ORDEM NEUROPTERA
(Linnaeus, 1758) (neuros = nervura; ptera = asas)
Roberto da Silva Camargo.
12.1. Introdução
A ordem Neuroptera compreende insetos com desenvolvimento completo (holometabólico), com larvas terrestres ou aquáticas, predadoras ou parasitas. Esta ordem pertence à superordem Neuropteroidea (Insecta: Holometabola), com cerca de 5.500 espécies conhecidas em 18 famílias (STELZL; DEVETAK, 1999). Segundo Aspöck (2002), há aproximadamente 6 mil espécies descritas, distribuídas em 17 famílias, sendo que entre elas, Chrysopidae e Mymeleontidae são as mais abundantes e amplamente distribuídas, com cerca de 2 mil espécies (DALY; DOYEN; PURCELL III, 1998).
Morfologicamente, esses insetos apresentam um aparelho bucal mandibulado, cabeça variável, grandes olhos compostos; antenas curtas ou alongadas (moniliformes, filiformes, setáceas ou clavadas) e ocelos presentes ou não. Os adultos apresentam quatro asas membranosas, geralmente subiguais; porém, em algumas espécies, as asas posteriores podem ser atrofiadas. O sistema de nervação das asas também pode variar; contudo, na maioria das espécies, além das nervuras principais, existem nervuras acessórias, formando uma trama ou retículo, lembrando as asas das libélulas (Odonata). A ordem Neuroptera recebe este nome devido a tal característica das asas (COSTA LIMA, 1943). O tórax dos neurópteros tem aspecto primitivo; o abdome é alongado, cilíndrico, com 10 segmentos e sem cercos; as pernas são normalmente ambulatórias, com exceção das anteriores em Mantispidae, que são raptatórias (LARA, 1992). As larvas são campodeiformes, com pupas exaradas ou com apêndices livres, não encerradas em um casulo (GALLO et al., 2002).
Dentre as famílias mais comuns, de acordo com a classificação adotada por Gallo et al. (2002), destacam-se:
Superfamília Myrmeleontoidea
Família Ascalaphidae
Os insetos dessa família são similares aos Myrmeleontidae, também com antenas clavadas; porém, mais alongadas. Possuem asas abertas como os Odonata da subordem Anisoptera (libélulas que, quando em repouso, permanecem com as asas abertas). Esta família contém aproximadamente 400 espécies descritas em 65 gêneros, compreendendo as subfamílias: Haplogleniinae, Ascalaphinae e Albardiinae, as quais estão amplamente distribuídas em regiões quentes do mundo (SEKIMOTO; YOSHIZAWA, 2007).
Suas larvas permanecem no solo sem efetuar escavação, apenas camufladas na superfície por detritos espalhados pelo corpo (DALY; DOYEN; PURCELL III, 1998). Esta camuflagem deve-se às setas espatuladas e ganchos especializados, que sustentam uma camada de detritos, incluindo os exoesqueletos de suas presas.
Os adultos são predadores ágeis e muito bons voadores, habitando pastagens e florestas quentes. São caracterizados pelos olhos volumosos e antenas longas, com a região apical distinta (SEKIMOTO; YOSHIZAWA, 2007). A maioria das espécies possui hábito noturno ou crepuscular, sendo às vezes atraídos pela luz; entretanto, existem algumas espécies diurnas. As espécies de hábitos noturnos apresentam olhos não divididos e as diurnas apresentam olhos divididos. Este fato está relacionado com a capacidade de percepção da intensidade luminosa e dos habitats em que se encontram (FISCHER; HÖLZEL; KRAL, 2006).
Família Myrmeleontidae
Os mirmeleontídeos adultos são muito semelhantes às libélulas; contudo, possuem antenas clavadas bastante visíveis. São insetos predadores, comumente encontrados em áreas tropicais (FISHER, 1989), com aproximadamente 1.500 espécies descritas (STANGE, 2004).
A postura é realizada em solos arenosos, sendo os ovos brancos e elípticos. As larvas constroem um funil no solo para a alimentação, permanecendo no seu centro esperando as presas caírem. Estas larvas, popularmente conhecidas como formigas-leão, passam por três ínstares, vivem por até dois anos na fase larval e constroem casulos de onde emergem os adultos, após cerca de um mês (MISSIRIAN; UCHÔA-FERNANDES; FISCHER, 2006).
As larvas se alimentam basicamente de formigas, devido à abundância desses artrópodes. Besouros, aranhas, larvas de lepidópteros e até mesmo larvas de formiga-leão são presas alternativas e podem também ser consumidas (GOTELLI, 1993). Os indivíduos adultos são predadores noturnos, frequentemente atraídos pela luz, com uma longevidade média de um mês (ARNETT; GOTELLI, 2001).
Superfamília Mantispoidea
Família Mantispidae
São insetos similares aos louva-a-deus, com as pernas anteriores raptatórias; porém, apresentam asas membranosas não dobradas sobre o corpo, antenas clavadas e cercos ausentes. Esta família contém mais de 400 espécies descritas (OHL, 2004), distribuídas em quatro subfamílias: Symphrasinae, Drepanicinae, Mantispinae e Calomantispinae.
As fêmeas fazem posturas agregadas e os ovos são presos por um pedúnculo curto. As larvas são ágeis e predadoras de aranhas; são capazes de predar os ovos que estão em ovisacos e sugar todo o conteúdo, por meio de suas mandíbulas e maxilas, que são modificadas para furar e sugar (REDBORG, 1998). Os insetos desta família ovipositam em agrupamentos discretos com um grande número de ovos, os quais estão presos ao substrato por um pequeno pedúnculo produzido por secreções das glândulas das fêmeas (REDBORG, 1998).
O número de ovos varia entre as espécies; por exemplo, Mantispa viridis produz o equivalente a 23 agrupamentos férteis “fertile clutches”, que contêm em média 804 ovos por agrupamento;
Mantispa pulchella produz aproximadamente seis agrupamentos, que têm em média 188 ovos; já Mantispa interrupta produz em torno de cinco a seis agrupamentos, com 1.558 ovos cada
(BRUSHWEIN; CULIN, 1991). O número de ovos depositados é também influenciado pelo tamanho da fêmea, sendo que as maiores colocam mais ovos. Por exemplo, em Mantispa uhleri, os ovos em cada agrupamento variam de 614 a 2.976 (REDBORG; MacLEOD, 1985).
A preferência para oviposição também é variável de acordo com a espécie e seus hábitos e geralmente a postura ocorre na face inferior das folhas ou ao longo dos ramos da vegetação. Esta característica também está correlacionada com as necessidades dos primeiros ínstares larvais. Os mantispídeos de primeiro ínstar utilizam duas estratégias para localizar os ovos das aranhas: as larvas podem penetrar através do ovisaco produzido pelas aranhas e encontrá-los, ou podem subir em uma aranha fêmea e serem carregadas antes da produção do ovisaco, e adentrar neste no momento em que está sendo construído (REDBORG, 1998).
O conhecimento é escasso sobre os hábitos dos mantispídeos adultos. Existem relatos sobre atividades noturnas e diurnas e também sobre o comportamento mimético dos mesmos (REDBORG, 1998). As espécies noturnas possuem coloração cinza e marrom, enquanto que as diurnas são verdes brilhantes, podendo ser mescladas com vermelho, amarelo e preto, aparentemente mimetizando vespas (DALY; DOYEN; PURCELL III, 1998). Além disso, apresentam um comportamento de corte que é similar em muitas espécies (BRATA, 1972; BOYDEN, 1983; OPLER, 1981). Esse comportamento inicia-se com o macho e a fêmea se enfrentando, ocorrendo a cópula e sendo então finalizado com a fêmea predando o macho (REDBORG, 1998).
Superfamília Hemerobioidea
Família Hemerobiidae
Os hemerobiídeos adultos são em geral pardacentos e abundantes, ocorrendo em folhagens e arbustos. As larvas e adultos são predadores, como os crisopídeos (LARA; PERIOTO, 2003). Esta família possui cerca de 550 espécies distribuídas em 25 gêneros (OSWALD, 1993).
As larvas e adultos alimentam-se de uma ampla variedade de pequenos artrópodes sugadores, principalmente afídeos, coccídeos, psilídeos, ácaros e outros pequenos invertebrados de corpo delicado (CARPENTER, 1940; MONSERRAT, 1990).
Os ovos não apresentam pedicelo, são geralmente amarelados, variando conforme o gênero e a fase de desenvolvimento embrionário. Estes são colocados isoladamente ou em grupos, na superfície inferior das folhas contendo colônias de pulgões, em galhos, cascas de árvores ou outras partes das plantas; a fase de ovo varia de acordo com a espécie e temperatura, podendo ser de três a quatro dias ou até 14 dias (LARA; PERIOTO, 2003).
As larvas alimentam-se de ácaros e pequenos hemípteros (Sternorrhyncha), principalmente afídeos e psilídeos; entretanto, não carregam detritos aderidos ao seu corpo. Esta fase varia de oito a 24 dias. Terminado esse período, as larvas tecem casulos constituídos de fios de seda produzidos pelos túbulos de Malpighi. Nesse caso, a extremidade anal da larva é usada como fiandeira para a sua confecção (SMITH, 1923). Este casulo é composto por duas camadas, sendo a externa formada por fios mais separados e a interna por fios mais compactos. O período pupal varia de acordo com a espécie, mas geralmente dura de quatro a dez dias.
Os adultos apresentam hábitos crepusculares, ovipositando à noite e podendo depositar de 50 a 600 ovos (GOLZÁLEZ-OLAZO, 1981).
Os hemerobiídeos são considerados importantes agentes de controle biológico para algumas pragas, atuando nos mais variados agroecossistemas.
Família Chrysopidae
Esta é a segunda maior família da ordem, compreendendo três subfamílias, Nothochrysinae, Apochrysinae e Chrysopinae (WINTERTON; FREITAS, 2006). Existem mais de 1.200 espécies descritas em cerca de 86 gêneros, distribuídos ao redor do mundo (BROOKS; BARNARD, 1990). Os adultos possuem coloração verde, medindo entre 10 e 15 mm de comprimento; as antenas são filiformes e as asas hialinas, podendo apresentar manchas escuras. Chrysopidae é um importante grupo usado no controle biológico de pragas. Na horticultura, destacam-se os gêneros Chrysoperla e Mallada (HORNE; NEW; PAPACECK, 2001).
Durante o dia, os adultos ficam na parte inferior das folhas e,à noite, voam ou ficam próximos a pontos luminosos (GALLO et al., 2002). Os ovos são colocados em extremidades de fios alongados produzidos por glândulas coletérias; este fio é produzido na maioria das espécies pelas fêmeas que encostam o ápice do abdome à superfície da folha, deixando sair uma gotícula de secreção. As fêmeas então elevam o abdome estirando um fio delgado que se solidifica; posteriormente o ovo é fixado em seu ápice. A operação é repetida em pontos próximos, de modo que, ao terminar a postura, esta se apresenta com um aspecto característico que mimetiza a estrutura de uma planta (COSTA LIMA, 1943).
O número de ovos que uma Chrysopa pode depositar varia de 500 a 800 para determinadas espécies, com uma longevidade de 37 a 45 dias (ATHHAN; KAYDAN; ÖZGÖKÇE, 2004). De acordo com esses autores, as larvas são campodeiformes, recobertas por carcaças de insetos predados por elas, sendo popularmente chamadas de lixeiros (Fig. 12.8)
Os crisopídeos passam por três ínstares larvais, sendo que a duração dessa fase jovem está diretamente relacionada com o tipo e a disponibilidade de presas. Além disso, tal disponibilidade possui um efeito considerável na taxa de consumo, desenvolvimento e fecundidade desses neurópteros (ATHHAN; KAYDAN; ÖZGÖKÇE, 2004).
Quando as larvas estão completamente desenvolvidas, tecem um casulo delgado, fino, com a parte caudal do abdome, o qual pode ser incorporado com dejetos e poeira, formando uma cobertura protetora endurecida (DALY; DOYEN; PURCELL III, 1998).
Os adultos apresentam o aparelho bucal do tipo mastigador, podendo adotar três tipos de hábitos alimentares: onívoros, apenas para o gênero Chrysopa; herbívoros, para o gênero Chrysopela sp. (polinívoro); todos os outros gêneros são considerados detritívoros, pois se alimentam principalmente de secreções açucaradas (honeydew), produzidas por muitos Sternorrhyncha (STELZL; DEVETAK, 1999). De acordo com Freitas (2002), os crisopídeos têm sido relatados/descritos como predadores de pulgões; cochonilhas (Hemiptera: Monophlebidae, Pseudococcidae, Eriococcidae, Coccidae e Diaspididae); cigarrinhas (Cercopidae, Cicadellidae, Membracidae e Fulgoridae); moscas-brancas (Aleyrodidae); psilídeos (Psyllidae); tripes (Thysanoptera); lepidópteros (ovos e larvas de Tortricidae, Pyralidae, Noctuidae e Pieridae); ácaros (Tetranychidae e Eriophyidae); coleópteros (ovos e larvas de Chrysomelidae); dípteros e outros neurópteros, com grande potencial no controle biológico de pragas.
12.2. Referências
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12.3. Chave de identificação para famílias de Neuroptera
Ricardo Toshio Fujihara e Luiz Carlos Forti, 2010.
Adaptada e modificada de ZUCCHI; SILVEIRA NETO; BATISTA (1992) e GALLO et al. (2002).
1. Antenas clavadas ... 2 (Fig. 12.1) 1a. Antenas sem clava ou filiformes ... 3 (Fig. 12.2)
Fig. 12.1
2. (1) Antenas mais longas do que a metade do comprimento das asas anteriores ... ... ASCALAPHIDAE (Fig. 12.3) 2a. Antenas mais curtas do que a metade do comprimento das asas anteriores ... ... MYRMELEONTIDAE (formigas-leão) (Fig. 12.4)
Fig. 12.6
Fig. 12.5
3. (1a) Pernas anteriores raptatórias, pronoto alongado; asas anteriores e posteriores membranosas ... MANTISPIDAE (Fig. 12.5) 3a. Pernas anteriores ambulatórias ... 4 (Fig. 12.6)
4. (3a) Asas anteriores com nervuras transversais costais bifurcadas; insetos pardacentos ... ... HEMEROBIIDAE (Fig. 12.7) 4a. Asas anteriores com nervuras transversais costais simples; insetos esverdeados ... ... CHRYSOPIDAE (lixeiros) (Fig. 12.8)
