UNIVERSIDADE ESTADUAL DO CENTRO-OESTE
SETOR DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E AMBIENTAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA EVOLUTIVA Associação Ampla entre a UEPG e a UNICENTRO
FABIANA DE FÁTIMA STÜRMER
DIVERSIDADE ALFA E BETA DE PEQUENOS MAMÍFEROS NÃO-VOADORES DA MATA ATLÂNTICA NO SUL DO BRASIL
GUARAPUAVA 2019
DIVERSIDADE ALFA E BETA DE PEQUENOS MAMÍFEROS NÃO-VOADORES DA MATA ATLÂNTICA NO SUL DO BRASIL
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Evolutiva na Universidade Estadual do Centro-Oeste em associação com a Universidade Estadual de Ponta Grossa, como parte dos requisitos para a obtenção do título de mestre em Ciências Biológicas (Área de Concentração em Biologia Evolutiva).
Orientador Prof. Dr. João Marcelo Deliberador Miranda
GUARAPUAVA 2019
Catalogação na Publicação
Biblioteca Central da Unicentro, Campus Cedeteg Stürmer, Fabiana de Fátima
S936d Diversidade alfa e beta de pequenos mamíferos não-voadores da Mata Atlântica no sul do Brasil / Fabiana de Fátima Stürmer. – – Guarapuava, 2019.
viii, 44 f. : il. ; 28 cm
Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual do Centro-Oeste, em associação com a Universidade Estadual de Ponta Grossa, Programa de Pós-Graduação em Biologia Evolutiva, área de concentração em Biologia Evolutiva, 2019
Orientador: João Marcelo Deliberador Miranda
Banca examinadora: João Marcelo Deliberador Miranda, Fernando Carvalho, Ana Lucia Suriani Affonso
Bibliografia
1. Ciências biológicas. 2. Biologia evolutiva. 3. Didelphimorphia. 4. Diversidade filogenética. 5. Diversidade Funcional. 6. Rodentia. I. Título. II. Programa de Pós-Graduação em Biologia Evolutiva.
AGRADECIMENTOS
A Universidade Estadual do Centro-Oeste (UNICENTRO) e ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Evolutiva pela oportunidade em realizar o mestrado.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida, a qual tornou possível a dedicação exclusiva ao mestrado.
A Companhia Paranaense de Energia Elétrica (Copel) pela autorização e apoio logístico para desenvolver o projeto no Jardim Botânico Faxinal do Céu. A todos os funcionários do Jardim Botânico que nos auxiliaram em todas as fases de campo.
Ao meu orientador João Marcelo Deliberador Miranda pela oportunidade, aceite, orientação, paciência, incentivo e ajuda. A professora Luciana Zago da Silva pela ajuda nas análises de diversidade funcional e filogenética.
Aos meus colegas de laboratório pelos momentos de ajuda e descontração, em especial a minha equipe de campo: Andrielli L. Valentim, Gabriel C. S. Rocha e Mariane de Araújo, pelo companheirismo, diversão, ajuda e apoio antes, durante e depois das fases de campo. À Juliett M. G. Carvajal, Luis Eduardo R. Murcia, Geovana B. Paluski, Bruna Kauane Baroni e Wolf Moeller pela ajuda e companheirismo também em campo.
A todos os meus colegas e amigos do mestrado pela experiência compartilhada, em especial: Geovana B. Paluski, Juliett M. G. Carvajal, Lorenna T. O. da Silva, Maria C. Ferreira e Neida Rodrigues pela grande amizade construída.
A Eduardo Ricieri Fiorentin por me ajudar a passar pelos momentos de estresse e ansiedade, por me acalmar, me incentivar e ser meu parceiro em todos os momentos.
Aos meus pais Volnei Stürmer e Clair do B. P. F. Stürmer pelo incentivo, ajuda e compreensão em todos os momentos durante o mestrado.
A Deus e a Nossa Senhora Aparecida, a qual sou devota, por iluminar e guiar meu caminho.
Aos membros da banca de qualificação e de defesa pela paciência e pelas contribuições nesta dissertação.
Agradeço a todos e a cada um que de alguma forma contribuíram para a minha formação, obrigada!
Diversidade alfa e beta de pequenos mamíferos não-voadores da Mata Atlântica no sul do Brasil
O entendimento dos padrões de biodiversidade dos pequenos mamíferos não-voadores da Mata Atlântica é de fundamental importância para a conservação deste bioma. Porém, esses padrões ainda não são totalmente compreendidos, principalmente em relação as diferentes métricas de diversidade. A partir disso, este estudo objetivou: analisar a diversidade alfa de uma assembleia de pequenos mamíferos não-voadores de um fragmento de Floresta Ombrófila Mista; avaliar a diversidade alfa e beta de assembleias de pequenos mamíferos não-voadores na Mata Atlântica do sul do Brasil. O estudo de diversidade alfa da assembleia de pequenos mamíferos não-voadores foi realizado em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista (FOM) localizado no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR). A partir da fauna amostrada, foram avaliados os atributos de riqueza (S), abundância relativa (AB), índice de constância (IC), diversidade de Shannon (H’) e diversidade filogenética (DP) e funcional (DF). O estudo de diversidade alfa e beta regional foi realizado a partir de revisão bibliográfica da distribuição da comunidade de pequenos mamíferos não-voadores na Mata Atlântica do Sul do Brasil, a qual resultou em 15 localidades. Foram avaliados os mesmos parâmetros, com exceção de AB, IC e H’, para todas as localidades. Além disso, foram realizadas análises de Cluster utilizando o coeficiente de similaridade de Jaccard, análise de correspondência canônica (CCA) com o objetivo de relacionar as variáveis ambientais das localidades com as métricas de diversidade e as espécies amostradas e análise regressão entre a similaridade e distância entre as localidades no software Past. Na diversidade alfa, foram registrados quatro táxons, sendo Akodon sp. o mais abundante e comum, os demais foram considerados raros. Os maiores valores S, AB e DF foram observadas no estrato solo. Na diversidade alfa e beta para a região Sul foi observado que houve variação nos atributos de riqueza, diversidade funcional e diversidade filogenética entre as áreas. As localidades formaram quatro grupos com similaridade de 50%. Na CCA, a temperatura obteve associação com DP e Didelphis albiventris e Nectomys squamipes, enquanto que a área foi relacionada com DF e Akodon montensis e Oligoryzomys nigripes e precipitação e altitudes relacionou-se com S e Sooretamys angouya. A regressão demonstrou que 13% da similaridade pode ser explicada pela distância geográfica. A alta abundância de Akodon sp. pode ser influenciada pela alta distribuição e abundância das espécies deste gênero na Mata Atlântica. A relação observada entre algumas variáveis ambientais e as espécies foram principalmente em relação a disponibilidade de recursos. O presente estudo demonstrou a distribuição de algumas espécies em um fragmento de FOM no estado do Paraná, bem como evidenciou as relações entre a distribuição e diversidade da assembleia de pequenos mamíferos não-voadores e as variáveis ambientais de suas localidades.
ABSTRACT
Alpha and beta diversity of small non-flying mammals of the Atlantic Forest in southern Brazil
The understanding of the biodiversity patterns of the small non-flying mammals of the Atlantic Forest is of fundamental importance for the conservation of this biome. However, these standards are still not fully understood, especially in relation to the different diversity metrics. From this, this study aimed to analyze the alpha diversity of an assembly of small non-flying mammals of a fragment of Araucaria Forest; to evaluate the alpha and beta diversity of assemblages of small non-flying mammals in the Atlantic Forest of southern Brazil. The alpha diversity study of the assembly of small non-flying mammals was carried out in a fragment of Araucaria Forest (FOM) located in the Botanical Garden of Faxinal do Céu (Pinhão/PR). From the sampled fauna, the attributes of richness (S), relative abundance (AB), constancy index (CI), Shannon diversity (H ') and phylogenetic (DP) and functional diversity (DF) were evaluated. The study of regional alpha and beta diversity was carried out based on a bibliographical review of the distribution of the community of small non-flying mammals in the Atlantic Forest of Southern Brazil, which resulted in 15 localities. The same parameters were evaluated, except for AB, IC and H', for all localities. In addition, cluster analyzes were performed using Jaccard's similarity coefficient, canonical correspondence analysis (CCA) with the objective of relating the environmental variables of the localities with the diversity metrics and the species sampled and analysis regression between similarity and distance between locations in the Past software. In alpha diversity, four taxa were recorded, being Akodon sp. the most abundant and common, the others were considered rare. The highest S, AB and DF values were observed in the soil stratum. In the alpha and beta diversity for the South region it was observed that there was variation in the attributes of richness, functional diversity and phylogenetic diversity among the areas. The localities formed four groups with similarity of 50%. In the CCA, the temperature was associated with DP and Didelphis albiventris and Nectomys squamipes, while the area was related to DF and Akodon montensis and Oligoryzomys nigripes and precipitation and altitudes related to S and Sooretamys angouya. The regression showed that 13% of the similarity can be explained by the geographic distance. The high abundance of Akodon sp. can be influenced by the high distribution and abundance of the species of this genus in the Atlantic Forest. The observed relationship between some environmental variables and species was mainly in relation to the availability of resources. The present study demonstrated the distribution of some species in a FOM fragment in the state of Paraná, as well as the relationships between the distribution and diversity of the assembly of non-flying small mammals and the environmental variables of their localities.
Figura 1. Mapa do Brasil, evidenciando o estado do Paraná e a cidade de Pinhão, onde está localizado Faxinal do Céu (ponto verde). ... 12 Figura 2. Gráfico de flutuação de temperatura e precipitação na área de estudo Faxinal do Céu (Pinhão/PR) durante o período amostral. ... 13 Figura 3. Imagem de satélite do Jardim Botânico do Faxinal do Céu (Pinhão/PR) com representações das trilhas e dos pontos nos quais foram dispostas as armadilhas para pequenos mamíferos não-voadores... 14 Figura 4. Armadilhas dispostas nos três estratos: solo (a), sub-bosque (b) e dossel (c) onde a armadilha foi fixada a uma base de madeira com auxílio de elástico e içada com corda, no fragmento de FOM no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR). ... 15 Figura 5. Mapa da região Sul do Brasil evidenciando as localidades com coloração de acordo com a sua fitofisionomia. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS; FOM: Floresta Ombrófila Mista; FOD: Floresta Ombrófila Densa; FP: Formações Pioneiras; FES: Floresta Estacional Semidecidual; FED: Floresta Estacional Decidual; EST: Estepe. ... 18 Figura 6. Representatividade relativa de riqueza (S), abundância (AB), diversidade de Shannon (H’), diversidade funcional (DF) e diversidade filogenética (DP) de pequenos mamíferos não-voadores nos três estratos florestais: solo, sub-bosque e dossel em Faxinal do Céu (Pinhão/PR). ... 21 Figura 7. Análises de Correspondência Canônica (CCA) entre (A) variáveis ambientais e as 7 espécies com ocorrência em mais que seis localidades e (B) entre variáveis ambientais e os índices de diversidade das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ALT: Altitude; PRE: Precipitação anual; AR: Área; T: Temperatura média anual; S.ang: Sooretamys angoya; G.mic: Gracilinanus microtarsus; J.pic: Juliomys pictipes; D.alb: Didelphis albiventris; N.squ: Nectomys
squamipes; A.mon: Akodon montensis; O.nig: Oligoryzomys nigripes; S: Riqueza; DP: Diversidade Filogenética; DF: Diversidade Funcional. ... 23 Figura 8. Análise de grupamento (Cluster) utilizando o índice de similaridade de Jaccard das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. As elipses representam os grupamentos com 50% ou mais de similaridade. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS. ... 24 Figura 9. Correlação entre a similaridade de Jaccard e a distância (km) entre as 15 localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ... 25
mamíferos da Mata Atlântica no Sul do Brasil. Localidades: FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS; Fitofisionomias: FOD: Floresta Ombrófila Densa; FOM: Floresta Ombrófila Mista, FP: Formações Pioneiras; FES: Floresta Estacional Semidecidual; FED: Floresta Estacional Decidual; PF: Pitfall; SH: Sherman; TH: Tomahawk; YG: Young. ... 19 Tabela 2. Táxons capturados em Faxinal do Céu (Pinhão/PR) nas fases de campo e seu uso do espaço, abundância relativa e frequência. SO = Solo; SB = Sub-bosque; DO = Dossel; AR = Abundância Relativa; IC = Índice de Constância; * = indica os táxons registradas em amostragens não sistematizadas. • = indica amostragem do táxon no estrato em questão. ... 21 Tabela 3. Riqueza (S), Diversidade Filogenética (DP) e Diversidade Funcional (DF) das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS. Os valores em negrito são os maiores valores de cada uma das métricas de diversidade. ... 22
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ... 9
2. MATERIAL E MÉTODOS ... 12
2.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista ... 12
2.1.1 Área de estudo ... 12
2.1.2 Captura de pequenos mamíferos ... 13
2.1.3 Análise da diversidade ... 15
2.1.3.1 Riqueza (S) ... 16
2.1.3.2 Abundância Relativa (AB) ... 16
2.1.3.3 Diversidade de Shannon-Winner (H’) ... 16
2.1.3.4 Diversidade funcional (DF) ... 16
2.1.3.5 Diversidade filogenética (DP) ... 17
2.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil ... 17
2.2.1 Área de estudo ... 17
2.2.2 Obtenção dos dados ... 18
2.2.3 Análise da Diversidade Alfa e Beta dos mamíferos não voadores no Sul do Brasil ... 19
2.2.3.1 Diversidade Alfa ... 19
2.2.3.2 Diversidade Beta ... 20
3. RESULTADOS ... 20
3.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista ... 20
3.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil ... 22
4. DISCUSSÃO ... 25
4.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista ... 25
4.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil ... 27
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 28
6. REFERÊNCIAS ... 29
ANEXO 1 – Matriz de presença e ausência e medidas morfométricas utilizadas para Diversidade Funcional das espécies nas localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil, baseada nas literaturas de Bonvicino, Oliveira e D’andrea (2008), Reis et a. (2011), Cáceres (2012) e Paglia et al. (2012). ... 38
ANEXO 2 – Classificação taxonômica das espécies nas localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ... 40
ANEXO 3 – Matriz de presença e ausência das espécies nas localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ... 41
ANEXO 4 – Valores de similaridade do Coeficiente de Jaccard entre as 15 localidades e as distâncias entre cada par de localidades. Na diagonal superior da tabela estão as distâncias em quilômetros e na diagonal inferior estão os valores do coeficiente de similaridade de Jaccard entre cada par de localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ... 43
ANEXO 5 – Dados ambientais e métricas de diversidade das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ... 44
1. INTRODUÇÃO
Os mamíferos neotropicais possuem grande diversidade e os principais componentes de sua riqueza são os Rodentia, Chiroptera, Primates e Didelphimorphia (EMMONS; FEER, 1997; FIGUEIREDO et al., 2017). As ordens Chiroptera, Didelphimorphia e algumas espécies da ordem Rodentia formam um grupo conhecido como “pequenos mamíferos”, que incluem os mamíferos com peso inferior a cinco quilogramas quando adultos, sendo que este grupo corresponde a aproximadamente 90% da mastofauna terrestre mundial (MERRITT, 2010).
Didelphimorphia é representada pelos marsupiais, conhecidos também por cuícas, marmosas e gambás, que apresentam hábitos noturnos, contando com espécies arborícolas, escansoriais, terrestres e aquáticas, apresentam dieta diversificada, constituída de frutos, flores, néctar, artrópodes, pequenos vertebrados terrestres e peixes (ROSSI; BIANCONI, 2011; CÁCERES, 2012). Rodentia tem como representantes os roedores, como ratos, cotias, pacas, capivaras que também possuem dieta e hábito diversificado, sendo o grupo de mamíferos com maior riqueza no mundo (NOWAK; WALKER, 1999; OLIVEIRA; BONVICINO, 2011). Tratando-se da fauna neotropical, espécies dessas duas ordens constituem o grupo chamado de pequenos mamíferos não-voadores (MOURA; GRELLE; BERGALLO, 2008).
A Mata Atlântica, ao longo de sua distribuição, comporta uma das maiores diversidades de pequenos mamíferos não-voadores no Neotrópico, abrigando aproximadamente 120 espécies entre roedores e marsupiais (PAGLIA et al., 2012; AMORI et al., 2013). Este Bioma é considerado o segundo com maior diversidade de mamíferos no Brasil (PAGLIA et al., 2012) e é um dos 25 “hotspots” mundiais para conservação da biodiversidade (MYERS et al., 2000). Ademais, a Mata Atlântica possui vários ecossistemas florestais associados que compreendem as fitofiosionomias: Floresta Ombrófila Densa; Floresta Ombrófila Mista; Floresta Ombrófila Aberta; Floresta Estacional Semidecidual; Floresta Estacional Decidual; campos de altitude; áreas das formações pioneiras, conhecidas como manguezais, restingas, campos salinos e áreas aluviais; refúgios vegetacionais; áreas de tensão ecológica; brejos interioranos e encraves florestais (SOS MATA ATLÂNICA, 2018).
No estado do Paraná, uma das formações florestais da Mata Atlântica, a Floresta Ombrófila Mista (FOM) ocupava 37% da cobertura vegetal do estado, com uma extensão de aproximadamente 74 mil km2 (MAACK, 2012), porém, estima-se que os remanescentes dessa formação ocupam 0,7% da área original (MEDEIROS; SAVI; BRITO, 2005). Apesar da
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degradação que essa fitofisionomia vem sofrendo, o estudo da fauna de pequenos mamíferos não-voadores presentes na FOM ainda é escasso (GRAZZINI et al., 2015).
As florestas úmidas são de grande importância para os pequenos mamíferos, pois elas abrigam grande diversidade de espécies (BALIEIRO et al., 2015) e mesmo que muitas comunidades de pequenos mamíferos terrestres sejam amostradas ao longo da Mata Atlântica, a maioria dos dados está dispersa e não sistematizada (FIGUEIREDO et al., 2017). As informações sobre a ecologia dos pequenos mamíferos não-voadores são de grande importância para o entendimento da dinâmica das florestas neotropicais (PARDINI; UMETSU, 2006). Essa importância é justificada devido a sua presença em diversos níveis tróficos e as funções ecológicas que estes exercem, como em predação e dispersão de sementes (MOURA; GRELLE; BERGALLO, 2008) que influenciam diretamente o funcionamento das florestas.
Estudos de comunidades muitas vezes tendem a buscar compreender somente os padrões de diversidade, no entanto, essa métrica é avaliada somente como riqueza ou equidade das espécies, enquanto outros componentes associados à diversidade têm sido menos explorados. O estudo da diversidade das comunidades vem sendo fundamental no século XXI no delineamento de estratégias de conservação (PAVOINE; BONSALL, 2011).
A biodiversidade aborda a variabilidade dos organismos vivos, em todos os ambientes, escalas e níveis de organização (CBD, 2014). Esta envolve conceitos que incluem escala no espaço e tempo, além de entidades tais como espécies e características evolutivas (PAVOINE; BONSALL, 2011). Ao se quantificar a diversidade de uma comunidade, a maneira mais convencional é contando o número de espécies que pode ser expresso em função de uma unidade de área, que é definido como densidade de espécies e indivíduos ou de um certo número de espécies, o que entendemos como riqueza de espécies (KREBS, 1999). No entanto, quando a diversidade é estimada dessa forma, tanto as espécies raras como as comuns são consideradas iguais na assembleia (CIANCIARUSO; SILVA; BATALHA, 2009).
A partir dessa problemática, foram criados os índices de diversidade, ainda muito utilizados para medir essa métrica, entre os quais se destacam os índices de Shannon e Simpson (MAGURRAN, 2011). Porém, estes são pouco informativos, pois não fornecem informação além da quantificação dos componentes da comunidade local (MORENO, 2001). Métodos de abordagem da diversidade que compreendem a comunidade com maior número de atributos e escalas, como biogeografia, ecologia e evolução são os de diversidade funcional e filogenética (CAVENDER-BARES et al., 2009).
A diversidade filogenética mensura a comunidade incorporando as relações filogenéticas das espécies (MAGURRAN, 2011), onde a medida de diversidade é maior quando as espécies estão filogeneticamente mais distintas (CIANCARUSO; SILVA; BATALHA, 2009). A diversidade funcional é uma medida de diversidade que incorpora mecanismos de interações ecológicas entre as espécies (PETCHEY; O’GORMAN; FLYNN, 2009) e, estima as diferenças a partir de características funcionais que influenciam os processos no ecossistema, independentemente da filogenia das espécies nela presente (CIANCARUSO; SILVA; BATALHA, 2009). Ao conhecer a diversidade funcional é possível identificar processos tais como variações morfológicas e fisiológicas resultantes dos padrões do ecossistema (PETCHEY; O’GORMAN; FLYNN, 2009). Os atributos funcionais e as relações filogenéticas em estudos de diversidade são importantes na elaboração de hipóteses sobre processos ecológicos, históricos e biogeográficos, auxiliando no entendimento da organização das comunidades (CAVENDER-BARES et al., 2009; PAVOINE; BONSALL, 2011).
Todas essas métricas medem a diversidade alfa, a qual é um atributo que avalia a complexidade de espécies de uma comunidade ou assembleia em um determinado local (WHITTAKER, 1972) e em determinado espaço de tempo. A variação da diversidade das comunidades ao longo dos gradientes de um habitat é conhecida como a diversidade beta e, mede a similaridade ou dissimilaridade das comunidades ou assembleias existentes entre cada ponto de amostragem (WHITTAKER, 1972; ALMEIDA; COUTO; ALMEIDA, 2003).
Portanto, há a necessidade de estudar as populações de pequenos mamíferos da Mata Atlântica (COSTA, 2003), visto que os representantes desse grupo podem ser considerados bons indicadores, pois são capazes de responder rapidamente a alterações no habitat e na paisagem (PARDINI, 2004). Além disso, os padrões de distribuição das espécies, da diversidade e da estrutura das comunidades de pequenos mamíferos não-voadores ainda são pouco conhecidos (PARDINI; UMETSU, 2006). Assim, se faz necessário conhecer a composição, distribuição e coexistência nessas comunidades (PASSAMANI, 1995), bem como a sua diversidade, para que seja possível a elaboração de planos de manejo em unidades de conservação, devido à presença de espécies em vários níveis tróficos (BROCARDO et al., 2012).
A partir do exposto acima, o presente trabalho objetivou analisar a diversidade alfa e beta de pequenos mamíferos não-voadores ocorrentes no sul do Brasil. O primeiro objetivo foi analisar a diversidade alfa de uma assembleia de pequenos mamíferos não-voadores amostrados em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista. O segundo objetivo foi avaliar os
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padrões de diversidade de pequenos mamíferos não-voadores existentes na Mata Atlântica do sul do Brasil em escala local e regional.
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista
2.1.1 Área de estudo
O estudo de diversidade alfa foi realizado no Jardim Botânico Jardim Faxinal do Céu (JBFC), no município Pinhão, Paraná, sul do Brasil (25°55'05"S e 51°35'50"O; 1146 a.n.m) (Figura 1), mantido pela Companhia Paranaense de Energia Elétrica (Copel®). O JBFC possui áreas com presença de plantas herbáceas, arbustivas e arbóreas ornamentais, exóticas e nativas, presença de lagos artificiais, brejos e um fragmento natural de Floresta Ombrófila Mista (FOM). O clima desta região se caracteriza como Cfb subtropical úmido e mesotérmico, sem estação seca definida, segundo a classificação de Köppen (MAACK, 2012). A região apresenta temperatura média de 27,2°C no mês mais quente e de 7°C no mês mais frio, com média anual de 18,6ºC e precipitação anual acumulada de 1.543mm (Figura 2) (IAPAR, 2018).
Figura 1. Mapa do Brasil, evidenciando o estado do Paraná e a cidade de Pinhão, onde está localizado Faxinal do Céu (ponto verde).
Figura 2. Gráfico de flutuação de temperatura e precipitação na área de estudo Faxinal do Céu (Pinhão/PR) durante o período amostral.
2.1.2 Captura de pequenos mamíferos
Foram realizadas 12 campanhas mensais, com amostragem de setembro de 2017 a agosto de 2018, com quatro noites de captura em cada um dos meses. Foram utilizadas 90 armadilhas tipo folder Sherman® (30 armadilhas de 43x12,5x14,5 cm e 60 armadilhas de 25x9x8cm), em 30 pontos amostrais estabelecidos, os quais foram distanciados por no mínimo 50 metros (Figura 3). Em cada um dos pontos foram instaladas três armadilhas, uma para cada estrato florestal (solo, sub-bosque e dossel).
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Figura 3. Imagem de satélite do Jardim Botânico do Faxinal do Céu (Pinhão/PR) com representações das trilhas e dos pontos nos quais foram dispostas as armadilhas para pequenos mamíferos não-voadores.
No estrato solo, as armadilhas foram dispostas em locais a no mínimo dois metros de distância da trilha. No estrato sub-bosque as armadilhas foram dispostas em galhos de plantas arbóreas com mais de um metro de altura e amarradas com elásticos, enquanto que, no estrato dossel, as armadilhas foram fixadas em uma base de madeira, onde foram amarradas cordas que passavam em galhos em árvores acima de cinco metros (Figura 4). O esforço amostral totalizou 4.320 armadilhas/noite, um terço em cada um dos três estratos florestais. As armadilhas foram iscadas com pedaços de banana, bacon e sardinha, sendo revisadas pela manhã e iscadas novamente caso estivesse sem isca.
Figura 4. Armadilhas dispostas nos três estratos: solo (a), sub-bosque (b) e dossel (c) onde a armadilha foi fixada a uma base de madeira com auxílio de elástico e içada com corda, no fragmento de FOM no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR).
Os animais capturados foram contidos fisicamente, pesados com dinamômetros Pesola® de 100 e 500 gramas (precisão de 1 e 2g, respectivamente). Foram medidos os comprimentos de cabeça e corpo (CCC), cauda (CA), pé (PÉ) e orelha (OR) com a utilização de régua milimetrada, sendo este procedimento utilizado para identificação das espécies e utilização no cálculo de Diversidade Funcional (ver abaixo). Além disso, também foram sexados com observação visual dos órgãos reprodutores. A identificação das espécies foi baseada na literatura especializada (REIS et al., 2011; MIRANDA et al., 2009) e chaves de identificação (GARDNER, 2008; BONVICINO; OLIVEIRA; D’ANDREA, 2008). Os primeiros cinco espécimes de cada espécie capturada foram eutanasiados, taxidermizados em postura científica e serão tombados na Coleção Científica de Mastozoologia da UFPR. Os demais exemplares, após anotados os dados biométricos, foram marcados com brinco metálico numerado e soltos no local de captura. Os procedimentos de captura, coleta e marcação foram realizados sob a autorização da licença SISBIO-ICMBio-59503-1.
2.1.3 Análise da diversidade
Para cada espécie foram avaliadas a Abundância Relativa (AR) e o Índice de Constância (IC). A AR é o percentual de indivíduos de cada espécie em relação ao número total de indivíduos capturados. O IC é calculado pelo percentual das fases de campo (N=12) em que cada espécie foi registrada, classificando as espécies como comuns (IC ≥ 50%), relativamente comuns (25 ≤ IC < 50%) e raras (C < 25%) (conforme BIANCONI; MIKICH; PEDRO, 2004).
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Para avaliar a diversidade em cada estrato florestal (solo, sub-bosque e dossel), foram utilizadas as seguintes métricas de diversidade: Riqueza (S), Abundância Relativa (AB), Diversidade de Shannon-Winner (H’), Diversidade Funcional (DF) e Diversidade Filogenética (DP).
2.1.3.1 Riqueza (S)
O número de espécies amostradas em um determinado local ou região, neste estudo no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR).
2.1.3.2 Abundância Relativa (AB)
A porcentagem de indivíduos capturados de cada espécie em um determinado local ou região, neste estudo no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR).
2.1.3.3 Diversidade de Shannon-Winner (H’)
Índice de diversidade que mede o grau de incerteza em prever a que espécie pertence um indivíduo selecionado aleatoriamente na população amostrada (MAGURRAN, 2011), considerando peso igual para espécies raras e abundantes (MAGURRAN, 1988). Quanto maior o valor de H’, maior a diversidade da área de estudo.
Este índice foi calculado utilizando o programa Past segundo a seguinte fórmula (HAMMER; HARPER; RYAN, 2001):
H = -Σ pi . ln pi Sendo:
pi = ni/N;
ni = densidade de cada grupo;
N = Σ da densidade de todos os grupos.
2.1.3.4 Diversidade funcional (DF)
Para calcular a DF das espécies em cada estrato florestal (ou localidade, na análise de beta diversidade) foi utilizada uma matriz de dados ecológico/funcional de cada espécie. Esses atributos foram classificados como quantitativos ou qualitativos. Entre os quantitativos encontram-se as variáveis morfométricas: massa (g), CCC (mm), CA (mm), PÉ (mm) e OR (mm). Entre as variáveis qualitativas, utilizou-se a presença e ausência de itens alimentares na dieta (peixes, insetos, frutos, grãos, folhas/brotos) e quanto ao hábito (arborícola, semi-aquático, escansorial, terrestre e semi-fossorial) (ANEXO 1). Todos os atributos funcionais
foram avaliados a partir da literatura (BONVICINO; OLIVEIRA; D’ANDREA, 2008; REIS et al., 2011; CÁCERES, 2012; PAGLIA et al., 2012). A partir desta matriz funcional foi utilizado o Índice de Distância de Gower, que mede as distâncias entre cada espécie da amostra (localidade), todas as distâncias foram somadas e foi feita a média dividindo este valor pela quantidade de pares de distância. A Diversidade Funcional é igual à distância média entre cada par de espécies presentes em um estrato florestal (ou localidade, na análise da diversidade beta) (MAGURRAN, 2011).
2.1.3.5 Diversidade filogenética (DP)
A diversidade filogenética pode ser medida por meio do parentesco taxonômico, ou diversidade taxonômica, presente em uma comunidade (MAGURRAN, 2011). A partir disso, para a análise da DP, utilizando a diversidade taxonômica, foi construída uma matriz de hierarquia taxonômica crescente com seis níveis: (1) Espécie; (2) Gênero; (3) Sub-Família/Tribo; (4) Família; (5) Ordem e (6) Infra-Classe (ANEXO 2). A partir da distância média taxonômica entre pares de espécie, sendo que cada nível taxonômico tem um peso, sendo um para Espécie, dois para Gênero, três para Sub-Família e assim por diante. Assim, cada passo dado entre duas espécies, a cada nível hierárquico aumenta-se um ponto. Desta forma, pares de espécies de um mesmo gênero teriam distância um e pares de espécie pertencentes a famílias diferentes teriam distância seis (CLARKE; WARWICK, 1998; MAGURRAN, 2011).
2.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil
2.2.1 Área de estudo
O estudo sobre a diversidade alfa e beta de pequenos mamíferos no sul do Brasil foi realizado com base em estudos previamente realizados, incluindo os dados do presente estudo, somando ao total 15 localidades (Figura 5). A região Sul do Brasil é predominantemente coberta por Mata Atlântica e suas várias fitofisionomias como as Florestas Ombrófilas (Densa e Mista), as Florestas Estacionais (Decíduas e Semidecíduas), bem como formações pioneiras como restingas e formações de Campos de Altitude.
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Figura 5. Mapa da região Sul do Brasil evidenciando as localidades com coloração de acordo com a sua fitofisionomia. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS; FOM: Floresta Ombrófila Mista; FOD: Floresta Ombrófila Densa; FP: Formações Pioneiras; FES: Floresta Estacional Semidecidual; FED: Floresta Estacional Decidual; EST: Estepe.
2.2.2 Obtenção dos dados
Foi realizada uma revisão bibliográfica com o objetivo de recolher dados publicados em artigos científicos que contemplassem uma lista de espécies de pequenos mamíferos (marsupiais e roedores) amostrados na Mata Atlântica dos estados do Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul no Brasil nos últimos 20 anos. Esta revisão ocorreu utilizando-se as palavras chave: “pequenos mamíferos Paraná”, “pequenos mamíferos Santa Catarina”, “pequenos mamíferos Rio Grande do Sul” e “pequenos mamíferos sul do Brasil” como também as mesmas palavras-chave traduzidas para a língua inglesa, utilizando a sentença exata, nos mecanismos de pesquisa do Google Acadêmico, plataforma Scielo e no Portal Periódicos CAPES. Após a pesquisa, foram selecionados os artigos científicos que
possuíssem como coleta de dados a utilização de armadilhas (Sherman®, Tomahawk®, Young® e Pitfall®) e com esforço amostral acima de 800 armadilhas/noite, resultando na utilização de 14 artigos científicos (Tabela 1), que somando-se aos dados originais aqui apresentados, as análises seguintes tratam de 15 localidades (Figura 5).
Tabela 1. Localidades utilizadas nas análises de diversidade alfa e beta regional dos pequenos mamíferos da Mata Atlântica no Sul do Brasil. Localidades: FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS; Fitofisionomias: FOD: Floresta Ombrófila Densa; FOM: Floresta Ombrófila Mista, FP: Formações Pioneiras; FES: Floresta Estacional Semidecidual; FED: Floresta Estacional Decidual; PF: Pitfall; SH: Sherman; TH: Tomahawk; YG: Young.
Locais Formação florestal Tipo de armadilha Esforço amostral (arm/noite) Coordenadas Referências
1 FLOPIR FOM PF, SH, TH 5.892 24°34’22”S; 49°55’35”O Grazzini et al. (2015) 2 PEPM FOD SH 5.600 25°26’13”S; 48°55’17”O Cerboncini et al. (2014) 3 PERO FOD PF, SH, TH 7.814 25°45’S; 48°30’O Gatto-Almeida et al. (2016) 4 JBFC FOM SH 4.320 25°55'05"S; 51°35'50"O Este estudo
5 PEA FP SH, TH 7.700 26°16’2”S; 48°31’43”O Balieiro et al. (2015) 6 BHRC FOD SH, TH 1.600 26°18’S; 48°49’O Dornelles et al. (2017) 7 RFEO EST/FOM YG, SH 927 26°34’08”S; 51°40’18”O Cherem; Althoff (2015) 8 CHAPE FED/FOM PF 6.500 27°07’S; 52°44’O Maestri et al. (2014)
9 PMLP FOD YG 12.132 27°43’S; 48°32’O Graipel et al. (2006)
10 FLOPF FOM TH 1.680 28°20’40”S; 52°12’35”O Coghetto et al. (2014) 11 PNAS FOM SH, TH 5.178 29°10'00''S; 50°05'00''O Dalmagro; Vieira (2005)
12 FLOSFP FOM TH
960 29°27’S; 50°25’O
Cademartori; Marques; Pacheco (2008a)
13 ELEF FED PF, TH 3.920 29°40'47”S; 51°42'50”O De Lima et al. (2010) 14 MSRS FP TH 810 30°04’45''S; 51°08’35"O Penter; Fabián; Hartz (2008) 15 MCRS FES SH, TH - 30°16’15’’S; 51°02’5’’O Cademartori et al. (2011)
2.2.3 Análise da Diversidade Alfa e Beta dos mamíferos não voadores no Sul do Brasil 2.2.3.1 Diversidade Alfa
Para cada uma das 15 localidades foram calculadas as seguintes métricas de diversidade: (1) Riqueza (S); (2) Diversidade Funcional (DF) e (3) Diversidade Filogenética (DF), as duas últimas calculadas conforme descrito acima, com modificação de que para a Diversidade Funcional, foram excluídas as variáveis: altura da orelha (OR) e comprimento do pé (PE), devido à falta dessas medidas na literatura para as espécies da família Didelphidae. Além disso, duas espécies registradas em amostragem não-sistematizada na localidade de
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JBFC foram utilizadas para o cálculo das métricas, Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) e Brucepattersonius iheringi (Thomas, 1896).
Para testar a relação existente entre as espécies de pequenos mamíferos não voadores (cada espécie), bem como entre as métricas de diversidade (riqueza, funcional e filogenética) e variáveis ambientais das localidades, foram levantados para cada localidade os dados de: Área (ha), altitude (m), temperatura média (ºC) e precipitação anual (mm) (ANEXO 5). Foram utilizados dados originais dos artigos quando estes eram presentes. Os dados de área e altitude foram obtidos pelo Banco de Dados Meteorológicos para Ensino e Pesquisa (BDMEP) do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET). Os dados de altitude foram obtidos no software Google Earth Pro®. As variáveis ambientais foram estandarizadas e foram realizadas duas análises de correspondência canônica (CCA) entre as variáveis ambientais e a matriz de presença e ausências das espécies com ocorrência em mais que seis localidades e outra CCA com as métricas de diversidade. As correlações foram construídas no programa PAST®, versão 2.17 (HAMMER, HARPER; RYAN, 2001).
2.2.3.2 Diversidade Beta
Para observar as semelhanças entre as assembleias de pequenos mamíferos foi utilizada uma matriz de presença e ausência das espécies registradas nas 15 localidades da Mata Atlântica da Região Sul do Brasil (ANEXO 3). A partir desta matriz foi realizada uma análise de agrupamento (Cluster) utilizando o coeficiente de similaridade de Jaccard.
Para analisar a influência espacial da similaridade das espécies foi realizado um teste de Correlação Linear de Pearson entre as distâncias (km) de cada par de localidades amostradas e o coeficiente de similaridade de Jaccard de cada mesmo par de localidades (ANEXO 4). Portanto, foi feita uma análise de Regressão (através do algoritmo RMA). Todas as análises foram realizadas no programa PAST®, versão 2.17 (HAMMER, HARPER; RYAN, 2001).
3. RESULTADOS
3.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista
Foram capturados 39 indivíduos, pertencentes a quatro táxons (Tabela 2). Além destes, Gracilinanus microtarsus e Brucepattersonius iheringi foram registrados em amostragens não sistematizadas (Tabela 2), portanto, apenas inclusos nas análises de riqueza. O táxon mais
abundante e considerado comum foi Akodon sp., os demais táxons apresentaram baixa abundância relativa e foram considerados raros na amostra (Tabela 2). Dois táxons foram capturados em mais de um estrato e os outros dois em apenas um estrato florestal (Tabela 2). Tabela 2. Táxons capturados em Faxinal do Céu (Pinhão/PR) nas fases de campo e seu uso do espaço, abundância relativa e frequência. SO = Solo; SB = Sub-bosque; DO = Dossel; AR = Abundância Relativa; IC = Índice de Constância; * = indica os táxons registradas em amostragens não sistematizadas. • = indica amostragem do táxon no estrato em questão.
Táxons SO SB DO AR (%) IC
Ordem Didelphimorphia Família Didelphidae
Didelphis albiventris (Lund, 1841) • - - 5 Rara Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)*
Ordem Rodentia Família Cricetidae
Akodon sp. • • - 87 Comum
Brucepattersonius iheringi (Thomas, 1896)*
Juliomys pictipes (Osgood, 1933) - - • 3 Rara
Oligoryzomys nigripes (Waterhouse, 1837) • • - 5 Rara
Em relação a diversidade dos estratos, o solo obteve a maior representatividade relativa de abundância, riqueza e diversidade filogenética, enquanto que o sub-bosque foi mais representativo em diversidade de Shannon e diversidade funcional (Figura 6).
Figura 6. Representatividade relativa de riqueza (S), abundância (AB), diversidade de Shannon (H’), diversidade funcional (DF) e diversidade filogenética (DP) de pequenos mamíferos não-voadores nos três estratos florestais: solo, sub-bosque e dossel em Faxinal do Céu (Pinhão/PR).
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3.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil
As localidades com maiores riquezas foram CHAPE e FLOPIR com 19 e 14 espécies respectivamente. Os maiores valores de DP foram registrados em MSRS com 4,50 e BHRC com 4,47. Os maiores valores de DF foram em FLOPF e PEA com 0,43 e 0,42 respectivamente. As menores riquezas registradas foram em FLOPF, MSRS e MCRS com quatro espécies cada. O menor valor de DP foi observado em PNAS com 2,4 e o menor valor de DF foi em RFEO e CHAPE, ambos com valor de 0,32 (Tabela 3).
Tabela 3. Riqueza (S), Diversidade Filogenética (DP) e Diversidade Funcional (DF) das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS. Os valores em negrito são os dois maiores valores de cada uma das métricas de diversidade.
Fitofisionomia Localidade S DP DF FOM FLOPIR 14 3,97 0,34 FLOSFP 7 2,43 0,36 JBFC 6 4,40 0,39 PNAS 5 2,40 0,39 FLOPF 4 2,50 0,43 FOM/FED CHAPE 19 4,08 0,32 EST/FOM RFEO 9 3,47 0,32 FED ELEF 7 3,67 0,36 FOD PEPM 12 4,33 0,33 PERO 12 4,30 0,34 PMLP 9 4,39 0,41 BHRC 6 4,47 0,37 FP PEA 5 4,00 0,42 MSRS 4 4,50 0,40 FES MCRS 4 4,33 0,41
A CCA mostrou a relação entre Akodon montensis e a área do fragmento de floresta; entre Oligoryzomys nigripes e a área do fragmento e com valores de precipitação; entre Didelphis albiventris e Nectomys squamipes e a temperatura média das localidades e entre Sooretamys angouya com a precipitação e altitude (Figura 7A). A segunda CCA mostrou a
relação entre a diversidade filogenética e a temperatura média; entre a diversidade funcional e a área do fragmento e entre a riqueza e a precipitação e altitude (Figura 7B).
Figura 7. Análises de Correspondência Canônica (CCA) entre (A) variáveis ambientais e as 7 espécies com ocorrência em mais que seis localidades e (B) entre variáveis ambientais e os índices de diversidade das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. ALT: Altitude; PRE: Precipitação anual; AR: Área; T: Temperatura média anual; S.ang: Sooretamys angoya; G.mic: Gracilinanus microtarsus; J.pic: Juliomys pictipes; D.alb: Didelphis albiventris; N.squ: Nectomys squamipes; A.mon: Akodon montensis; O.nig: Oligoryzomys nigripes; S: Riqueza; DP: Diversidade Filogenética; DF: Diversidade Funcional.
A análise de agrupamento demonstrou quatro agrupamentos (com similaridade maior que 50%), sendo que dois destes são na mesma fitofisionomia, FLOPF e PNAS e PEPM e PERO (Figura 8). Os agrupamentos em fitofisionomias distintas foram entre JBFC e BHRC e entre ELEF e MCRS.
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Figura 8. Análise de grupamento (Cluster) utilizando o índice de similaridade de Jaccard das localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil. As elipses representam os grupamentos com 50% ou mais de similaridade. FLOPIR: Floresta Nacional de Piraí do Sul – PR; PEPM: Parque Estadual Pico do Marumbi – PR; PERO: Parque Estadual Rio da Onça – PR; JBFC: Jardim Botânico de Faxinal do Céu – PR; PEA: Parque Estadual Acaraí – SC; BHRC: Bacia Hidrográfica do Rio Cachoeira – SC; RFEO: Região Fitoecológica das Estepes Ombrófilas – PR/SC; CHAPE: Chapecó – SC; PMLP: Parque Municipal da Lagoa do Peri - SC; FLOPF: Floresta Nacional de Passo Fundo – RS; PNAS: Parque Estadual de Aparados da Serra – RS; FLOSFP: Floresta Nacional de São Francisco de Paula – RS; ELEF: Morro do Elefante – RS; MSRS: Morro do Santana – RS; MCRS – Morro do Coco – RS.
A análise de correlação espacial entre a similaridade (Jaccard) da fauna de pequenos mamíferos não voadores das localidades e as respectivas distâncias (km) obteve correlação negativa (r = -0,36, p = 0,0001), sendo que a análise de regressão informa que cerca de apenas 13% da similaridade da fauna pode ser explicada pela distância geográfica (r2 = 0,133; p = 0,0001) (Figura 9).
Figura 9. Correlação entre a similaridade de Jaccard e a distância (km) entre as 15 localidades com distribuição de pequenos mamíferos não-voadores presentes na Mata Atlântica da região Sul do Brasil.
4. DISCUSSÃO
4.1 Diversidade Alfa de pequenos mamíferos não-voadores na Floresta Ombrófila Mista
A riqueza de quatro táxons em amostragem sistematizada neste estudo pode ser explicada, devido ao tipo de armadilha utilizado, pois este mecanismo de captura depende da atração dos animais pela isca ou pela possibilidade de abrigo (PARDINI; UMETSU, 2006). Porém, estes mesmos autores apresentam que a riqueza de pequenos mamíferos não-voadores apresenta faixa semelhante de variação, entre duas e 16 espécies, sendo assim a riqueza amostrada nesse estudo se encontra dentro dos valores observados em outros estudos na Mata Atlântica (por exemplo: BALIEIRO et al., 2015 e GATTO-ALMEIDA et al., 2016).
Em relação à composição da fauna, já foi registrada a mesma riqueza de duas espécies de marsupiais e quatro espécies de roedores para a Floresta Ombrófila Mista (CHEREM; PEREZ, 1996). Além disso, Valle et al. (2011), em pesquisa realizada em Guarapuava, há 80 km da área de estudo, registraram as mesmas espécies amostradas nesse estudo.
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A maior abundância e a frequência alta para Akodon sp. podem ser explicadas pelas espécies deste gênero serem um táxon muito abundante em áreas de Mata Atlântica (PARDINI, 2004; DE CASTRO; FERNANDEZ, 2004; UMETSU; PARDINI, 2007).
Os valores reduzidos de abundância relativa e frequência das demais espécies podem ser justificados pelo fato da raridade das espécies ser comum em diversos grupos taxonômicos (MAGURRAN, 2011). A raridade da maioria das espécies ocorre em outros estudos, pois a comunidade de pequenos mamíferos não-voadores é geralmente estruturada por poucas espécies dominantes e muitas espécies raras (FLEMING, 1975) e este padrão ocorre devido à alta flexibilidade adaptativa das espécies dominantes (LESSA et al., 1999). Além disso, a raridade de algumas espécies pode ser justificada pelo tipo de captura utilizado e/ou ao hábito de vida do animal (CÁCERES et al., 2008).
Em relação à menor taxa de captura nos estratos superiores, essa fato também foi observado em outros trabalhos realizados na Mata Atlântica, em que houve um sucesso de captura inferior nos estratos arbóreos comparado ao sucesso do solo (VIEIRA; MONTEIRO-FILHO, 2003; CADEMARTORI; MARQUES; PACHECO, 2008a; PREVEDELLO et al., 2008). Essa informação corrobora com uma menor riqueza e diversidade filogenética encontrada no sub-bosque quando comparado ao solo, devido à menor capturabilidade nesse estrato.
O esforço amostral considerado pequeno devido a divisão nos três estratos, pode ter resultado em uma diminuição das capturas. Segundo Cademartori, Marques e Pacheco (2008a) estudos de riqueza e diversidade de pequenos mamíferos em áreas florestadas devem buscar incluir no delineamento experimental, na medida do possível, a amostragem dos estratos superiores, de modo a considerar a contribuição de espécies de hábito escansorial ou arbóreo, potencialmente importantes na comunidade.
A importância de amostragem nos estratos superiores da floresta é justificada devido a sua complexidade e contribuição com o aumento da diversidade, pois são ocupados por muitos organismos que não ocorrem no solo (LOWMAN; WITTMAN, 1996). Ainda, a utilização do habitat nos estratos superiores possibilita a exploração de recursos alimentares que tendem a apresentar menos flutuações do que no solo (CHARLES-DOMINIQUE, 1983), fazendo com que as espécies que utilizem estes estratos desempenhem funções diferentes que as terrestres, o que justifica o estudo da fauna existente nos estratos florestais.
4.2 Diversidade Alfa e Beta de pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil
As localidades que apresentaram maior riqueza e diversidade funcional estão localizadas na Floresta Ombrófila Mista. Essa formação vegetacional apresenta características distintas, principalmente em relação à altura e complexidade do dossel (MAYER et al., 2018), além de possuir altitudes elevadas e temperaturas mais amenas. Altitudes como a desta fitofisionomia, em alguns estudos (GONÇALVES; OLIVEIRA, 2004; MOREIRA et al, 2009), apontam alta diversidade genética e fenotípica, demonstrando que devido as suas características, por algum processo evolutivo ou biogeográfico, sua diversidade vem se destacando. A maior riqueza registrada na localidade de Chapecó (CHAPE) pode ser explicada por essa área de estudo se encontrar em uma área de transição entre FOM e FED, propiciando uma maior complexidade vegetal, o que possivelmente possibilite maior riqueza e diversidade (RIBEIRO; MARINHO-FILHO, 2005).
As espécies A. montensis e O. nigripes são consideradas generalistas quanto a demanda de habitat (DALMAGRO; VIEIRA, 2005), o que corrobora com a relação destas duas espécies com o tamanho da área dos fragmentos (CADEMARTORI et al., 2008b).
Galiano e colaboradores (2013) obtiveram alta densidade de indivíduos da espécie O. nigripes em períodos com maior quantidade de chuva. Este fato pode estar diretamente ligado a maior disponibilidade de alimentos que são regulados pela dinâmica de chuvas (BERGALLO; MAGNUSSON, 2004), reforçando a relação existente entre a espécie e a precipitação observada nesse estudo. Além disso, segundo Stokes, Slade e Blair (2001) altas precipitações podem alterar o ritmo de atividade dos animais para forregeamento, propiciando assim, uma maior probabilidade no sucesso de amostragem.
A temperatura é fortemente relacionada à variação na abundância de algumas espécies de pequenos mamíferos (LUZA et al., 2013), pois é um fator que permite maior oferta de recursos, como produção de frutos e aumento da biomassa de artrópodes (BERGALLO; MAGNUSSON, 1999; LIEBSCH; MIKICH, 2009) para espécies como D. albiventris e N. squamipes, que são consideradas onívoros (PAGLIA et al., 2012).
A relação entre o tamanho da área do fragmento e a diversidade funcional pode ocorrer devido à complexidade estrutural da vegetação. Essa complexidade presente em fragmentos maiores pode ser refletida diretamente na diversidade funcional, visto que a DF é baseada em características que representam o uso de recursos ambientais por espécie (CADOTTE, CARSCADDEN; MIROTCHNICK, 2011), resultando com que em maiores fragmentos, o uso de recursos também seja mais amplo.
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A riqueza pode estar relacionada à precipitação, pois a riqueza de espécies de menor porte pode ser mais sensível ao clima de pequena escala, levando-a a ser afetada pela temperatura e precipitação (WU et al., 2013). Além disso, os efeitos da altitude e sua interação com outros dados climáticos, especialmente uma interação com temperatura, são importantes para explicar os padrões de riqueza em vários grupos (MELO; RANGEL; DINIZ-FILHO, 2009).
Apesar disso, os padrões de PD e FD são complexos de serem explicados, pois refletem uma história de especiação, extinção e dispersão, onde cada fator provavelmente foi moldado por características biológicas resultando em mudanças ao longo do tempo (DAVIES et al., 2008; SAFI et al., 2011).
Os maiores valores de similaridades registrados foram em alguns casos de localidades próximas geograficamente ou por estarem nas mesmas fitofisionomias. Porém, no caso de JBFC e BHRC que possuíram semelhança de 50%, estes são distantes geograficamente e não possuem a mesma cobertura vegetal, sendo JBFC em FOM e BHRC em FOD. A similaridade e a distância das localidades foram inversamente proporcionais, o que deve acontecer devido à redução da similaridade nas características ambientais (SOININEN; MCDONALD; HILLEBRAND, 2007). Outra justificativa seria segundo a teoria neutra, onde a semelhança da comunidade decai mesmo que o ambiente seja completamente homogêneo, devido à dispersão limitada dos organismos (HUBBELL, 2001). Além disso, fatores como a fitofisionomia e altitude podem explicar a similaridade presente neste estudo.
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A riqueza e diversidade de pequenos mamíferos não-voadores observada no Jardim Botânico de Faxinal do Céu (Pinhão/PR) se assemelha do observado nos demais estudos da Mata Atlântica.
A riqueza e distribuição de algumas espécies estão relacionados a variáveis ambientais, como temperatura e precipitação, que influenciam principalmente na oferta de recursos. A similaridade entre as localidades foi explicada apenas 13% pela distância, o que indica que ainda são necessários mais estudos que identifiquem os possíveis fatores que respondam o padrão de similaridade das localidades, como altitude, fitofisionomia e demais variáveis.
Assim, a presente pesquisa demonstrou que as variáveis ambientais, como tamanho da área e temperatura, influenciam diretamente a distribuição e manutenção da assembleia de
pequenos mamíferos não-voadores no Sul do Brasil. Portanto, estratégias de conservação podem ser elaboradas para a preservação das áreas onde há distribuição das espécies deste grupo, pois estas vem sendo fortemente prejudicadas devido as mudanças climáticas e ações antrópicas.
6. REFERÊNCIAS
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