Interação entre a enzima enolase e superfícies sólidas

Ao

Eduardo, pelo seu constante

apoio incondicional, amor,

amizade, companheirismo e,

Agradecimentos

À Profa. Dra. Denise F.S. Petri com quem tive o prazer de trabalhar.

À Profa. Dra. Maria Cecília Salvadori pelo início do meu aprendizado em AFM

Ao Prof. Dr. Thommas Schimmel pela oportunidade de estagiar nas instalações do Forchungszentrum Karlsruhe (Alemanha). Aos colegas deste mesmo grupo, Hartmut Gliemman, Stephan Wangheim e Mathias Müller, pelas dicas em AFM, sem as quais teria deixado de obter boa parte das imagens aqui apresentadas.

Aos professores br. Michael Bruns (Forchungszentrum Karlsruhe, Alemanha) e Dr. Paul Rouxhet (Université Catolique, Bélgica) pelas análises em XP5.

C) Ao Prof. Dr. Yoshio Kawano (IQ/USP) pelas análises de PAS.

À Prof. Dra. Olga Zazuco Higa (IPEN/CNEN-5P) pelas irradiações das

sluções poliméricas e imagens de MEV.

C) À Prof. Dra. Rosângela Itri (Instituto de Física/USP), 5abrina Montero Pancera (Instituto de Química/USP) e Laboratório Nacional de Luz Síncroton (LNLS - Campinas, SP) pelas análises de SAXS.

Aos meus pais pela total dedicação e apoio recebidos ao longo da minha vida. C' Aos _{amigos e companheiros do grupo (Alliny, Lizandra, Paulo, Romeu, Karina,}

Eduardo e Priscila) que de alguma forma me ajudaram durante a elaboração do trabalho.

To my dear friends Vassilis Kapaklis, Christian Morra and Josep Maria Anglada for their encouragement and alI the funny moments during my journey in Europe.

índice

1 Introdução 1

2 Considerações gerais 5

2.1 - Enolase 6

2.2 - Modelos de adsorção protéica - Revisão da literatura 9

3 Materiais e métodos 17

3.1 - Materiais 18

3.2 - Métodos 18

3.2.1 Preparação dos substratos 19

3.2.2 Adsorção da enolase — determinação de f' 21

3.2.2.1 Elispsometria in situ 21

3.2.2.2 Espectrofotometria UV-visível 24

3.2.3 Ângulo de contato 26

3.2.4 Microscopia de força atômica 27

3.2.5 Espectroscopia de fotoelétrons com fonte de raios-X (3CPS) 29 3.2.6 Espectroscopia fotoacústica no infravermelho (PAS) 29 3.2.7 Espalhamento de raio-X a baixo ângulo (Small Angle X -ray Scattering

-SAXS) 30

3.2.8 Medida da atividade da enolase adsorvida: 32

4 Resultados e Discussão 33

4.1 - Substratos Planos 34

4.1.1 Cinética de adsorção - Elipsometria 34

4.1.1.1 Influência da força iônica 36

4.1.1.2 Influência da concentração 42

4.1.2 Isotermas de adsorção - Elipsometria 45

4.1.2.1 Influência da hidrofilicidade da superfície do substrato 45

4.1.2.2 Influência do pH 47

4.1.3 Microsc,opia de força atômica (AFM) 49

4.1.3.1 AFM contato intermitente in situ 49

4.1.3.2 AFM contato intermitente em ar 56

ii

4.1.5 Medidas de XPS 63

4.1.6 Modelos de adsorção 68

4.2 - Substratos esféricos 73

4.2.1 Caracterização das esferas de vidro modificadas com TMCS por

espectroscopia fotoacústica no infravermelho 73

4.2.2 Cinética de adsorção — leitura da absorbância em = 280nm 76 4.2.3 Cinética de adsorção — método de Bradford = 595 nm) 78

4.2.4 Isotermas de adsorção 83

4.2.5 Influência da forma do substrato no processo de adsorção da enolase 85

5 Medida da atividade da enolase adsorvida 89

5.1 - Atividade da enolase adsorvida em substratos esféricos 94

5.2 - Atividade da enolase adsorvida em substratos planos 96

6 Conclusões 99

7 Referências bibliográficas 102

Lista de abreviações mais usadas

2-VGA 2-Fosfoglicerato

AFM Microscopia de força atômica

APS Aminopropilsilano

CCBG Corante Comassie Blue G-250

CSA Modelo de adsorção seqüencial cooperativa

PA S Espectroscopia fotoacústica no infravermelho

PDB Protein Data Bank

PEP Fosfoenolpiruvato

pI Ponto isoelétrico

PS Poli(estireno)

rms Rugosidade expressa em valores de média quadrática

RSA Modelo de adsorção seqüencial aleatória

SAXS Espalhamento de raios-X a baixo ângulo

TMCS Trimetilclorosilano

Lista de símbolos mais usados

a Coeficiente de absorptividade

Caminho óptico

Cads Concentração de enolase adsorvida Cenolase Concentração de enolase livre em solução

Comprimento de onda

O Grau de cobertura

A Diferença de fase entre os componentes paralelo e

perpendicular do campo elétrico

kif Razão entre as amplitudes dos componentes paralelo e perpendicular do campo elétrico

Quantidade de material adsorvido

OA Â ngulo de contato (avanço)

OR Â ngulo de contato (recesso)

Coeficiente de difusão

dn/dc Incremento do índice de refração d, Espessura da camada desconhecida

1(q) Intensidade SA X S de uma solução isotrópica de partículas esféricas monodispersas

N, índice de refração complexo do meio x

Nx índice de refração do meio x

P(q) Fator forma da partícula p(r) Distribuição de distância

V etor espalhamento

Rg Raio de giro

Rh Raio hidrodinâmico

Resumo

Neste trabalho, foram comparadas as cinéticas de adsorção da enolase

(2-fosfo-D-glicerato hidrolase) sobre substratos hidrofilicos (placas de silício não modificadas

ou silanizadas com aminopropilsilano (APS)) com aquelas sobre substratos

hidrofóbicos (placas de silício silanizadas com trimetilclorosilano (TMCS) ou

recobertas com filme de PS (poliestireno)). O efeito da forma do substrato (plano x

esférico) sobre a cinética de adsorção também foi estudado. Os substratos esféricos

foram esferas de vidro não modificadas (caráter hidrofilico) e silanizadas com TMCS

(caráter hidrofóbico). As curvas de cinética de adsorção em substratos planos obtidas

por elipsometria in situ mostraram que o processo ocorre em três etapas: (1) difusão

das moléculas para a interface sólido/líquido, (2) formação de uma monocamada

adsorvida e (3) adsorção de outras moléculas sobre a monocamada e formação de

multicamadas. As isotermas mostraram que a enolase não possui adesão preferencial

em substratos hidrofilicos ou hidrofóbicos. A etapa (1) pode ser descrita pelo modelo

de adsorção seqüencial aleatória, enquanto que as etapas (2) e (3) podem ser

descritas pelo modelo de adsorção seqüencial cooperativa. Não foi observada

influência da força iônica. Contudo, imagens da topografia das superficies recobertas

por enolase obtidas por microscopia de força atômica (in situ e no ar) mostraram que

os agregados de moléculas adsorvidas podem se apresentar na forma esférica (força

iônica alta) ou como fibrilas (força iônica baixa). Medidas de espalhamento de

raios-X a baixo ângulo (SAraios-XS) de uma solução de enolase (6 g/L NaC1 0,001 mol/L)

mostraram que as moléculas possuem raio de giro de 29 À. Portanto, a agregação é

induzida pelas propriedades da superficie da monocamada e pela força iônica do

hidrofóbicos se tornaram hidrofilicos após adsorção da enolase, enquanto que os

hidrofilicos apresentaram tendência oposta. Medidas de espectroscopia de

fotoelétrons de raios-X evidenciaram que a adsorção sobre silício é mais rápida do

que sobre PS, corroborando com os resultados obtidos por elipsometria. A influência

do pH na adsorção da enolase em silício e APS mostraram que a adsorção é máxima

quando o valor de pH é próximo ao ponto isoelétrico da enzima. A cinética de

adsorção da enolase em substratos esféricos hidrofilicos e hidrofóbicos,

acompanhada por espectrofotometria UV-vis, mostrou que a quantidade de material

adsorvido

O

nestas superficies aumenta com o tempo de adsorção e concentração

inicial de enolase em solução (efeito de cooperativismo), sendo que o valor final é

muito mais elevado nos substratos esféricos do que nos planos. Pela metodologia

utilizada não se pôde observar os três estágios característicos da cinética de adsorção obtida para substratos planos. A influência da força iônica somente foi observada na

adsorção sobre os substratos esféricos em sistemas concentrados (c,,i,, > 0,5g/L).

vii

Abstract

This work aimed to compare the adsorption behavior of enolase

(2-phospho-D-glycerate hydrolase) onto hydrophilic (silicon wafers and amino-terminated surfaces

(APS)) and hydrophobic planar substrates (polystyrene (PS) f im, TMCS). The effect

of the substrate shape (planar x spherical) was also studied. The spherical substrates

were glass beads, native and modified with TMCS, with hydrophilic and

hydrophobic characters, respectively. The adsorption kinetics of enolase onto planar

substrates (obtained by means of in situ ellipsometry) presented three distinct

regions: (i) a diffusion controlled step, (ii) monolayer formation evidenced by an

adsorption plateau and (iii) continuous, irreversible and asymptotic increase of the

adsorbed amount with time. The early stages were described by the random

sequential adsorption model (RSA), while the cooperative sequential adsorption

(CSA) model described regions (ii) and (iii). The adsorption isotherms show that

enolase has no preferential adhesion onto hydrophilic or hydrophobic substrates. No

significant influence of ionic strength was observed on the adsorption behavior of

enolase onto the planar substrates. On the other hand, atomic force microscopy

(AFM) showed that at long adsorption time and low ionic strength enolase

monolayer induced fibrillation of the incoming molecules. Such effect was not

observed at high ionic strength. Increasing the adsorption time, aggregates appeared

on the surface, suggesting multilayer formation. Small angle X-ray scattering

(SAXS) measurements of enolase (c = 6.0g/L) in NaC1 0.00 1 mon solution yielded

radius of gyration of 29 Á, confirming that aggregation was probably induced by the

surface of enolase monolayer and screening effects. Contact angle measurements

viii

after the formation of the enolase biofilm. XPS measurements showed that enolase

adsorption is faster onto hydrophilic silicon wafers than onto hydrophobic PS fim,

corroborating with the ellipsometric measurements. The study of the influence of pH

on the enolase adsorption on silicon and APS surfaces showed that was the highest

pH was close to the enzyme isoelectric point. The adsorption kinetic curves of

enolase onto spherical substrates (obtained by means of UV-vis spectrophotometry)

showed that the adsorbed amount (F) increased as function of adsorption time and

initial concentration of enolase. The highest F value was obtained on spherical

substrates. The three adsorption steps, characteristic of enolase adsorption, could not

be observed by means of the methodology used. The influence of ionic strength was

observed only in concentrated enolase solutions (c.lase 0.5g/L). The immobilized

te meia 3

baseadas em ondas evanescentes e microbalanças de cristal de quartzo têm

sido desenvolvidas. Todas elas são capazes de seguir a adsorção na

superfície sólida com grande sensibilidade. O monitoramento da adsorção

em tempo real tem sido mais estimulado com o advento de novas técnicas,

como por exemplo, a microscopia de força atômica, a qual permite a

determinação de características estruturais e distribuição das proteínas na

superfície com alta resolução. Técnicas

in situ,

tais como espectroscopia

com ressonância de plasma (SPR), elipsometria e microscopia de força

atômica (AFM), permitem a obtenção direta do processo de adsorção sem a

necessidade de secar a superfície do substrato, evitando assim possíveis

rearranjos das moléculas adsorvidas após o processo de secagem.

Muitos trabalhos encontrados na literatura usam técnicas

ex situ

efou

in situ

no estudo do processo de adsorção protéica (Kim e col., 2001;

Ortega-Vinuesa e col., 1997; Coen e col., 2001; Green e col., 1997). Uma

das desvantagens das técnicas

ex situ

é a necessidade da secagem da

amostra após adsorção, que, como dito anteriormente, pode influenciar as

características da camada adsorvida na superfície em estudo, levando a

conclusões errôneas a respeito do processo de adsorção. SPR (Kim e col.,

2001), AFM (Kim e col., 2001; Vansteenkiste e col., 2000; Johnson e col.,

2000, Zlatanova e col., 2000) e elipsometria (Kull col., 1997; Kurrat col.,

1998; Arwin, 2001) são as técnicas

in situ

mais frequentemente utilizadas no

estudo da adsorção proteica.

2 Considerações

.firkte 7. jlímeidi 6

2.1 - ENOLA SE

A enolase (2-fosfo-D-glicerato hidrolase, EC 4.2.1.11) é uma metaloenzima que catalisa a desidratação do 2-fosfo-D-glicerato (PGA) formando fosfoenolpiruvato (PEP) (Figura 1) na reação direta ou direção catabólica (reações geralmente exotérmicas) na segunda metade da rota glicolítica de Emden Mayeerhoff - Pamas (Pancholi, 2001). Na reação reversa (rota anabólica, geralmente endotérmica), a qual ocorre durante a gluconeogênese, a mesma enzima catalisa a hidratação do PEP formando PAG. O cofator natural da enolase é o íon magnésio. Em sua presença a enolase apresenta atividade máxima, sendo por isso classificada como uma metaloenzima metal-ativada (esta definição foi criada por Vallee (1955), segundo o qual a ligação entre o metal e a enolase é mais fraca do que a mesma ligação em outras metaloenzimas). Os íons de magnésio se ligam em dois sítios diferentes na cadeia da enolase.

O

primeiro íon se liga ao chamado sítio conformacional, induzindo mudanças conformacionais no sítio ativo e permitindo a ligação de um substrato ou seu análogo (metaloenzima). Uma vez firmemente ligado, o segundo íon de magnésio se liga ao segundo sítio e atua como componente necessário do aparato catalítico.

OH

HO—P=0 enolase

o-_

/o\

o p o

H f ‘H

0\

OH

PGA _PEP

A estrutura cristalográfica da enolase foi desvendada por Lebioda e col. na década de 80 (Lebioda & Brewer, 1984; Lebioda & Stec, 1988), confirmando que a enolase é um dímero composto por duas cadeias idênticas (A e B), cada uma formada por 436 resíduos de aminoácidos. A estrutura primária da enolase, ou seja, a seqüência de aminoácidos que formam cada uma das cadeias da proteína, está ilustrada na Tabela 1

Uma vez que a enolase é uma enzima encontrada em abundância na maioria das células, ela serve como enzima modelo no estudo de mecanismos básicos da ação enzimática assim como análise estrutural. A enolase é uma proteína que apresenta diferentes funções, sendo capaz de agir como receptor ligante de plasminogênio na superfície de uma variedade de células hematopoiéticas, endoteliais e epiteliais. Esta habilidade sugere que a enolase exerça um papel importante no sistema fibrinolítico intravascular e pericelular. Seu papel nas desordens autoimune sistêmicas e invasivas foi reconhecida há pouco tempo. Além desta propriedade, sua capacidade de funcionar como uma proteína termo-ativada

(heat-shock-protein)

e de se ligar a estruturas citoesqueléticas e cromatina indicam que a

Tabela 1. . Estrutura primária das duas cadeias (A e B) da forma dimérica da enolase. A seqüência dos aminoácidos foi obtida no PDB (protein data bank, http://www.rcsb.orq), com o código de entrada IONE.

1 A ALA VAL SER LYS VAL TYR ALA ARG SER VAL TYR AS? SER 1 B ALA VAL SER LYS VAL TYR ALA ARG SER VAL TYR AS? SER

2 A ARG GLY ASN PRO THR VAL GLU VAL GLU LEU THR THR GLU 2 B ARG GLY ASN PRO THR VAL GLU VAL GLU LEU THR THR GLU

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4 A THR GLY VAL HIS GLU ALA LEU GLU MET ARG AS? GLY AS? 4 B THR GLY VAL HIS GLU ALA LEU GLU MET ARG AS? GLY AS?

5 A LYS SER LYS TRP MET GLY LYS GLY VAL LEU HIS ALA VAL 5 B LYS SER LYS TRP MET GLY LYS GLY VAL LEU HIS ALA VAL

6 A LYS ASN VAL ASN AS? VAL ILE ALA PRO ALA PHE VAL LYS 6 B LYS ASN VAL ASN AS? VAL ILE ALA PRO ALA PHE VAL LYS 7 A ALA ASN ILE AS? VAL LYS AS? GLN LYS ALA VAL AS? AS? 7 B ALA ASN ILE AS? VAL LYS AS? GLN LYS ALA VAL AS? AS?

8 A PHE LEU ILE SER LEU AS? GLY THR ALA ASN LYS SER LYS 8 B ?HE LEU ILE SER LEU AS? GLY THR ALA ASN LYS SER LYS

9 A LEU GLY ALA ASN ALA ILE LEU GLY VAL SER LEU ALA ALA 9 B LEU GLY ALA ASN ALA ILE LEU GLY VAL SER LEU ALA ALA

10 A SER ARG ALA ALA ALA ALA GLU LYS ASN VAL PRO LEU TYR 10 B SER ARG ALA ALA ALA ALA GLU LYS ASN VAL PRO LEU TYR

11 A LYS HIS LEU ALA AS? LEU SER LYS SER LYS THR SER PRO 11 B LYS HIS LEU ALA ASP LEU SER LYS SER LYS THR SER ?RO

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15 A LEU ARG ILE GLY SER GLU VAL TYR HIS ASN LEU LYS SER 15 B LEU ARG ILE GLY SER GLU VAL TYR HIS ASN LEU LYS SER

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19 A ALA GLY HIS AS? GLY LYS VAL LYS ILE GLY LEU ASP CYS 19 B ALA GLY HIS AS? GLY LYS VAL LYS ILE GLY LEU AS? CYS

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21 A AS? PHE LYS ASN PRO ASN SER AS? LYS SER LYS TRP LEU 21 B AS? PHE LYS ASN PRO ASN SER ASP LYS SER LYS TRP LEU

22 A THR GLY PRO GLN LEU ALA AS? LEU TYR HIS SER LEU MET 22 B THR GLY PRO GLN LEU ALA AS? LEU TYR HIS SER LEU MET

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24 A GLU AS? ASP TRP GLU ALA TRP SER HIS PHE ?HE LYS THR 24 B GLU AS? AS? TRP GLU ALA TRP SER HIS PHE PHE LYS THR

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27 A ALA AS? ALA LEU LEU LEU LYS VAL ASN GLN ILE GLY THR 27 B ALA AS? ALA LEU LEU LEU LYS VAL ASN GLN ILE GLY THR

28 A LEU SER GLU SER ILE LYS ALA ALA GLN AS? SER PHE ALA 28 B LEU SER GLU SER ILE LYS ALA ALA GLN AS? SER PHE ALA

29 A ALA GLY TRP GLY VAL MET VAL SER HIS ARG SER GLY GLU 29 B ALA GLY TRP GLY VAL MET VAL SER HIS ARG SER GLY GLU

30 A THR GLU AS? THR ?HE ILE ALA AS? LEU VAL VAL GLY LEU 30 B THR GLU ASP THR PHE ILE ALA AS? LEU VAL VAL GLY LEU

31 A ARG THR GLY GLN ILE LYS THR GLY ALA PRO ALA ARG SER 31 B ARG THR GLY GLN ILE LYS THR GLY ALA PRO ALA ARG SER

32 A GLU ARG LEU ALA LYS LEU ASN GLN LEU LEU ARG ILE GLU 32 B GLU ARG LEU ALA LYS LEU ASN GLN LEU LEU ARG ILE GLU

33 A GLU GLU LEU GLY AS? ASN ALA VAL ?HE ALA GLY GLU ASN 33 B GLU GLU LEU GLY AS? ASN ALA VAL ?HE ALA GLY GLU ASN

34 A PHE HIS HIS GLY AS? LYS LEU 34 B ?HE HIS HIS GLY AS? LYS LEU

_Arkte T: jltmeida

11

Ao modelo proposto por Langmuir foram incorporadas modificações

na tentativa de descrever os diferentes tipos de interações entre a

superfície-moléculas e superfície-moléculas-superfície-moléculas. Além disso, superfície-moléculas grandes e

complexas como as de proteínas possuem um número de sítios de adsorção

muito mais elevado do que 1. No entanto, nem o modelo de Langmuir e nem

os modelos de adsorção protéica neste baseados levam em conta os efeitos

de exclusão superficial das partículas adsorvidas.

.Arlete 7. flfineida

15

Outros modelos teóricos baseados no modelo RSA foram

formulados para explicar a adsorção em multicamadas. Se a velocidade de

adsorção é dependente do ambiente local e do cooperativismo entre as

moléculas do adsorbato, o comportamento da adsorção pode ser descrito

pelo modelo de adsorção seqüencial cooperativa, CSA (Evans, 1993). O

modelo CSA prevê que a adsorção de moléculas próximas a sítios já

preenchidos é favorecida, levando à aglomeração de moléculas de

adsorbato ou formação de multicamadas (Bartelt & Evans, 1994). Os

modelos propostos por Bartelt e Privman (1990 e 1991), Bartelt e Evans

(1994) e van Tassel e Viot (1997) tentam explicar a adsorção irreversível de

partículas em multicamadas. Neste último modelo as partículas adsorvem

irreversivelmente, seja sobre a superfície do substrato, seja sobre a

superfície de outra partícula pré-adsorvida.

3 Materiais e

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