspecies,ătissuesăinvolvedăandăplantădevelopmentăstage.ăMoreover,ăităhasă beenă seenă thată concentrationsă belowă theă optimală levelsă hasă noă effectsă onă plants,ă whereasă higheră concentrationsă inhibită theă growth.ă Foră example,ă inăArabidopsis
thalianaăseedlings,ătheăprimaryărootăelongationătookăplaceăonlyăatăexogenousăIAAă
concentrationăsituatedăbetweenă10-10ăandă10-12ăM.ăTheăendogenousăpoolăofăauxinăisă
influencedăbyăexogenousăfactorsăsuchăasăbacteriaăcapableăofăauxinăproduction.ăInă thisăcase,ătheăendogenousăconcentrationăofăIAAăinătheărootsăcanăexceedătheăoptimală amountăstimulatingăorăsuppressingătheăplantăgrowthă[38].ăTherefore,ăinătheăcaseăofă theătwoăweeksăseedlingsăofăArabidopsis thaliana inoculatedăwithăPseudomonas
thivervalensis MLG45ă straină ină aă concentrationă ofă lessă thană 10ă CFU/mlă noă
significantă differencesă ină theă rootă lengthă couldă beă observedă comparedă withă theă sterileăcontrol.ăWhenătheăconcentrationăwasăaboveă102ăCFU/mlăaă30%ăreductionăofă
theărootăsizeăcouldăbeăobserved,ăfromă102ătoă105ăCFU/mlătheărelationshipăbetweenă
inoculumă densityă andă rootă lengthă wasă proportională withă aă maximumă rootă sizeă reductionăofă70%ăandăatăconcentrationsăaboveă106CFU/mlătheăbacterizationăcausedă
irreversibleădamageătoăplantsă[73].ă
TheăinhibitoryăeffectăofătheăauxinăcanăbeătheăresultăofătheăinteractionăofăIAAă withă 1-aminocyclopropan-1-carboxylateă synthaseă [34].ă Theă productionă ofă highă amountsă ofă IAAă byă bacteriaă alongă withă theă endogenouslyă producedă plantă IAAă activatesă ACCă synthase,ă leadingă toă productionă ofă ACC,ă aă precursoră ofă ethylene.ă Ethyleneăisăanăinhibitoryăhormoneăofărootăgrowth,ăespeciallyăofătheăprimaryărootă length.ăHowever,ăthereăareăbacteriaăsuchăasăPseudomonas putida GR12-2ăthatăcană produceă ACCă deaminaseă whichă convertsă ACCă toă ammoniumă andă 2-ketobutirateă loweringă theă ethyleneă concentrationă andă alsoă theă inhibitoryă effectă onă theă rootă growthă[87].ăă
Moreăthană80%ăofătheăsoilăbacteriaăareăcapableăofăauxinăproductionă[38].ăThisă abilityă hasă beenă detectedă toă manyă rhizospherică andă epiphytică bacteriaă suchă as:ă
Azospirillumă spp.,ăAgrobacteriumă spp.,ăAzotobacteră spp.,ăAlcaligenesă spp.,ă Entero-bacterăspp.,ăErwiniaăspp.,ăAcetobacterăspp.,ăRhizobiumăspp.,ăBradyrhizobiumăspp.,ă
andăHerbaspirillumă spp.ă Ină addition,ă theă IAAă productionă isă widespreadă amongă
bacteriaă ofă theă genera:ăPseudomonas, Bacillusă andăXanthomonasă asă wellă asă ină
Achromobacter,ăFlavobacterium, Arthrobacter, Klebsiella, Rhodococcus,
Myco-bacterium, Sphingomonas, Stenotrophomonas, MicroMyco-bacterium, FlavoMyco-bacterium,
Acinetobacter, Corynebacterium,ă andăMicrococcus [94].ă Theă synthesisă ofă thisă
sweetăpepperăorătomato.ăTheăexplanationăisăthatăradishărootsăproducesăatăleastănineă timesămoreătryptophanăinăitsăexudatesăperăseedlingăthanăcucumber,ăsweetăpepper,ăoră tomatoă[56].ă
IAAăsynthesisăpathwaysăinăbacteriaăareăsimilarătoăthoseăwhichăoccurăinăplants,ă beingărelatedătoătryptophan,ăbutăthereăareăalsoăindependentăroutes.ăDependingăonă theă mediatorsă involved,ă fiveă differentă IAAă synthesisă waysă usingă tryptophană asă precursorăwereăidentifiedă[38,ă87].ăTheăbestăcharacterizedăIAAăsynthesisăpathwayă inăbacteriaăisătheăindole-3-acetamideă(IAM),ăinăwhichătryptophanăisăconvertedătoă IAMă byă theă enzymeă tryptophan-2-monooxygenaseă (IaaM),ă encodedă byă theăiaaMă geneăandăIAMăisăconvertedătoăIAAăbyăanăIAMăhydrolaseă(IaaH),ăencodedăbyăiaaH.ă Theă genesă thată encodeă IaaMă andă IaaHă wasă clonedă andă characterizedă ină manyă bacterială speciesă suchă as:ă Agrobacterium tumefaciens, Pseudomonas syringae,
Pantoea agglomerans, Rhizobium andăBradyrhizobium [87].ă
Theă indole-3-pyruvateă (IPyA)ă pathwayă isă consideredă toă beă aă majoră wayă ofă IAAă synthesisă ină plants,ă evenă ifă theă keyă genesă andă enzymesă wereă notă yetă discovered.ăThisăpathwayăfrequentlyăoccursăinăbeneficialăbacteriaăsuchăasă
Bradyr-hizobium, Azospirillum,ăRhizobium spp.ăandăEnterobacter cloacae.ăInăthisăpathway,ă
tryptophanăisăconvertedătoăIPyAăbyăanăaminotransferase,ădecarboxilatedătoăindole-3-acetaldehydeă (IAAld)ă byă indole-3-pyruvateă decarboxylaseă (IPDC)ă andă finallyă oxidizedătoăIAA.ăTheăencodedăgeneăforăIPDCăenzymeăwasăisolatedăandăcharacterizedă
inăAzospirillum brasilense, Enterobacter cloacae,ăPseudomonas putidaăandăPantoaea
agglomerans [87].ă
Theătryptamineăpathwayă(TAM)ădetectedăalsoăinăplants,ăwasăfoundăinăBacillus
cereus byăidentificationăofătryptophanădecarboxylaseăactivityăandăinăAzospirillumă
byădetectionăofătheăconversionăofăexogenousătryptamineătoăIAAă[87].ă
IAAăsynthesisăthroughătryptophanăside-chainăoxidaseă(TSO)ăactivityăhasăonlyă beenă characterizedă inăPseudomonas fluorescensă CHA0ă andă notă ină plants.ă Ină thisă pathwayătryptophanăisădirectlyăconvertedătoăIAAld,ăwhichăcanăbeăoxidizedătoăIAAă [87].ă
Theălastăpathwayădependentăonătryptophanăisăindole-3-acetonitrileă(IAN).ăForă thisăroute,ăfoundăalsoăinăplants,ăonlyătheălastăstepăisăknown:ătheăconversionăofăIANă toă IAAă byă aă nitrilase.ă Theă identificationă ofă nitrilaseă inăAlcaligenes faecalis wasă possibleădueătoătheăspecificityăforăindole-3-acetonitrileă[87].ă
Theă tryptophană independentă pathwaysă foră IAAă synthesisă areă notă veryă wellă known,ăbutăităwasădemonstratedăatăAzospirillum brasilense usingălabeledăprecursors.ă Thisăpathwayăisăusedăwhenătryptophanăisănotăaddedăinătheăenvironment.ăTheăresultsă showedăthată90%ăofăIAAăisăsynthesizedăviaătheătryptophan-independentăpathway,ă whileă0.1%ăisăproducedăviaătheăIAMăpathway.ăMoreoverăităhasăbeenăobservedăthată theăsameăbacteriaăcanăpossessăseveralăwaysăofăIAAăproductionă[87].ă
IAAă[38].ăForăexample,ăinătheăcaseăofăAzospirillum brasilense strainsăităhasăbeenă shownăthatătheăamountăofăIAAăisăincreasedăandătheăexpressionăofăipdCăgenesătakeă placeă onlyă ină environmentsă withă limitedă carbonă concentration,ă acidă pHă andă onlyă whenătheăbacterialăcellsăenterăinătheăstationaryăphaseă[70].ă
Genetică factorsă thată mayă affectă theă amountă ofă IAAă synthesizedă byăbacteriaă areărelatedătoătheălocationăofătheăgenes:ăonăplasmidă(especiallyăforăphytopathogenică bacteria)ăorăonăchromosomeă(saprophyticăbacteria)ăorătoătheirăwayăofăexpression:ă constitutiveăorăinducibleă[87,ă94].ăTherefore,ăwhenătheăgenesăareălocatedăonăplasmids,ă asă ină theă caseă ofăPseudomonas savastavoi,ă theă amountă ofă IAAă isă significantlyă higherăcomparedăwithătheăsituationsăwhenăareăsituatedăonătheăchromosome,ăasăină theă caseă ofăPseudomonas syringae.ă Thisă isă happeningă becauseă theă plasmidsă areă generallyăpresentăinăvariousăcopiesăinătheăbacterialăcells,ăprovidingăaăhigherănumberă ofăIAAăbiosynthesisăgenesă[87].ă
Expressionă ofă theă genesă responsibleă ofă IAAă synthesisă ină aă constitutiveă oră inducibleămodeădiffersăamongătheăbacterialăspeciesăandătheăbiosynthesisăpathway.ă Therefore,ăinăAgrobacterium tumefaciensăandăAgrobacterium rhizogenesătheăregionă ofătheăTiăplasmidăcontainingăiaaMăandăiaaHăisătransferredăandăintegratedăintoătheă plantăgenomeăandăexpressedăunderăcontrolăofăconstitutiveăpromoters,ăresultingăinăană increaseă IAAă productionă insideă theă plants.ă ForăPseudomonas fluorescens CHA0ă IpyAăpathwayăisăusuallyăconstitutive,ăwhereasăTSOăpathwayăisăactiveăonlyăinătheă stationaryăphase.ăMoreover,ăexpressionăofăIAAăbiosynthesisăgeneăisăinfluencedăbyă twoă transcriptională regulatorsăRpoSă whichă regulatesă theă transcriptionă ofă genesă ină responseă toă stressă conditionsă andă starvationsă andă theă two-componentă systemă GacS/GacA,ăwhichăcontrolsătheăexpressionăofăgenesăofăwhichăareăinducedăduringăaă lateălogarithmicăgrowthăphaseăandăhaveăaăroleăinămaintainingătheăcompetitivenessă ofătheăbacteriumăinătheărhizosphereă[87].ă
Gibberellins production
Gibberellinsă areă theă largestă classă ofă phytohormonesă comprisingă moreă thană 100ă compoundsă synthesizedă byă plants,ă bacteriaă andă fungiă [94].ă Therefore,ă ită hasă beenă identifiedă 136ă gibberellinsă producedă byă plants,ă 28ă byă fungiă thată belongsă toăă 7ă speciesă andă onlyă 4ă byă bacteriaă (GA1,ă GA3,ă GA4ă andă GA20)ă [51].ă Ină plants,ă
gibberellinsă areă involvedă ină manyă processesă asă seedă germination,ă steamă andă leafă growth,ăfloweringăandăfructification,ărootăgrowth,ărootăhairăabundance,ăsenescenceă delay.ă Ină theseă processesă gibberellinsă actă synergisticallyă withă otheră hormones,ă affectingătheăplantsăhormonalăbalance.ăRegardingătheirăroleăinăfungiăandăbacteriaăită seemsă thată gibberellinsă areă secondaryă metabolitesă thată playă ană importantă roleă asă signalingăfactorsătowardsătheăhostăplantă[16].ăă
Chemically,ăgibberellinsăareătetracyclicăditerpenoidăacidsămadeăupăbyăisopreneă residuesăthatăformăfourăringsă(A,ăB,ăC,ăD).ăTheăbestăstudiedăgibberellinsăthatăareă widespreadăinănatureăandăexhibitămaximumăbiologicalăactivityăareăGA1,ăGA3,ăGA4ă
Theă abilityă ofă bacteriaă toă synthesizeă gibberellinsă wasă firstă describedă ină
Azospirillum brasilenseăandăRhizobium,ăbutăsinceăthenătheyăwereădetectedăinămanyă
bacterială generaă suchă as:ăAzotobacter, Arthrobacter, Azospirillum, Pseudomonas, Bacillus, Acinetobacter, Flavobacterium, Micrococcus, Agrobacterium, Clostridium,
Rhizobium, Burkholderia, and Xanthomonas.ăUsually,ătheăpositiveăeffectsăonăplantsă
biomassăisăassociatedăwithăanăincreaseăcontentăofăgibberellinsăinăplantătissuesă[38].ă
Cytokinins production
Anotheră groupă ofă phytohormonesă synthesizedă byă bothă plantsă andă rhizo-bacteriaăareăcytokinins.ăCytokininsăareăadenineăderivates[94]ăwhichădependingăonă theă chemicală structureă ofă theiră moleculeă fulfillă variousă importantă rolesă ină theă physiologicalăprocessesăofăplantsăsuchăas:ăproteinăsynthesis,ăcellularădivision,ăseedă germination,ăstabilizationăofăphotosyntheticăapparatusăunderătheăconditionsăofăwateră stress,ă rootă development,ă delayă ofă senescence,ă increasedă resistanceă againstă plantă pathogensă[38,ă44,ă94].ă
Microorganismsă areă capableă ofă synthesizingă variousă cytokininsă derivatesă suchăasăzeatin,ăkinetin,ăisopentenyladenineă[94].ăTheăgeneăresponsibleăofăcytokininsă productionăwasăfirstădescribedăinăAgrobacterium tumefaciens [38],ăbutăităcanăalsoă beă producedă byăRhizobium, Azotobacter, Azospirillum, Arthrobacter, Bacillus, Proteus, Escherichia, Klebsiella [48,ă 94].ă Asă ină theă caseă ofă IAA,ă aă highă con-centrationăofăcytokininsăinăplantsăcanăhaveăanăinhibitoryăeffectăonătheărootăelongationăasă aăresultăofăplantăethyleneălevelsăincreasing.ăTheăfactorsăthatăcanăleadătoăaăcytokininsă accumulationă areă relatedă toă theă presenceă ofă bacteriaă oră toă someă environmentală stressesăasădroughtă[38].ă
Ethylene
Ethyleneă isă aă phytohormoneă producedă byă mostă ofă theă plants,ă bută alsoă byă differentă biotică andă abiotică processesă ină soilă whichă cană induceă changesă ină theă physiologicală statusă ofă theă plantsă [3].ă Usually,ă ethyleneă inhibită theă plantă growthă whenă isă producedă ină highă amounts,ă bută ită cană alsoă stimulateă ită whenă theă concentrationă insideă theă plantă tissuesă isă lowă (belowă 0.1µl·1-1)ă [74].ă Therefore,ă
ethyleneăisăinvolvedăinăfruităripening,ăflowerăsenescence,ăleafăandăpetalăabscission.ă Highă amountsă ofă ethyleneă areă synthesizedă ină theă conditionă ofă environmentală stressesă suchă asă extremeă temperatures,ă flooding,ă drought,ă theă presenceă ofă toxică metalsăandăorganicăpollutants,ăradiation,ăwounding,ăinsectăpredation,ăhighăsalt,ăandă variousăpathogensăincludingăviruses,ăbacteria,ăandăfungiă[38].ă
Burkholderia, Ralstonia, Pseudomonas andăEnterobacter [38].ăTheseăbacteriaătakeă upă theă ethyleneă precursoră ACCă andă convertă ită intoă 2-oxobutanoateă andă NH3ă[3].ă
TheămainăeffectăofăseedsăinoculatedăwithăACCădeaminaseăproducingăbacteriaărefersă toărootăelongationă[38],ănodulationăandăN,ăPăandăKăuptakeă[3].ă
Phosphate solubilization
Phosphorusă(P)ăisăoneăofătheămajorăplantăgrowthănutrient,ăwhichăisăabundantă inăsoilsăinăbothăinorganicăandăorganicăformsă[55].ăTheăbiggestăreservesăofăPăinăsoilă areărepresentedăbyămineralăformsăasăapatite,ăhydroxyapatiteăandăoxyapatiteăwhichă areăinsoluble.ăMoreover,ătheămineralăphosphatesăcanăbeăfoundăassociatedăwithătheă surfaceă ofă hydratedă oxidesă ofă Fe,ă Al,ă andă Mn,ă whichă areă poorlyă solubleă andă assimilable.ăAnotherăsignificantăamountăofăPă(30–50%ăofătheătotalăphosphorusăină soil)ă isă foundă ină organică forms.ă Oneă ofă theă mostă stableă organică phosphatesă synthesizedăbyăbothăplantsăandămicroorganismsăisăinositolăphosphate.ăOtherăorganică phosphatesăpresentăinăsoilăareăinătheăformăofăphosphomonoesters,ăphosphodiestersă includingăphospholipidsăandănucleicăacidsăandăphosphotriestersă[79].ă
MostăofătheăagriculturalăsoilsăcontainsălargeăreservesăofăP,ăespeciallyăbecauseă ofătheăapplicationăofăchemicalăfertilizersă[49],ătheirăpresenceăbeingăatălevelsăofă400– 1200ămg·kg-1ăofăsoilă[79].ăHowever,ăaăhighăamountăofătheăPăaddedăinătheăsoilăisă
rapidlyăprecipitatedăbyămetal–cationăcomplexes,ăbecomingăinsolubleă[38].ăPăfixationă andăprecipitationăisădependentăonăsoilătypeăandăpH.ăTherefore,ăinătheăacidăsoils,ăPăisă fixedăbyăfreeăoxidesăandăhydroxidesăofăaluminumăandăiron,ăwhileăinăalkalineăsoilsăită isăfixedăbyăcalciumă[41,ă49,ă55,ă79].ăAsăaăresultăofătheseăprocessesătheăavailabilityă ofătheăPăinăsoilăisăveryălowă(lessăthană10ăMăH2PO4-)ă[41,ă79].ăTheăonlyăformsăofă
phosphateăthatăplantsăcanăabsorbăareătheămonobasică(H2PO4-)ăandădiabasică(H2PO42)ă
ionsă[3,ă97].ăă
TakingăintoăaccountătheăfactăthatămostăofătheăPăcompoundsăareăinsolubleăwithă aă highă moleculară weightă thată cannotă beă assimilatedă byă plants,ă aă biologicală trans-formationătoăeitherăsolubleăionicăphosphateă(Pi,ăHPO42-,ăH2PO42-
)ăorălowămolecular-weightă organică phosphateă isă necessaryă [79].ă Capableă ofă thisă processă areă bacteriaă thatăhaveătheăabilityătoăsolubilizeătheăprecipitatedăphosphatesăorătoămineralizeătheă organică phosphatesă andă makeă ită availableă toă plantsă [3].ă Mostă ofă theă phosphatesă solubilizingăbacteriaăareăfoundăinătheărhizosphere,ăwhereătheămetabolicăactivityăisă higherăthanăinătheăbulkăsoilă[53,ă79].ăă
However,ă mediumăacidificationăisănotătheăonlyămechanismăusedăbyărhizobacteriaă foră phosphateă solubilizationă [85].ă Otheră mechanismsă areă relatedă toă H+ă excretionă
originatingă fromă NH4+ă assimilationă oră respirationă [85],ă productionă ofă chelatingă
substancesă andă inorganică acidsă [38].ă Theă abilityă ofă theă inorganică acidsă suchă asă carbonic,ăsulphidric,ănitrică[79]ăorăhydrochloricăacidăisălessăeffectiveăcomparedătoă organicăacidsăatătheăsameăpHă[53].ăă
Regardingătheăorganicăphosphateăsolubilizationă(mineralization)ăanăimportantă roleă isă playedă byă aă numberă ofă enzymesă asă phosphatasesă (alsoă knownă asă phosphohydrolase),ăphytases,ăphosphonatasesăandăC-Pălyasesă[43,ă84].ăă
Halfă ofă theă soilă microorganismsă haveă theă abilityă toă solubilizeă theă organică phosphorusă underă theă actionă ofă phosphatasesă [53].ă Theă mostă abundantă andă bestă studiedă phosphatasesă producedă byă rhizobacteriaă areă phosphomonoesterasesă [84]ă whichă asă phosphodiesteraseă andă phosphotriesterase,ă catalyzeă theă hydrolysisă ofă phosphorică estersă [64,ă 79].ă Aă highă phosphatasesă activityă hasă beenă seenă ină theă rhizosphereă comparedă withă theă non-rhizospherică soil.ă Moreover,ă ită hasă beenă demonstratedăthatăwhenătheălevelăofătheăavailableăphosphorusăinăsoilădecreasesătheă phosphataseăactivityăincreasesă[64].ăOtherăfactorsăthatăinfluenceătheăphosphatasesă activityăare:ăsoilăproperties,ăsoilăbiocenosis,ătemperatureăandăpresenceăofăinhibitorsă orăactivatorsă[64,ă79].ăă
Dependingă onă theă optimală catalytică activity,ă phosphomonoesterasesă cană beă acidă oră alkalineă [79,ă 84].ă Alkalineă phosphataseă activityă hasă notă beenă detectedă ină plants,ămostăofătheăalkalineăphosphataseăbeingăsynthesizedăbyăsoilămicroorganisms.ă Theăsituationăisădifferentăwithărespectătoăacidăphosphatase,ăwhichăinătheăsoilăcanăbeă derivedăfromăplants,ăfungiăandăbacteria[64].ăHowever,ăseveralăstudiesăsuggestăthată microbială phosphatasesă haveă aă greateră affinityă foră organică phosphateă compoundsă thanăthoseăfromăplantsă[85].ăThereăareăsituationsăwhenăfosfomonoesterasesăactăină combinationă withă phosphodiesterasesă toă removeă phosphorusă fromă phosphateă diesters.ă Ină thisă caseă phosphodiesterasesă andă fosfomonoesterasesă actă sequentiallyă (oneăafterăanother).ăThus,ăafterătheăhydrolysisăofăphosphodiestersăresultsăphosphateă monoestersăthatăareăfurtherăhydrolyzedăbyăphosphomonoestersăwithăfreeăphosphateă releasingăthatăcanăbeăbiologicallyăassimilatedă[64].ă
Regardingă theă presenceă ofă inhibitorsă oră activators,ă tolueneă usageă doesă notă affectă phosphodiesteraseă oră acidă andă alkalineă phosphomonoesteraseă activitiesă bută increasesă theă phosphotriesteraseă activityă ofă soil.ă Applicationă ofă inorganică Pă cană repressă theă synthesisă ofă phosphomonoesterasesă ină soilă becauseă ită inhibitsă theă expressionăofăPHOăgenesăorăitămayănotăaffectătheirăactivityă[64].ă
Anotheră groupă ofă enzymesă thată mineralizedă phosphorusă relatesă toă phytasesă whichădegradesăphytates.ăTheseăareătheăprimaryăsourceăofăinositolăandătheămajoră storedăformăofăPăinăplantăseedsăandăpollenăandăareăaămajorăcomponentăofăorganicăPă inăsoil.ăSinceătheăabilityăofăplantsătoăobtainăPădirectlyăfromăphytateăisăveryălimited,ă theăpresenceăofătheămicroorganismsăisăveryăimportantă[84].ă
Bacterialăgeneraăcapableăofăphosphateăsolubilizationăorămineralizationăinclude:ă
Pseudomonas, Bacillus, Rhizobium, Burkholderia, Enterobacter, Klebsiella, Serratia,
Xanthomonas, Azotobacter, Azospirillum, Citrobacter, Proteus
ăetc.ă[20,ă38].ăMore-over,ă thereă areă bacterială strainsă whichă haveă theă abilityă toă bothă solubilizeă andă mineralizeă phosphatesă suchă asăBurkholderia caryophylli, Pseudomonas cichorii,
Pseudomonas syringae, Bacillus cereus or Bacillus megaterium.ăă
Phosphorusăderivedăfromăphosphateăsolubilizationăorămineralizationăcontributesă toă theă rootă development,ă stemă elongation,ă flowersă andă seedă formation,ă higheră yieldingăofăcrops,ănitrogenăfixationăorădiseaseăresistanceă[53].ăă
Indirect mechanisms used by rhizobacteria
Siderophore production
Anotherăessentialăelementăforăallătheăorganismsăisătheăiron.ăEvenăthoughăisătheă fourthă mostă abundantă elementă onă earthă theă amountă ofă ironă availableă foră plantă assimilationăisăveryălowărangingăfromă10-7andă10-23ăMăatăpHă3.5ăandă8.5ă[38].Theă
mostă frequentă ironă ionsă foundă ină theă wellă aeratedă soilă areă theă ferrică (Fe3+)ă ionsă
whichăareăusuallyăprecipitatedăinăiron-oxideăformsăhardătoăbeăuptakeăbyăplants.ăTheă ironăpreferredăbyătheăplantărootsătoăbeăabsorbedăisătheămoreăreducedăferrousă(Fe2+)ă
ionă [97].ă Plantsă haveă developedă twoă strategiesă foră ironă uptake.ăTheă firstă strategyă usedă byă mono-ă andă dicotyledonousă plantsă reliesă onă rhizosphereă acidificationă throughăH+ăexcretionăleadingătoătheăreductionăofăFe3+ătoăFe2+ăandăitsătransportăinsideă
theărootătissues.ăTheăsecondăstrategyăusedăbyăherbaceousăandăgraminaceousăplantsă suchăasăwheată(Triticuma estivum),ăbarleyă(Hordeum vulgare),ăriceă(Oryza sativa),ă andămaizeă(Zea mays)ăisăbasedăonăsynthesisăofăFe3+ă
chelatorsăcalledăphytosidero-phoresăandăabsorptionăofăFe-phytosiderophoreăcomplexăinărootăcellsămediatedăbyă specificătransporterămoleculesă[38].ăă
Toăsurviveăinăanăironădeficientăhabitat,ăbacteriaăhaveădevelopedătheăabilityătoă synthesizeăsiderophores.ăSirerophoresăareănon-ribozomalăpeptidesăwithălowămoleculară weightă secretedă ină theă absenceă ofă sufficientă amountsă ofă ironă ină theă environmentă [93]ăwithăhighăaffinityăforăFe3+ăionsăasăwellăasămembraneăreceptorsăableătoăbindătheă
Fe–siderophoreăcomplex,ătherebyăallowingăironăuptakeăbyămicroorganismsă[38].ăă Siderophoresă productionă byă bacteriaă cană beă influencedă byă variousă factorsă suchă asă pH,ă theă levelă ofă ironă andă theă formă ofă ironă ions,ă ană adequateă supplyă ofă carbon,ă nitrogenă andă phosphorus.ă Furthermore,ă siderophoreă productionă isă stimulatedă byă(NH4)2SO4ăandăaminoăacidsăandăanăoptimumăsiderophoreăyieldăisăobtainedăwithă
urea[82].ă Theă maină groupsă ofă siderophoresă includeă theă catecholatesoră phenolatesă (enterobactins,ă mycobactins,ă tropolone),ă hydroxamatesă (aerobactin,ă arthrobactin),ă carboxylatesă(cepabactin,ărhizbactin)ăandăpyoverdinesă(pyoverdine,ăpseudobactin)ă [26].ă Mostă ofă theă siderophoresă producingă bacteriaă belongsă toăPseudomonas andă
Enterobacter genera,ă whichă areă Gram-negativeă bacteria,ă bută alsoă toăBacillus andă
Thereă areă controversială opinionsă regardingă theă contributionă ofă bacterială siderophoresă toă plantă nutrition.ă Someă authorsă believeă thată theiră roleă ină ironă acquisitionăbyăplantsăisăinsignificantăwhileăotherăauthorsăsuggestăaăvitalărole,ămainlyă inăcalcareousăsoilă[97].ăă
Theă importanceă ofă soilă bacteriaă onă improvingă ironă nutritionă ofă plantsă isă demonstratedăinătheăcaseăofăexposureătoăheavyămetals.ăMetalsămobilityăinătheăsoilă cană beă influencedă byă microbială metabolites,ă especiallyă byă siderophoresă thată cană bindă toă magnesium,ă manganese,ă chromiumă (III),ă galliumă (III),ă cadmium,ă copper,ă nickel,ăarsenic,ăleadăandăzincăandăradionuclides,ăsuchăasăplutoniumă(IV)ăasăwellăasă toăironă[38].ă
Moreover,ă siderophoresă areă knownă toă mediateă theă competitionă foră ironă betweenămicroorganismsăandătoăprotectătheăplantsăagainstăpathogens.ăForăexampleă theăsiderophoresăproducedăbyăfluorescentăpseudomonadsăleadănotăonlyătoăcompetitionă betweenă pseudomonadsă andă pathogenică fungiă suchă asă Fusarium andăPythium
suppresingă theiră developmentă bută alsoă betweenă differentă bacterială speciesă andă strainsăofăpseudomonadsă[26].ă
Antibiotics production
Antibioticsăproductionăisăusuallyăassociatedătoătheăabilityăofărhizobacteriaătoă suppressătheăsoilăborneăpathogensă[38].ăTheăantibioticsăproducedăbyărhizobacteriaă areăoligopeptidesăthatăinhibităsynthesisăofăpathogensăwalls,ăinfluenceătheăcellămembraneă structure,ăinhibitătheăformationăofăinitiationăcomplexăonăribosomesăsmallăsubunităoră inhibitătheăfunctionsăofăribosomesă[59].ăă
Bacteriaăthatăhaveăanăimportantăroleăinăsuppressingătheăactivityăofăpathogenică microorganismsă belong,ă especially,ă toăPseudomonasă andăBacillusă genera.ă Theseă bacterială antagonistsă suppressă theă plantă pathogensă byă secretionă ofă extracellulară metabolitesă thată areă inhibitoryă ată lowă concentration.ă Antibioticsă producedă byă
Pseudomonas genusă areă dividedă intoă antibioticsă thată actă onă fungi,ă bacteria,ă anti-tumorăandăanti-viralăcompounds.ăExamplesăofăantibioticsăwhichăhaveăanăinhibitoryă effectăonăphytopathogenicăfungiăareăphenazineă(producedăbyăBurkholderia,ă
Strepto-myces,ăBrevibacteriumăgenera),ăpyrrolnitrin,ăpyoluteorină(withăalsoăbactericidalăandă
herbicidalăeffects),ă2,4-diacetylphloroglucinol,ăoomycinăA,ăecomycin,ăbutyrolactones,ă sulphonamide.ă Amongă theă antibacterială antibioticsă cană beă mentionedă mupirocină (pseudomonică acid)ă thată expressă ană efficientă activityă againstă staphylococciă andă streptococci,ăNeisseria gonorrhoeaeă andăHaemophilus influenzae,ă bută areă lessă effectiveă onă Gram-positiveă anaerobes.ă Asă antitumoră compoundsă weă cană mentionă FR901463ăandăcepafunginsăandăasăantiviralăantibiotică–ăkaralicină[35].ăă
flavus, Botryosphaeria ribis, Colletotrichum gloeosporioides, Fusarium oxysporum, Helmintho sporiummaydis, Phomopsis gossypii, Penicillium roqueforti, Rosellinane catrix, Pyricularia oryzaeăetc.ă[35,ă59].ăă
Mostă antibiotics,ă thată haveă aă vitală roleă ină suppressingă phytopathogens,ă areă groupedăintoănon-volatileăantibioticsă(thoseăabove)ăandăvolatileăantibioticsăsuchăasă hydrogenăcyanide,ăaldehydes,ăalcohols,ăketonesăandăsulfides.ăCyanideăisăaăsecondaryă metaboliteăproducedăbyăGram-negativeăbacteriaă(Pseudomonas fluorescens, P.
aeru-ginosa, Chromobacterium violaceum)ă withă inhibitoryă effectă onă phytopathogenică
fungiă[35].ă
Antifungalăvolatileăthatăbelongsătoăaldehydesăsuchăasăalcohols,ăketonesăandă sulfidesăcanăbeăproducedăbyăPseudomonas chlororaphisă(PA23)ăisolatedăfromătheă rootăofăsoybeanăplants,ăhavingăinhibitoryăeffectăonătheădevelopmentăofăSclerotinia sclerotiorum [35].ăă
Competition
Anotheră indirectă mechanismă usedă byă microorganismsă foră plantă growthă isă competition.ăBeneficialărhizobacteriaăcompetesăwithăpathogensăforănutrientsăandăaă suitableănicheătoăbeăcolonized.ăBacteriaăthatăcolonizeătheăplantărootsăconsumeătheă nutrientsă derivedă theă exudatesă limitingă theă amountă ofă availableă nutrientsă foră pathogens.ăThisămechanismăisăoftenăusedăbyăPseudomonas fluorescensădueătoăitsă nutritionalăversatilityăandăhighărateăofămultiplicationăinătheărhizosphereă[75].ă
Enzyme production
ProductionăofăenzymesăbyăPGPRăsuchăasăchitinase,ăcellulose,ăβ-1,3ăglucanase,ă proteaseăorălipase,ăthatăinduceălysisăofăfungalăcellăwallsărepresentsăanotherămechanismă ofăsuppressingătheăsoilborneăpathogensăandăsimultaneouslyăenhancingăplantăgrowthă processes.ăAmongătheseăenzymes,ăchitinaseăisăconsideredătoăbeăessentialăforăcontrollingă phytopathogenică fungiă suchă asă Botrytis cinerea, Sclerotium rolfsii, Fusarium
oxysporumăvar.ăcucumerinum,ăPhytophthoraăsp.ăβ-glucanaseăcanădamageătheăcellă
wallsăofăRhizoctonia solaniăandăPythium ultimumă[38].ă
Induced systemic resistance (ISR)
Thereă areă twoă typesă ofă systemică resistanceă dependingă onă theă signalingă moleculesăinvolvedăinătheăresponse:ăsystemicăacquiredăresistanceă(SAR)ăthatăoccursă whenă salicylică acidă accumulatesă insideă theă plantsă tissuesă andă inducedă systemică resistanceă (ISR),ă whichă isă performedă onă aă salicylică acid-independentă pathwayă involvingă jasmonică acidă (JA)ă andă ethyleneă (ET)ă signalsă thată activatesă theă P1ă defenseăgenesă[86].ăă
Ifă systemică acquiredă resistanceă occursă afteră ană initială infectionă withă aă pathogen,ă inducedă systemică resistanceă occursă withoută aă pathogenică attack,ă beingă stimulatedăbyătheăpresenceăofărhizobacteriaă[24].ă
Theă wayă PGPRă increaseă plantă resistanceă toă pathogens,ă often,ă doesă notă involveădefenseămechanismsăthatăareăactivatedăinătheăplantătissuesăatătheăperceptionă ofă inducedă signal,ă bută ratheră theseă tissuesă areă sensitizedă toă expressă fasteră andă strongeră defenseă responsesă toă pathogenă attack,ă aă phenomenonă knownă asă primingă [28].ă Bacterială determinantsă ofă inducedă systemică resistanceă (elicitors)ă referă toă lipopolysaccharide,ăsiderophores,ăflagella,ădiacetilfloroglucinol,ăpyocianin,ăbio-surfactants,ă volatileă organică compoundsă [10].ă Theseă induceă theă expressionă ofă aă groupă ofă genesă involvedă ină theă plantsă defenseă againstă pathogenă attackă encodingă enzymesăinvolvedăinătheăsynthesisăofăphytoalexins,ăasăwellăasăphenolicăsubstances.ă Ită isă believedă thată theă virulentă pathogenă speciesă doesă notă determineă phytoalexinsă biosynthesis,ăthusăfavoringătheăexpansionăofăpathogenăattackă[18].ă
Therefore,ăPGPRăthatăinduceătheăsystemicăresistanceăfortifyătheăcellăwallă(e.g.ă byă storingă callose)ă andă modifyă theă physiologicală andă metabolică responsesă ofă theă host,ăleadingătoătheăproductionăofădefenseăsubstancesă(suchăasăphenolicăcompounds)ă toătheăsiteăofăpathogenăattack.ăBiochemicalăandăphysiologicalăchangesărelatesătoătheă accumulationă ofă pathogenesisă relatedă proteinsă includingă antifungalsă (chitinases,ă glucanases),ăoxidativeăenzymesă(peroxidase,ălipoxygenaseăthatăstimulatesătheăprocessă ofălignificationăandăaccumulationăofăvolatileăcompoundsăandăantifungalăproducts)ă andăphytoalexinsăwithăantimicrobialăpropertiesă[24].ă
Increased resistance to abiotic factors
Rhizobacteria,ă apartă fromă improvingă theă plantsă abilityă toă uptakeă nutrientsă fromătheăsoilăorătoăfightăpathogens,ăcanăalsoăincreaseătoleranceătoăvariousăabiotică factors.ăă
Therefore,ăasăaăresponseătoăwaterădeficiencyătheăproductionăofăglycineăbetaineă byă osmo-tolerantă bacteriaă cană actă synergisticallyă withă plantă producedă glycineă betaineăincreasingătheăplantătoleranceătoădrought.ăForăexample,ătheăgrowthăofătheă riceăplantsăinoculatedăwithăosmo-tolerantărhizobacteriaăwasăsignificantăunderădroughtă stressăasăcomparedătoănon-ăinoculatedăplants.ăTheădifferencesăwereărelatedătoăshootă dryăweight,ărootsădryăweightăandănumbersăofătillers.ăTheăgrowthăofăgroundnutăunderă salineăfieldăconditionsăinătheăpresenceăofăACCădeaminase-producingăPseudomonas
fluorescens TDK1ăwasăsignificantăcomparedăwithătheăplantsăgrowthăinătheăpresenceă
rhizo-bacteriaăcanăimproveătheăplantsăadaptabilityătoăovercomeăthisăfactor.ăTherefore,ătheă inoculationă withăBurkholderia phytofirmans PsJNă ofă 18ă clonesă ofă potatoă grownă underă twoă differentă temperaturesă (20°Că day,ă 15°Că night;ă 33°Că day,ă 25°Că night)ă resultedăinăaăplantăadaptationătoăheatăandăincreaseăofătheătubersăformationăbyă63%ă asăcomparedătoătheăcontrol.ăInoculationăofăgrapeăvinesăwithătheăsameăstrainăresultedă ină ană increasedă resistanceă toă lowă temperaturesă (4°C)ă dueă toă theă accumulationă ofă largeă amountsă ofă carbohydrateă whenă comparedă toă theă control.ă Moreover,ă theă growthăofătheăbarleyăplantsăinăsoilsăcontaminatedăwithăcadmiumăhasăledătoăaă120%ă higheră graină yieldă andă twofoldă decreasedă cadmiumă contentsă ină grainsă whenă inoculatedăwithăKlebsiella mobilis CIAMă880ăstrain.ăThisăcanăbeăexplainedăbyătheă factăthatărhizobacteriaăhasătheăabilityătoăproduceăsubstancesăthatăcanăchelateămetalsă [30].ăă
4.2.ăHARMFULăINTERACTIONSă
Rootă exudatesă cană equallyă attractă beneficială microorganismă andă pathogenică populationăthatăcanăhaveănegativeăeffectsăonăplantăgrowthă[63,ă69].ăMicroorganismsă thatăareădeleteriousătoăplantăhealthăincludeăpathogenicăfungi,ăbacteriaăandănematodes.ă Theănumberăandădiversityăofătheseămicrobialăcommunitiesădependsăonătheăquantityă andăqualityăofătheărhizodepositsăandătheămicrobialăinteractionăthatăoccurăinătheăsoil.ă Asătheăbeneficialămicroorganisms,ăphtytopathogensăcanăgrowăinătheăbulkăsoil,ăbută rhizosphereăisătheăplaceăwhereătheirăactivityăisăincreasedăandă whereătheăinfectionă occură[77].ăTheămostăimportantăplantăpathogensăareăfungi,ăfollowedăbyăbacteriaăandă virusesă[57].ăTheăstrategyăusedăbyăpathogenicăbacteriaătoăproliferateăinăintercellulară spacesă(theăapoplast)ăisătoăenterăthroughăasăorăwaterăporesă(stomataăandăhydathodes,ă respectively),ăorăgainăaccessăviaăwoundsă[50].ăOnlyăaăfewăgroupsăofăbacteriaăareă pathogenică foră plantsă suchă asăRalstonia solanacearumă whichă cană causeă bacterială wiltăofătomato,ăAgrobacterium tumefaciensăknownăasăcrownăgallăagent,ăPantoaea
stewartii –ăcauseăofăStewart’săwiltăofăcorn,ăXanthomonas campestris – aăvasculară
pathogenă thată causesă blackă rotă ofă cabbageă andă otheră cruciferousă plantsă etc.ă [98].ă Thereăareăalsoăsomeăfilamentousăbacteriaă(Streptomyces)ăthatăareăadaptedătoăsurviveă inătheăsoilăandătoăinfectătheăplants.ăTheălowănumberăofăsoilborneăbacteriaămayăbeă relatedă withă lowă survivală capacityă ofă thenă on-sporeă formingă bacteriaă ină soil.ă Moreover,ăforăaăsuccessfulăinfection,ăbacteriaăneedăaăwoundăorăaănaturalăopeningătoă penetrateăintoătheăplantsă[77].ă Theămechanismsăbyăwhichărhizobacteriaăaffectătheă plantăgrowthărelatesătoătheăproductionăofăphytotoxinsăandăphtyohormones,ăcompetitionă forănutrients,ăinhibitionăofămyccorhizalăfungiă[63].ă
encodingă TTSSă areă theăhrpă genesă (hypersensitiveă responseă andă pathogenicity),ă arrangedăinăclustersăandălocatedăinăpathogenicityăislandsă(PAIs),ăwhichăareăregionsă thată varyă ină G+Că contentă andă areă flankedă byă insertionă sequences,ă bacteriophageă genesăandătransposableăelements.ăTheăhrp genesăencodeăproteinsăthatăeitherăregulateă synthesisăorăassemblyăofătheăTTSS,ăareăstructuralăcomponentsăofătheăTTSS,ăorăareă extracellulară proteinsă (e.g.ă harpins)ă secretedă byă theă TTSS.ă Theă mechanismsă byă whichă TTSSă effectoră proteinsă actă refersă toă ană increaseă ină theă pHă andă nutrientă contentă ofă theă plantă apoplast,ă makingă theă apoplastică fluidsă suitableă foră bacterială development,ăactivateătheăhostădefenseăsystemăthroughărecognitionăbyăcorrespondingă hostăRăprotein,ăinhibitingătheăactivationăofăhostădefenseăresponsesăthatăareăsignalsă byăotherăTTSSăavirulenceăeffectors,ăinhibitingătheăbasalăresistanceămechanismsăofă plants[76].ă Foră example,ă theă DC3000ă typeă IIIă effectoră AvrPtoă overexpressedă ină transgenicăArabidopsis limitedătheăcalloseădepositionăandăpapillaeăformationă[1].ă
Otheră importantă bacterială virulenceă factorsă includeă phytotoxinsă suchă asă coronatine,ăsyringomycinăorăpectatelyasesă[57].ăCoronatine,ăwhichăcanăbeăproducedă
byăPseudomonas bacteriaăisăaătoxinăthatămimicsăjasmonicăacidăandăinterferesăwithă
salicylică acidă thată mediatesă theă defenseă responseă ină plantsă [23].ă Regardingă syringomycin,ă ită actsă throughă theă formationă ofă ionă channelsă ină plantă plasmaă membranesăwhichăleadătoăaăcascadeăofăintercellularăsignalingăeventsă[57].ăă
Bacterială auxină productionă cană eitheră stimulateă theă plantă growthă oră cană enhanceătheăbacterialăgallăformation,ăitsăsynthesisăbeingăsometimesăassociatedăwithă pathogenesis.ăBacteriaăsuchăasăAgrobacterium tumefaciens, Agrobacterium rhizogenes,
Pseudomonas savastanoi andăPantoaea agglomerans pv.ăgypsophilae possessătheă
IAMăpathwaysăinvolvedăinăIAAăsynthesisăandăpathogenesis.ăTheămechanismăofăgallă oră tumoră formationă andă theă roleă ofă IAAă areă differentă dependingă onă theă speciesă involved.ăTherefore,ăforăAgrobacterium tumefaciens tumorăformationăinvolvesătheă transferă ofă T-DNA,ă whichă possessesă genesă encodingă theă IAMă pathwayă foră IAAă formation,ă fromă theă bacteriaă intoă theă hostă genomeă ofă infectedă cells.ă Ană auxină overproductionăofătheătransformedăplantăcellsăresultsăinătheătypicalăcrownăgallăoră tumor.ăRegarding,ătheămechanismăofăgallăformationăbyăPantoaea agglomerans pv.ă
gypsophilaeăonăGypsophilaăitădoesn’tăinvolveăaăDNAătransferăasăinăAgrobacterium
tumefaciens.ăGallăformationăbyăPantoaea agglomeransărequiresăaăconstantăpresenceă
ofătheălivingăbacteria.ăOnlyătheăpathogenicăPantoaea agglomerans carryătheăgenesă encodingătheăIAMăpathwayăonătheăpPATHPagăplasmid,ăwhereasătheănon-pathogenică strainsăpossessăchromosomalăgenesăencodingătheăIPyAăpathwayăforăIAAăbiosynthesis.ă
Anotherămechanismăbyăwhichărhizobacteriaăcanăaffectăinăaănegativeămanneră theă growthă ofă theă plantsă isă theă competitionă foră nutrients.ă Ină soil,ă nutrientsă areă distributedă ină aă heterogeneousă way,ă plantă rootsă beingă underă theă necessityă ofă competingă withă microorganismsă andă otheră rootă systemsă toă captureă themă [45].ă Ină nutrient-richăzonesăwithăhighămicrobialăactivityăandădensity,ămicrobesămayăinitiallyă sequesterătheăavailableănutrientsăbeforeărootsăcanăgainăaccessă toăthem.ăUltimatelyă someăofătheăsequesteredănutrientsăwillăbecomeăavailableăthroughămicrobialăturnoveră andăbeăreleasedăbackăintoătheărhizosphereă[47].ăForăexample,ăinăaăstudyăinăwhichă theăgrasslandăsoilăwasăinoculatedăwithă15Nălabelăinătheăformăofă15NH
4+ăandă15NO3-,ă
mostă ofă labeledă nitrogenă wasă recoveredă ină theă microbială biomassă [46].ă Whenă
Glycine maxă L.ă seedsă wereă treatedă withă rhizobacteriaă ană inhibitionă ină theă
germinationăprocessăofătheăseedsăwasăseen,ăprobablyădueătoăaănutrientăcompetitionă [89].ăMoreover,ămicroorganismsăappearătoăbeămoreăcompetitiveăforăFeăcomparedătoă plantsă roots.ă Thus,ă ină aă mediumă wereă bothă bacterială andă plantsă siderophoresă areă presentăatăsimilarăconcentrations,ăFeămostlyăboundsătoătheăbacterialăsiderophores,ă thană toă phytosiderophores.ă Regardingă anotheră essentială elementă foră theă plantsă growthăsuchăasăphosphorus,ărhizosphereămicroorganismsăcanăreduceăitsăavailabilityă toă plantsă byă immobilizationă ină theă microbială biomass,ă decompositionă ofă P-mobi-lizingărootăexudatesăandăbyăinhibitionăofărootăgrowthă[60].ăZnăandăMnădeficiencyă causedă byă bacterială immobilizationă cană leadă toă theă emergenceă ofă diseasesă ofă theă fruită treesă oră ofă theă oatsă [88].ă Howeveră microbială competitivenessă isă stronglyă affectedă byă carbonă availabilityă [60].ă Therefore,ă onă aă shortă timescale,ă soilă micro-organismsăcompeteăbetterăthanăplantsăforătheăaddedăNă[46].ăBută inătheălongătermă plantsăoutcompeteămicroorganismsămaybeăbecauseătheirăturnoverătimesă[45].ă
However,ăbacteriaăcanăbehaveăasăpathogensăorăsymbiontsădependingăonătheă environmentalăconditionsă[32]ăsuchăasălight,ănutrient,ăwaterăorătemperatureăstress,ă sizeăofăinoculums,ăhostădevelopmentalăsignals.ăForăexample,ătheăsymptomsăassociatedă withă theă infectionă with Pseudomonas syringae onă tomatoă appeară onlyă whenă theă populationă sizeă exceedsă aă quorum-sensingă threshold,ă triggeringă theă formationă ofă lesions.ă Moreover,ă theă bacterială pathogenăErwinia artrosepticaă cană beă beneficială foră itsă hostsă dueă toă itsă nitrogen-fixingă genes,ă bută ină theă sameă time,ă ină certaină agriculturală conditions,ă ită cană beă harmfulă byă provokingă diseasesă suchă asă potatoă blacklegă[67].ă
5. CONCLUSIONSă
salinity.ăBacteriaăthatăcolonizeătheărhizosphereăcanăalsoăhaveăaănegativeăimpactăonă theă plantă growthă byă productionă ofă phytotoxins,ă competitionă foră nutrientsă oră byă inducingă diseasesă oră evenă plantsă death.ă However,ă theă abundanceă ofă beneficială bacteriaăinătheărhizosphereăisăconsiderablyăhigherăthanăthatăofăpathogenicăbacteria.ă Butăbeingăaăfriendăorăaăfoeătoăplantsădependsăonămanyăfactorsăsuchăasărootăexudatesă composition,ă theă abilityă ofă bacteriaă toă overcomeă theă plantă defenseă system,ă theă plantsăabilityătoăfightăagainstăpathogenicăattack,ătheăplantăspeciesăandătheăgenetică traitsă thată cană influenceă theă microbială diversityă andă itsă influenceă onă theă plantsă growthăandăhealth,ătheăenvironmentalăconditionsăetc.ăAnywayăaăbetterăunderstandingăofă theăplant-bacteriaăinteractionăisănecessaryăforătheăbacteriaătoăbeăconsideredăaăfriendă orăanăenemyătoăplantsăsinceăthereăareămanyămechanismsăandăfactorsăinvolved.ă
Authors contribution:ăAllăthreeăauthorsăhadăequalăcontributionăinăwritingăthisăreview.ă
R E F E R E N C E S ă
1. ABRAMOVITCHă R.B.,ă MARTINă G.B.,ăStrategies used by bacterial pathogens to suppress plant defenses,ăCurrentăOpinionăinăPlantăBiology,ă2004,ă7, 4,ă356–364.ă
2. ADESEMOYEă A.,ă KLOEPPERă J.,ăPlant–microbes interactions in enhanced fertilizer-use efficiency,ăAppliedăMicrobiologyăandăBiotechnology,ă2009,ă85, 1,ă1–12.ă
3. AHEMADă M.,ă KIBRETă M.,ă Mechanisms and applications of plant growth promoting rhizobacteria: Current perspective,ăJournalăofăKingăSaudăUniversityă–ăScience,ă2014,ă26, 1,ă1–20.ă 4. BACILIO-JIMÉNEZăM.,ăAGUILAR-FLORESăS.,ăVENTURA-ZAPATAăE.,ăPÉREZ-CAMPOSă
E.,ă BOUQUELETă S.,ă ZENTENOă E.,ăChemical characterization of root exudates from rice (Oryza sativa) and their effects on the chemotactic response of endophytic bacteria,ăPlantăandă Soil,ă2003,ă249,ă2,ă271–277.ă
5. BADRIă D.V.,ă VIVANCOă J.M.,ăRegulation and function of root exudates,ă Plant,ă Cellă &ă Environment,ă2009,ă32,ă6,ă666–681.ă
6. BAISă H.P.,ă PARKă S.-W.,ă WEIRă T.L.,ă CALLAWAYă R.M.,ă VIVANCOă J.M.,ăHow plants communicate using the underground information superhighway,ăTrendsăinăPlantăScience,ă2004,ă
9, 1,ă26–32.ă
7. BAISăH.P.,ăWEIRăT.L.,ăPERRYăL.G.,ăGILROYăS.,ăVIVANCOăJ.M.,ăThe Role of Root Exudates in Rhizosphere Interactions with Plants and Other Organisms,ăAnn.ăRev.ăPlantăBiol.,ă2006,ă57, 233–266.ă
8. BAKKERăM.,ăMANTERăD.,ăSHEFLINăA.,ăWEIRăT.,ăVIVANCOăJ.,ăHarnessing the rhizosphere microbiome through plant breeding and agricultural management,ăPlantăandăSoil,ă2012,ă360, 1–2,ă 1–13.ă
9. BAKKERă P.A.H.M.,ă BERENDSENă R.,ă DOORNBOSă R.,ă WINTERMANSă P.A.,ă PIETERSEă C.M.J.,ăThe rhizosphere revisited: root microbiomics,ăFront.ăPlantăSci.,ă2013,ă4,1–5.ă
10. BAKKERă P.A.H.M.,ă DOORNBOSă R.F.,ă ZAMIOUDISă C.,ă BERENDSENă R.L.,ă PIETERSEă C.M.J.,ăInduced Systemic Resistance and the Rhizosphere Microbiome,ăPlantăPathol.ăJ.,ă2013,ă29,ă
2,ă136–143.ă
11. BERENDSENăR.L.,ăPIETERSEăC.M.J.,ăBAKKERăP.A.H.M.,ăThe rhizosphere microbiome and plant health,ăTrendsăinăPlantăScience,ă2012,ă17,ă8,ă478–486.ă
