Aspectos da ecologia e do comportamento de flebotomíneos em
área endêmica de leishmaniose visceral, Minas Gerais
Aspects of the ecology and behaviour of phlebotomines in endemic area for
visceral leishmaniasis in State of Minas Gerais
Ricardo Andrade Barata
1, João Carlos França-Silva
2, Wilson Mayrink
2, Jaime Costa da
Silva
3, Aluízio Prata
4, Elias Seixas Lorosa
5, Jaqueline Araújo Fiúza
1, Caroline Macedo
Gonçalves
1, Kênia Maria de Paula
1e Edelberto Santos Dias
1RESUMO
O c o m p o rta m e n to e h á b i to s a li m e n ta re s d e a lgu m a s e sp é c i e s d a f le b o to m í n e o s tê m si d o ú ti l n a c o m p re e n sã o d a e p i d e m i o lo gi a d a s le i sh m a n i o se s. No m u n i c í p i o d e Po rte i ri n h a ( MG) , f o ra m re a li za d a s c a p tu ra s m e n sa i s si ste m a ti za d a s u ti li za n d o - se 2 8 a rm a d i lh a s lu m i n o sa s ti p o CDC, d u ra n te o p e rí o d o d e ja n e i ro a d e ze m b ro d e 2 0 0 2 . Fo ra m c a p tu ra d a s 14 e spé c i e s de f le b o to m í n e o s, to ta li za n do 1.408 e xe m pla re s. De a c o rdo c o m o a m b i e n te , o s re su lta do s o b ti do s m o stra ra m q u e o p e ri d o m i c í li o a p re se n to u a m a i o r ( 5 3 ,3 %) p o rc e n ta ge m d o s e sp é c i m e n s e n c o n tra d o s n a re gi ã o , e m b o ra p a rte ( 4 6 ,7 %) d a f a u n a ta m b é m te n h a si d o e n c o n tra d a n o i n tra d o m i c í li o . O re p a sto sa n gu í n e o d e 3 8 f ê m e a s d e Lutzomyia
longipalpis, pro ve n i e n te s do c a m po , f o i i de n ti f i c a do a tra vé s da re a ç ã o de pre c i pi ti n a . Os re su lta do s i n di c a m q u e Lutzomyia
longipalpis f o i a e sp é c i e p re d o m i n a n te ( 6 5 ,1 %) , m o stra n d o - se o p o rtu n i sta , p o d e n d o su ga r u m a a m p la va ri e d a d e d e
ve rte b ra d o s.
Palavras-chave s:Le i sh m a n i o se vi sc e ra l. Lutzomyia. Ec o lo gi a d e ve to re s. Pre f e rê n c i a a li m e n ta r. Pre c i p i ti n a .
ABSTRACT
Stu d i e s o n th e b e h a vi o ra l a n d f e e d i n g h a b i ts o f so m e sp e c i e s o f p h le b o to m i n a e sa n d f li e s h a ve c o n tri b u te d to th e c o m p re h e n si o n o f th e e p i d e m i o lo gy o f le i sh m a n i a si s. In th e p re se n t wo rk , syste m a ti c c a p tu re s we re p e rf o rm e d m o n th ly i n th e m u n i c i p a li ty o f Po rte i ri n h a ( MG) u si n g 2 8 li gh t tra p s ( CDC) f ro m Ja n u a ry to De c e m b e r 2 0 0 2 . Fo u rte e n d i f f e re n t sp e c i e s o f p h le b o to m i n e we re c a p tu re d i n a to ta l o f 1 ,4 0 8 sp e c i m e n s. Th e h i gh e st p e rc e n ta ge o f i n d i vi d u a ls ( 5 3 .3 %) wa s c o lle c te d i n th e p e ri d o m i c i le a ga i n st 4 6 .7 % i n th e i n tra d o m i c i le . Lutzomyia longipalpis wa s th e p re d o m i n a n t sp e c i e s i n th a t re gi o n . Th e b lo o d f e e d i n g o f 3 8 f e m a le s o f th i s sp e c i e s f ro m th e f i e ld wa s a n a lyze d b y p re c i p i ti n re a c ti o n . Th e re su lts i n d i c a te d th a t Lutzomyia longipalpis i s a n o p p o rtu n i st ( 6 5 .1 %) sp e c i e s th a t f e e d s o n a wi d e va ri e ty o f ve rte b ra te s i n n a tu re .
Ke y-words:Vi sc e ra l le i sh m a n i a si s. Lutzomyia. Ve c to r e c o lo gy. Ho st p re f e re n c e. Pre c i p i ti n.
1 . Ce n tr o de P e s q u i s a s R e n é R a c h o u da Fu n da ç ã o Os wa l do Cr u z, B e l o Ho r i zo n te , MG. 2 . Un i ve r s i da de Fe de r a l de Mi n a s Ge r a i s , B e l o Ho r i zo n te , MG. 3 . Fundação Nacional de Saúde, Belo Horizonte, MG. 4 . Faculdade de Medicina do Triângulo Mineiro, Uberaba, MG.5 . Instituto Oswaldo Cruz da Fundação Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro , RJ.
En de r e ço par a cor r e spon dê n ci a: Dr. Ede lb e r to Santo s Dias. Lab o r ató r io de Le ishm anio se s/CPq RR. Av. Augusto de Lim a 1 7 1 5 , B ar r o Pr e to , 3 0 1 9 0 - 0 0 2 B e lo Ho rizo nte, MG.
Fax 5 5 3 1 3 2 9 5 -3 5 6 6 ramal 1 5 8 e-mail: edel@ c pqrr.fio c ruz.br Rec ebido para public aç ão em 8 /1 1 /2 0 0 4 Ac eito em 3 /5 /2 0 0 5
A leishmaniose visceral ( LV) tem aumentado significativamente sua importância no contexto da saúde pública devido ao processo de urbanização e em decorrência das alterações no ambiente
natural2 25 34 36. Algumas espécies de flebotomíneos que até então
apresentavam comportamento silvestre têm sido encontradas perto de habitações humanas, em plantações de bananeiras e também em áreas florestais de m o nstr ando q ue se e nc o ntr am e m
pr o c esso de adaptaç ão às mo dific aç õ es pr o vo c adas pelo
homem2 7.
No ciclo de vida da Le ishm a nia cha ga si ( Cunha & Chagas,
1 9 3 7 ) , agente etiológico da LV no Novo Mundo, a transmissão o c o r r e , pr inc ipalme nte , atr avé s da pic ada de fê me as de
flebotomíneos da espécie Lutzo m yia lo ngipa lpis ( Lutz & Neiva,
Bar ata RA cols
de se adaptar em vár io s ambientes, aumentando muito a densidade destes insetos dentro e ao redor de hab itaç õ e s
humanas fac ilitando a transmissão da doenç a9 2 0.
Em lo c alidade s o nde a LV é e ndê mic a, o c ão (Ca n i s
fa m ilia ris) , como hospedeiro doméstico, tem sido incriminado
c o mo o pr inc ipal r eser vató r io de L. c h a ga si no c ic lo de
transmissão para o homem nos centros urbanos6 7 9 1 4. Outros
animais foram desc ritos c omo reservatórios de leishmânias. Deane & Deane ( 1 9 5 4 ) relataram o primeiro registro de infecção em canídeos silvestres no continente americano, sendo a raposa
Dusicyo n ve tulus, o reservatório incriminado6. Sherlock cols3 3
enc ontraram no Estado da B ahia, o Di d e lp h i s a lb i ve n tri s
naturalmente infectado3 3. Este foi o primeiro registro no Novo
Mundo de um reservatório silvestre marsupial para L. cha ga si.
No Velho Mundo, como hospedeiros silvestres, têm sido descritos
ainda o chacal, Ca nis a ure us, o lobo, Ca nis lupus, e a raposa,
Vulpe s vulpe s, encontrados em áreas rurais remotas2 3.
Contudo, L. lo ngipa lpis tem sido observada alimentando-se
de uma grande variedade de vertebrados, incluindo bois, cavalos,
macacos, porcos e galinhas2 0 2 1 2 2 3 2 3 9. Para definir a variação de
hospedeiros e as preferências alimentares de L. lo ngipa lpis sob
condições naturais, nós realizamos a reação de precipitina com fê m e a s c a ptur a da s e m á r e a s ur b a na s do m unic ípio de Porteirinha.
O c onhec imento da fauna flebotomínic a e o estudo do comportamento de algumas espécies têm sido objeto de vários
investigaç ões3 4 3 0 3 7. A biologia do flebotomíneo nos ajuda a
entender como cada espécie interage com seu habitat e como a tr ansm issão de le ishm anio se po de e star o c o r r e ndo e m determinada área.
O o b j e tivo do pr e se nte e studo fo i inve stigar a fauna flebo to mínic a, aspec to s de c o mpo rtamento das diferentes
espéc ies c aptur adas, par tic ular mente L. lo n gi p a lp i s, sua
pr e fe r ê nc ia alim e ntar e asso c iar se u po ssíve l pape l na tr a ns m is s ã o da le is hm a nio s e vis c e r a l no m unic ípio de Porteirinha.
MATERIAL E MÉTODOS
Ár ea de estudo . O munic ípio de Porteirinha loc aliza-se na região norte do Estado de Minas Gerais, zona do Alto Médio São Fr anc isc o , a 6 4 0 k m de B e lo Ho r izo nte . Oc upa uma
e xte n s ã o de 1 . 7 6 9 , 5 9 k m2, e s ta n do s itua do n a á r e a do
“ Po lígo n o da s Se c a s ” e n tr e 1 5 ° 4 4 ’ 4 2 ” - la titude s ul, 4 3 ° 0 1 ’ 4 6 ” - longitude oeste e altitude de 5 6 7 m.
O c lima é do tipo tropic al semi-úmido, quase sempre quente e c om estaç ão sec a prolongada. As c huvas oc orrem entr e o s meses de o utub r o e mar ç o , r egistr ando índic es pluviométric os médios anuais de 6 0 0 mm. A média anual de
temperatura é de 2 7 ° C1 8.
O relevo da região é bastante distinto, o que possibilita dividir a c idade em uma área elevada, de morros c alc ários, e um a m ais b aixa e plana r e pr e se ntada pe lo do m ínio da depressão São Franc isc ana.
A vegetaç ão dominante é o c errado, aparec endo ainda vegetações arbóreas mais densas nas partes úmidas dos vales, especialmente às margens dos rios pertencentes à Bacia do rio São Francisco.
A c idade possui 3 7 .8 9 0 habitantes, sendo destes 1 8 .1 4 0
r e side nte s na ár e a ur b ana e 1 9 . 7 5 0 na ár e a r ur al1 9. As
residências, de um modo geral, não possuem saneamento básico adequado, onde também é marcante a presença de animais como galinhas, porcos, cavalos e cães no intra e peridomicílio.
Méto do s de captur a. As c apturas sistemátic as foram
realizadas com armadilhas luminosas do tipo CDC3 5 durante o
período de janeiro a dezembro de 2 0 0 2 . O município foi dividido em 7 bairros, tendo dois pontos por bairro, sendo que em cada po nto fo i utilizada um a ar m adilha no intr a e o utr a no peridomic ílio pareadamente, levando-se em c onsideraç ão a ocorrência de casos humanos e/ou a presença de cães com sorologia positiva para calazar. As armadilhas foram expostas das 1 8 :0 0 h às 8 :0 0 h da manhã se guinte , dur ante 5 dias consecutivos em cada mês, sempre na última semana.
Identificação das espécies. A identificação dos exemplares foi feita de acordo com a classificação proposta por Young &
Dunc an3 8 e Martins c ols2 6. Os espéc imens c om c arac teres
perdidos ou danificados que impossibilitaram a identificação a
nível específico foram considerados Lutzo m yia spp.
Reação de pr ecipitina. Os flebotomíneos c apturados foram transportados vivos até o laboratório, onde as fêmeas engurgitadas foram sac rific adas por c ongelamento para total paralisaç ão do proc esso digestivo. Sete diferentes anti-soros foram utilizados neste estudo ( boi, c avalo, porc o, roedor, c ão, homem e galinha) . O método e as téc nic as usadas para preparar e identific ar os insetos alimentados foram realizadas
de ac ordo c om Lorosa c ols, em 1 9 9 82 4.
RESULTADOS
Durante o período de janeiro a dezembro de 2 0 0 2 , foram capturados 1 .4 0 8 flebotomíneos no município de Porteirinha
distribuídos em 1 4 espécies: Brum pto m yiaa ve lla ri ( Costa Lima,
1 9 3 2 ) , Lutzo m yiaca pixa b a Dias, Falcão, Silva & Martins, 1 9 8 7 ,
L.e va ndro i ( Costa Lima, 1 9 3 2 ) , L. inte rm e dia ( Lutz & Neiva,
1 9 1 2 ) , L. le nti ( Mangabeira, 1 9 3 8 ) , L. lo ngipa lpis ( Lutz & Neiva,
1 9 1 2 ) , L. pe re si ( Mangabeira, 1 9 4 2 ) , L. q u in q u e fe r ( Dyar,
1 9 2 9 ) , L. re ne i ( Martins, Falcão e Silva, 1 9 5 7 ) , L. sa lle si ( Galvão
& Coutinho, 1 9 3 9 ) , L. so rde llii ( Shannon & Del Ponte, 1 9 2 7 ) ,
L. te rm ito phila Martins, Falcão & Silva, 1 9 6 4 , L. trinida de nsis
( Newstead, 1 9 2 2 ) e L. whitm a ni ( Antunes & Coutinho, 1 9 3 9 ) .
De acordo com o ambiente, os resultados obtidos mostram que o peridomicílio apresenta a maior porcentagem das espécies encontradas na região ( 5 3 ,3 %) , embora parte da fauna também tenha sido encontrada no intradomicílio ( 4 6 ,7 %) , com uma maior proporção de machos em relação às fêmeas ( Tabela 1 ) .
dezembro de 2 0 0 2 . A ocorrência de flebotomíneos foi maior nos bairros São Judas ( 4 6 ,2 %) , seguida dos bairros Renascença ( 1 5 ,1 %) e Vila União ( 1 3 ,3 %) .
A Tabela 3 apresenta os índices de fêmeas de L. lo n gi pa lpi s
segundo o teste de prec ipitina c om utilizaç ão de diversos
Tabela 1 - Flebotomíneos capturados em armadilha tipo CDC segundo espécie, ambiente e sexo, no período de janeiro a dezembro de 2002, em Porteirinha, MG.
Intradomicílio Peridomicílio
Espécies M F M F Total Porcentagem
Brum pto m yia a vella ri 1 3 1 5 10 0,7
Lutzo m yia ca pixa ba 0 4 0 1 5 0,4
Lutzo m yia eva ndro i 0 0 1 0 1 0,1
Lutzo m yia interm edia 9 8 12 10 39 2,8
Lutzo m yia lenti 64 62 86 63 275 19,5
Lutzo m yia lo ngipa lpis 293 129 366 128 916 65,1
Lutzo m yia peresi 3 12 1 6 22 1,6
Lutzo m yia quinquefer 3 7 0 2 12 0,8
Lutzo m yia renei 0 0 0 1 1 0,1
Lutzo m yia sa llesi 9 14 8 25 56 3,9
Lutzo m yia so rdellii 1 7 4 2 14 1,0
Lutzo m yia term ito phila 0 0 1 7 8 0,6
Lutzo m yia trinida densis 11 1 2 2 16 1,1
Lutzo m yia whitm a ni 0 0 1 1 2 0,1
Lutzo m yia spp 2 14 4 11 31 2,2
Total 396 261 487 264 1.408 100,0
Tabela 2 - Número mensal de flebotomíneos capturados em armadilha tipo CDC, segundo local e sexo. Município de Porteirinha, MG, no período de janeiro a dezembro de 2002.
Renascença São Judas São Sebastião Vila União Vila Serranópolis Vila Kennedy Vila Vitória
Mês M F M F M F M F M F M F M F
jan 1 1 46 37 3 1 6 10 14 7 0 1 6 2
fev 7 6 46 24 2 1 9 11 19 12 0 - 5 7 mar 4 8 75 38 1 0 22 10 8 8 0 - 12 8
abr 3 4 25 15 9 12 15 3 6 3 1 2 4
-mai 3 8 29 12 4 4 11 8 8 12 3 - 8 3
jun 5 6 18 8 1 0 3 2 13 7 1 - 3 2
jul 21 7 11 5 3 0 4 6 4 4 2 - 5 5
ago 36 9 14 6 4 5 12 7 5 3 2 3 3 3
set 27 11 27 16 2 1 12 2 7 11 1 2 4 2
out 4 8 82 29 2 4 9 7 1 3 0 - 2 2
nov 17 3 60 24 1 1 7 11 1 1 4 7 5 7
dez 13 1 4 0 3 0 0 1 0 0 0 1 3 4
Subtotal 141 72 437 214 35 29 110 78 86 71 14 16 60 45 Total 213 651 64 188 157 30 105
Tabela 3 - Índices de fêmeas de Lutzomyia longipalpis segundo o teste de precipitina com utilização de diversos anti-soros, em Porteirinha, MG.
Anti-soro Número absoluto Porcentagem relativa
Boi 4 10,5
Cão 5 13,2
Cavalo 10 26,3
Galinha 10 26,3
Homem 2 5,3
Porco 0 0
Roedor 6 15,8
Não reagente 1 2,6
Total 38 100,0
a n ti - s o r o s . Ob s e r va - s e q ue e s ta e s pé c ie a lim e n to u- s e preferencialmente em galinhas e cavalos ( 2 6 ,3 %) , mas também foi encontrada alimentada de sangue de roedores ( 1 5 ,8 %) , cães ( 1 3 ,2 %) , bois ( 1 0 ,5 %) e homem ( 5 ,3 %) .
DISCUSSÃO
A leishmanio se visc eral era uma do enç a pratic amente silvestre, c arac terístic a de ambientes rurais, que tem sofrido uma mudanç a do perfil epidemiológic o, fundamentalmente c a u s a d a p o r m o d i fi c a ç õ e s s ó c i o a m b i e n ta i s , c o m o o de s m a ta m e nto e o pr o c e s s o m igr a tó r io de po pula ç õ e s humana e canina originárias de áreas rurais onde a doença é endêmica. Além disso, o crescimento desordenado das cidades levando à destruiç ão do meio ambiente, associado ao aumento da crise social, tem sido apontados como os principais fatores promotores das condições adequadas para ocorrência da LV na
A mudança no contexto da doença, induzida pela adaptação de vetores à nova realidade é fato já bastante c onhec ido. A de vastaç ão de gr ande s ár e as silve str e s par a e xplo r aç ão econômica traz a doença para a periferia dos centros urbanos, sendo que tanto os vetores como os hospedeiros são obrigados a migrarem para o peridomicílio humano em busca de alimentos,
transmitindo ao mesmo tempo os agentes da doença3 1.
O processo adaptativo de espécies vetoras encontrado em várias áreas urbanas também pôde ser observado no município de Porteirinha. Os bairros com o maior número de flebotomíneos capturados caracterizam-se por serem locais onde devastações foram praticadas tornando as matas escassas, formando ilhas de
vegetações isoladas ca põ e s. As casas situam-se, de modo geral,
na confluência dos declives de serras que formam os chamados
b o q u e i rõ e s ou pé s- de - se rra. Estes fatores sóc ioambientais asso c iado s à b aixa c o ndiç ão e c o nô mic a do s mo r ado r e s
contribuem de forma marcante na transmissão da LV8.
Houve uma nítida predominância de L. lo ngipa lpis, tanto
no ambiente intradomiciliar quanto no peridomicílio em relação às demais espécies ( Tabela 1 ) . A ocorrência desta espécie dentro e nos arredores da casa demonstra que ela se encontra bastante adaptada aos mais diversos ambientes.
A pr e s e n ç a de a n im a is do m é s tic o s e s ilve s tr e s n o perido mic ílio atrai um grande número de flebo to míneo s, c o nse qüe nte me nte , algumas e spé c ie s que são ve to r as de leishmanioses, contribuem assim, para o aumento do risco de
transmissão de Le ishm a nia sp5 1 1 1 2 1 3 1 6.
O estudo do conteúdo estomacal de insetos hematófagos é de grande importância ecológica e epidemiológica, pois além de permitir a identificação dos hospedeiros sobre os quais os flebotomíneos se alimentam, pode indic ar os reservatórios potenciais de leishmânias. Os dados da literatura mostram que o caráter oportunista parece predominar na alimentação desses
insetos que podem sugar ampla variedade de vertebrados2 8 2 9.
A b us c a po r fo nte s de a lim e nta ç ã o é um a r e s po s ta c o m po r tam e ntal q ue afe ta a r e pr o duç ão e a de nsidade po pulac io nal das e spé c ie s. Fê me as r e q ue r e m sangue de vertebrados para a maturação de seus ovos. Assim, dependendo do seu grau de adaptação às condições ambientais modificadas pelo homem, algumas espéc ies podem ser mais fac ilmente encontradas em ambientes peridomiciliares que outras.
A atração de L. lo ngipa lpis por humanos foi confirmada
por Quinnell e cols2 9. Na Costa Rica, Zeledon e cols3 9 também
c apturaram números signific ativos de flebótomos em isc as
humanas, mas também no cão, porco cavalo e boi3 9. Entretanto,
Morrison e cols2 8 sugeriram que esta espécie é oportunista e na
Colômbia, não é fortemente atraída por humanos e c ães2 8.
Aguiar c ols1 também mostraram uma c lara preferênc ia de
flebotomíneos por galinhas1.
A presenç a c ontínua de L. lo n gipa lpis e a c apac idade desta
e s pé c ie e m s e a lim e nta r e m um a gr a nde va r ie da de de vertebrados são de bastante relevânc ia epidemiológic a, pois pode fornecer dados que irão subsidiar a escolha, pelos órgãos c o m pe te nte s, do s m é to do s de c o ntr o le da do e nç a m ais adequados à situaç ão atual.
AGRADECIMENTOS
Ao s m o r a do r e s do m un ic ípio de Po r te ir in h a , pe la simplic idade e c olaboraç ão e à Fundaç ão Nac ional de Saúde, pelo apoio téc nic o e logístic o na exec uç ão deste trabalho.
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