CENTRO DE CIÊNCIAS HUMANAS E NATURAIS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA VEGETAL
MARCOS THIAGO GAUDIO GOMES
CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS DA
MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A DIFERENTES
INTENSIDADES LUMÍNICAS
VITÓRIA
2017
MARCOS THIAGO GAUDIO GOMES
CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS DA
MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A DIFERENTES
INTENSIDADES LUMÍNICAS
Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal do Centro de Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do Espírito Santo, como parte dos requisitos exigidos para obtenção do título de Doutor em Biologia Vegetal. Área de Concentração: Fisiologia Vegetal.
Orientador: Prof. Dr. Fábio Murilo DaMatta
CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES
ARBÓREAS DA MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A
DIFERENTES INTENSIDADES LUMÍNICAS
MARCOS THIAGO GAUDIO GOMES
Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal do Centro de Ciências Humanas e Naturais da Universidade Federal do Espírito Santo, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor em Biologia Vegetal. Área de Concentração: Fisiologia Vegetal.
Aprovada em 07 de agosto de 2017
Comissão Examinadora:
___________________________________ Dr. Fábio Murilo DaMatta - UFES Orientador e Presidente da Comissão ___________________________________ Dr. Geraldo Rogério Faustini Cuzzuol -UFES Examinador Interno
___________________________________ Drª. Diolina Moura Silva – UFES Examinador Interno
_________________________________ Dr. Leandro Elias Morais – IFMG Examinador Externo
___________________________________ Drª. Mariela Mattos da Silva – IFES
A Leon Gaudio, que chegou durante esta jornada
para torná-la ainda mais preciosa e afetuosa,
dedico
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer à Universidade Federal do Espírito Santo, mais especificamente ao Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal e ao Laboratório de Fisiologia e Bioquímica de Plantas, coordenados pelo amigo e professor Geraldo Rogério F. Cuzzuol. Agradeço ao Núcleo de Estudos da Fotossíntese, em especial à professora Diolina Moura Silva pelo apoio e pelos conselhos. Ao Departamento de Biologia Vegetal e ao Programa de Pós-Graduação em Fisiologia Vegetal da Universidade Federal de Viçosa, expresso meu agradecimento pela ajuda para a realização deste trabalho. Ao meu orientador, Fábio Murilo DaMatta, pela aposta nesta parceria; muito obrigado pelo carinho, amizade, pela paciência, transparência, ética e comprometimento na orientação. Ao professor Mauro Centrito e a toda a sua equipe do CNR/IVALSA/Itália, pelo aprimoramento proporcionado pelo Doutorado Sanduíche. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo essencial apoio financeiro ao longo destes quatro anos. Agradeço a minha família pela torcida; certamente, sem vocês, eu não teria conseguido chegar até aqui. Em especial, agradeço aos amigos e colegas Leandro, Paulo Eduardo, Samuel, Xismênia, Leonardo Valandro e Vinícius Gama, sempre dispostos a ajudar, sempre parceiros e para sempre amigos. Aos profissionais da UFES, pelo essencial aprendizado e imprescindível apoio administrativo. E, por fim, a minha esposa Danielle e ao meu filho Leon, por inspirarem cada segundo da minha existência, cada palavra aqui escrita. Amo vocês mais que tudo neste mundo. O amor por vocês transborda em mim.
Though leaves are many, the root is one;
Through all the lying days of my youth
I swayed my leaves and flowers in the sun;
Now I may wither into the truth.
RESUMO
A regulação do processo fotossintético é modificada em função da luz disponível e tem efeito direto sobre a capacidade da planta em viver em determinado habitat. Neste estudo, espécies arbóreas da Mata Atlântica foram submetidas a três intensidades de irradiância para investigar os efeitos da radiação luminosa no comportamento fotossintético e no índice de robustez, IR. As espécies utilizadas, Schinus terebinthifolius Raddi e Joannesia princeps Vell., classificadas como pioneiras, e Lecythis pisonis Camb., como secundária, são amplamente utilizadas em programas de recuperação ambiental. As plantas foram cultivadas por sete meses a 20, 50 e 100% da radiação solar. Independentemente do regime de luz, S. terebinthifolius apresentou os maiores valores de fotossíntese líquida, seguida de J. princeps, enquanto os menores valores foram observados em L. pisonis. S. terebinthifolius também exibiu maior ponto de saturação luminosa e maior condutância estomática nas três irradiâncias impostas. S. terebinthifolius e J. princeps exibiram elevação do valor de IR com a redução da disponibilidade de luz. Entretanto, esse valor foi mais elevado em S. terebinthifolius, com valores superiores a 50% nas plantas a pleno sol comparados com aqueles das plantas sob 20% de irradiância, evidenciando um ajuste morfológico, em resposta à irradiância. L. pisonis não exibiu alterações nesse parâmetro em resposta a variações de luz. Esta espécie apresentou valores mais negativos do potencial hídrico ao longo do dia e entre os regimes lumínicos se comparada às outras duas espécies, sugerindo uma menor condutividade hidráulica. Observou-se maior capacidade de aclimatação de S. terebinthifolius aos três tratamentos lumínicos impostos. Todavia, J. princeps mostrou-se com um comportamento intermediário dentre as espécies estudadas, apresentando valores médios em quase todos os parâmetros analisados durante o experimento. Por seu turno, L. pisonis, exibiu uma baixa capacidade de aclimatação a alta irradiância. Estes resultados instigaram o desenvolvimento de um segundo trabalho buscando avaliar possíveis características fisiológicas e bioquímicas que poderiam influenciar a capacidade de S. terebinthifolius de ocupar diversos territórios ao redor do planeta como uma espécie exótica invasora, ao passo que J. princeps, mesmo sendo uma espécie de Mata Atlântica, pioneira, como S. terebinthifolius não apresenta registros de invasão em outros ecossistemas. S. terebinthifolius
demonstrou maior eficiência fotossintética quando submetida aos três níveis de irradiância. Esta mesma espécie, aparentemente, demonstrou uma maior condutividade hidráulica indicada pela menor oscilação do potencial hídrico registrado ao longo do dia nos tratamentos impostos. J.princeps exibiu um maior investimento em mecanismos de dissipação de energia para evitar possíveis danos ao aparato fotossintético. S. terebinthifolius se mostrou mais efetiva na eficiência da captura de luz, a julgar-se pelos maiores valores de composição isotópica do C, quenching fotoquímico e de área foliar específica encontrados nesta espécie. Os resultados demonstram que, apesar de as duas espécies estudadas pertencerem a um mesmo estado de sucessão ecológica, S. terebinthifolius apresentou uma maior aclimatação diante dos tratamentos impostos. Além disso, os dados aqui registrados explicam, em parte, o potencial invasor dessa espécie ao longo dos continentes.
Palavras-chave: Aclimatação . ecofisiologia . irradiância . mata atlântica . trocas gasosas
ABSTRACT
The regulation of the photosynthetic process is modified according to the available light and has a direct effect on the plant's ability to live in a given habitat. Three tree species of the Atlantic Forest were evaluated while submitted to three irradiance intensities in order to investigate the effects of light radiation on the photosynthetic behavior and on the slenderness index (SI). The plants were cultivated during seven months at 20, 50 and 100% of the solar radiation. The species used, Schinus terebinthifolius Raddi. and Joannesia princeps Vell, classified as pioneers, and Lecythis pisonis Camb, as secondary, are widely used in environmental recovery programs. It was tested the hypothesis that the three species would present different ecophysiological behaviors in response to light availability. Irrespective of the light regimens, S. terebinthifolius displayed the highest values of net photosynthesis rates on a per mass or area basis, followed by J. princeps. L. pisonis which presented the lowest values of this parameter. S.terebinthifolius also showed higher light saturation point and higher stomatal conductance in the three imposed
irradiances. S. terebinthifolius and J. princeps exhibited increased SI value at reduced light availability. However, this value was higher for S. terebinthifolius, with values higher than 50% in plants under full sun compared to those under 20% of light showing a morphological adjustment to the irradiance difference. L. pisonis showed no changes in this parameter by light variations. This species presented more negative values of ѰW throughout the day and between the light regimes when compared to the other two species, demonstrating a lower hydraulic conductivity. The results confirmed the hypothesis, insofar it was observed greater acclimatization capacity of S. terebinthifolius to the three light treatments imposed. J. princeps showed an intermediate behavior among the studied species, presenting average values in almost all the parameters analyzed during the experiment. In turn, L.pisonis, exhibited a low acclimatization capacity at high irradiance. These results instigated the development of a second work to evaluate the physiological and biochemical characteristics that could influence the ability of S. terebinthifolius to occupy several territories around the planet as an invasive exotic species, whereas J. princeps, even being a species of Atlantic Forest, pioneer, as S. terebinthifolius does not present records of invasion in other ecosystems. S. terebinthifolius showed higher photosynthetic efficiency when submitted to the three levels of irradiance. This same species demonstrated a greater hydraulic conductivity as deduced from the smaller oscillation of the water potential registered during the day under the imposed treatments. J. princeps exhibited a greater investment in energy dissipation mechanisms to avoid possible damages to the photosynthetic apparatus. S. terebinthifolius showed to be more effective in light capture efficiency, as evidenced by the its higher values of carbon isotopic composition, photochemical quenching and specific leaf area. The results show that although the two species studied belong to the same state of ecological succession, S. terebinthifolius presented a greater plasticity in response to the imposed treatments. In addition, the data recorded partly explains the invasive potential of this species along the continents.
Key words: Acclimatization. atlantic forest. ecophysiology. gas exchange . irradiance.
LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1 CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS DA MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A DIFERENTES INTENSIDADES LUMÍNICAS
Figura 1: Taxa de assimilação de CO2; transpiração; condutância estomática;
eficiência intrínseca do uso da água e concentração intercelular de CO2...48
Figura 2: Ponto de compensação da luz e Ponto de saturação luminosa...48
Figura 3: Potencial hídrico foliar e o Rendimento quântico potencial do PSII...49
Figura 4: Índice de Robustez...49
Capítulo 2 PERFORMANCE ECOFISIOLÓGICA DE DUAS PIONEIRAS SUBMETIDAS A DIFERENTES IRRADIANCIAS Figura 1: Capacidade fotossintética máxima sob luz saturante por área; por unidade de massa e Taxa de respiração noturna...78
Figura 2: Taxa de transporte de elétrons; Coeficiente de extinção não fotoquímica; Coeficiente de extinção fotoquímica e Razão fotorrespiração/fotossíntese bruta...78
Figura 3: Potencial hídrico foliar...79
Figura 4: Área foliar específica e Composição isotópica de carbono...79
Figura 5: Aminoácidos totais e Amido foliar...79
LISTA DE TABELAS
Capítulo 1 CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS DA MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A DIFERENTES INTENSIDADES LUMÍNICAS
Tabela 1: Efeito dos fatores: espécie (n=3), luz (n=3) e horário (n=3), e as interações entre esses fatores, em variáveis fisiológicas de acordo com a análise de variância (ANOVA) de três fatores...50 Tabela 2: Efeito dos fatores: espécie (n=3), luz (n=3), e as interações entre esses fatores, em variáveis fisiológicas e morfológicas de acordo com a análise de variância (ANOVA) de dois fatores...50
Capítulo 2 PERFORMANCE ECOFISIOLÓGICA DE DUAS PIONEIRAS SUBMETIDAS A DIFERENTES IRRADIANCIAS
Tabela 2: Efeito dos fatores: espécie (n=2), luz (n=3) e horário (n=3), e as interações entre esses fatores, em variáveis fisiológicas de acordo com a análise de variância (ANOVA) de dois e três fatores...81
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL...15
2. OBJETIVO GERAL...18
3. OBJETIVOS ESPECÍFICOS...18
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...19
CAPÍTULO 1- Caracterização fotossintética de três espécies arbóreas da Mata Atlântica submetidas a diferentes intensidades lumínicas...23
Resumo... 23
1. Introdução...26
2. Materiais e métodos... 29
2.1 Material vegetal, condições de cultivo e desenho experimental...29
2.2 Análises biométricas...30
2.3 Trocas gasosas, fluorescência da clorofila a e Relações hídricas...31
2.4 Análises estatísticas... 32
3.Resultados... 32
4. Discussão... 35
5. Conclusões...38
6. Referências bibliográficas...39
CAPÍTULO 2 – Performance ecofisiológica de duas pioneiras submetidas a diferentes irradiâncias... 51
Resumo... 51
1. Introdução... 53
2. Materiais e Métodos... 56
2.1 Material vegetal, condições de cultivo e desenho experimental... 56
2.3 Relações hídricas, trocas gasosas e fluorescência da clorofila a... 57
2.4 Composição isotópica do carbono... 59
2.5 Determinação de amido e aminoácidos... 59
2.6 Análises estatísticas... 60
3. Resultados... 60
3.1 Relações hídricas, trocas gasosas e fluorescência da clorofila a... 60
3.2 Composição isotópica do carbono... 61
3.3 Carboidratos e aminoácidos ... 61
3.4 Área foliar específica... 62
4. Discussão... 62
5. Conclusões... 66
1. INTRODUÇÃO GERAL
Cerca de 19 mil hectares de Mata Atlântica foram desmatados entre 2014-2015 no Brasil. Atualmente, a Mata Atlântica é a floresta mais ameaçada do Brasil, com apenas 12,5% de sua área original preservada. No Estado do Espírito Santo, estima-se que existam apenas 14% de cobertura remanescente da vegetação nativa original (Fundação SOS Mata Atlântica, 2016). A intensa degradação dos ecossistemas naturais por todo o Brasil, realizada principalmente ao longo dos dois últimos séculos e ainda em curso desencadeou a necessidade de se encontrarem alternativas científicas e técnicas capazes de orientar as atividades de recuperação florestal (Rodrigues et al., 2007).
O interesse em programas que visam à recuperação e à manutenção de áreas florestais vem aumentando nos últimos anos, incentivado por órgãos governamentais e empresas e motivado especialmente pela conscientização conservacionista e pela legislação ambiental (Elias & Lininger, 2010; Abraf, 2011; SFB; 2011). Segundo o novo Plano Estratégico de Desenvolvimento da Agricultura Capixaba (Pedeag, 2007/2025), o índice de cobertura florestal deverá aumentar para 16% nos próximos 17 anos. Entretanto, os conhecimentos a cerca de como algumas espécies de diferentes grupos sucessionais respondem a diferentes condições ambientais como, por exemplo, luminosidade, são contraditórios (Cuzzuol e Milanez, 2012).
A caracterização dos diferentes grupos sucessionais envolvidos nos processos de formação florestal é ainda pouco precisa. A classificação baseada na sucessão florestal foi sugerida por diversos autores. Porém, cada classificação implica em uma simplificação que reduz o grau de informações, tornando-se difícil formular um modelo de aceitação geral (Ferraz et al., 2004). De acordo com Ribeiro (2004), a distinção mais concisa entre as classes sucessionais deve levar em consideração aspectos ecofisiológicos, como, por exemplo, a capacidade de aproveitamento da energia luminosa. Neste contexto, novas formas de avaliarem-se os processos fisiológicos nos vegetais que permitem ou não as espécies ocuparem um determinado ambiente, justificam a classificação do estágio sucessional das plantas por meio de características
ecofisiológicas, como, por exemplo, a eficiência fotossintética em resposta à luz (Ribeiro et al., 2004; Lüttge & Scarano, 2007).
Dependendo das espécies, maiores disponibilidades de irradiância podem promover a intensificação da atividade fotossintética, ou reduzi-la, mediante a fotoinibição por excesso de luz (Lovelock et al., 1994; Kitajima, 1996; Krause et al., 2001; Vieira et al., 2012).
A regulação do processo fotossintético é modificada em função da intensidade luminosa, tendo efeito direto sobre a capacidade da planta em se estabelecer em um determinado habitat (Gottlieb et al., 1996). Em florestas tropicais, como a Mata Atlântica, a eficiência na utilização da luz no processo fotossintético é um fator determinante no posicionamento das espécies vegetais (Ribeiro et al., 2005; Souza et al., 2008; Favaretto, 2009; Souza et al., 2009; Vieira et al., 2012). Essa capacidade de aclimatação a mudanças na intensidade de luz varia entre as espécies e dentro de uma mesma espécie, o que alguns autores relacionam a um conjunto de atributos morfofisiológicos (Bazzaz, 1979; Budowski, 1965; Ribeiro et al., 2005; Gandolfi et al., 2009) e à condição de crescimento e desenvolvimento dos indivíduos (Silvestrine et al., 2007; Vieira et al., 2012). Dessa forma, em ambientes florestais, o aparato fotossintético deve ser capaz de utilizar a energia luminosa disponível de forma eficiente, uma vez que essa disponibilidade se altera, de acordo com o período de exposição à intensidade luminosa incidente (Denslow, 1980; Way & Pearcy, 2012). Essa utilização eficiente da luz está relacionada à manutenção da capacidade de ativação do aparato fotossintético após a iluminação da folha e envolve fatores bioquímicos e estomáticos (Pearcy, 1990), uma vez que a luz atua na ativação de enzimas relacionadas à fixação de carbono e no controle da abertura e fechamento dos estômatos (Tang, 1997).
Alguns estudos vêm mostrando que muitas espécies de plantas exóticas estabelecem populações em sub-bosque sombreado de florestas temperadas e tropicais que eram vistas como fortemente resistentes às invasões dessas plantas (Gilbert & Lechowicz, 2005, Martin & Marks, 2006, Martin et al., 2009). Portanto, espécies de plantas exóticas mais capazes de lidar com condições de pouca luz podem ter mais sucesso na propagação em ambientes naturalmente
sombreados (Martin et al., 2009; van Kleunen et al., 2011). Sem embargo, não está ainda claro se a tolerância à sombra e a resposta ao sombreamento são responsáveis pelo estabelecimento bem-sucedido e pela expansão de plantas exóticas em ambientes com baixa irradiância (Martin et al., 2009; Funk, 2013). A capacidade de utilização da luz disponível no processo fotossintético e aclimatação em resposta às variáveis microclimáticas a ela associadas são fatores determinantes na distribuição das espécies florestais (Ribeiro et al., 2005; Silvestrine et al., 2007; Souza & Ribeiro, 2008; Favaretto, 2009; Souza et al., 2009; Silva et al., 2010; Lage-Pinto et al., 2012; Vieira et al., 2012). O conhecimento dos efeitos da intensidade luminosa no processo fotossintético pode auxiliar no desenvolvimento de estratégias relacionadas ao reflorestamento para garantir a sobrevivência e o crescimento adequado das plantas quando transplantadas para o campo, além de permitir avaliar a plasticidade fisiológica da planta em relação ao estresse por luminosidade (Zamith & Scarano, 2004; Lima et al., 2008).
Em síntese, os estudos da ecofisiologia de espécies nativas da Mata atlântica podem ajudar na compreensão das relações ecológicas que compõem as florestas. Sob esta perspectiva, estudos como estes podem auxiliar na ampliação do conhecimento acerca da flexibilidade das espécies as variações ambientais.
Neste contexto, o objetivo deste trabalho foi caracterizar a fotossíntese de três espécies arbóreas da Mata Atlântica submetidas a diferentes intensidades de radiação solar. Adicionalmente, pretendeu-se analisar o comportamento ecofisiológico de duas espécies pertencentes a um mesmo grupo ecológico (pioneiras) em resposta à disponibilidade de luz, com o intuito de compreender quais características diferenciariam essas duas espécies e poderiam contribuir para o sucesso na ocupação e invasão nos mais variados ambientes.
2. OBJETIVO GERAL
O objetivo deste trabalho foi realizar uma caracterização fotossintética de três espécies arbóreas da Mata Atlântica submetidas a diferentes intensidades de radiação solar.
3. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
3.1 Analisar o comportamento ecofisiológico de duas espécies pertencentes a um mesmo grupo ecológico (pioneiras) em resposta à disponibilidade de luz. 3.2 Avaliar os efeitos dos diferentes regimes de luz sobre desempenho fotossintético das plantas estudadas.
3.3 Analisar potenciais diferenças na capacidade de aclimatação e de fotoinibição entre as espécies pioneiras e não pioneiras frente às intensidades lumínicas impostas.
3.4 Constatar possíveis diferenças morfológicas influenciadas pelos regimes de luz empregados nas plantas utilizadas no experimento.
4. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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CAPÍTULO 1 - CARACTERIZAÇÃO FOTOSSINTÉTICA DE TRÊS ESPÉCIES ARBÓREAS DA MATA ATLÂNTICA SUBMETIDAS A DIFERENTES
INTENSIDADES LUMÍNICAS
Marcos Thiago Gaudio Gomes1, Leandro Elias Morais2, Paulo Eduardo de Menezes2,
Diolina Moura Silva1, Fábio Murilo DaMatta1e 2
(1) Universidade Federal do Espírito Santo, Centro de Ciências Humanas e
Naturais, Departamento de Ciências Biológicas, Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal, CEP 29075-910, Vitória, ES, Brasil. E-mail: thigaudio@gmail.com
(2) Departamento de Biologia Vegetal, Centro de Ciências Biológicas –
CCB, Universidade Federal de Viçosa – UFV, CEP 36570-000, Viçosa, MG, Brasil.
RESUMO
A regulação do processo fotossintético é modificada em função da luz disponível e tem efeito direto sobre a capacidade da planta em viver em determinado habitat. Neste estudo, espécies arbóreas da Mata Atlântica foram submetidas a três intensidades de irradiância para investigar os efeitos da radiação luminosa no comportamento fotossintético e no índice de robustez, IR. As espécies utilizadas, Schinus terebinthifolius Raddi (aroeira) e Joannesia princeps Vell. (boleira), classificadas como pioneiras, e Lecythis pisonis Camb. (sapucaia), como secundária, são amplamente utilizadas em programas de recuperação ambiental. As plantas foram cultivadas por sete meses a 20; 50 e 100% da radiação solar. Testou-se a hipótese de que as três espécies apresentariam comportamentos ecofisiológicos distintos diante dos tratamentos aplicados. Independentemente da intensidade de irradiância, S. terebinthifolius apresentou os maiores valores de taxa de fotossíntese líquida, seguida de J. princeps. A espécie L. pisonis apresentou os menores valores dessa variável. S. terebinthifolius também exibiu maior ponto de saturação luminosa e maior condutância estomática nas três irradiâncias impostas. S. terebinthifolius e J. princeps exibiram elevação do valor de IR com a redução da disponibilidade de luz. Entretanto, esse valor foi mais elevado em S. terebinthifolius, com valores superiores a 50% nas plantas a pleno sol comparadas com aquelas sob 20%
de luz, evidenciando um ajuste morfológico frente à diferença de irradiância. Já L. pisonis não exibiu alterações nessa variável, em resposta a intensidade de irradiância. Esta espécie apresentou valores mais negativos do potencial hídrico ao longo do dia e entre os regimes lumínicos se comparados aos das outras duas espécies, demonstrando menor condutividade hidráulica. Os resultados confirmaram a hipótese do trabalho, na medida em que se observou maior capacidade de aclimatação de S. terebinthifolius aos três tratamentos lumínicos impostos. J. princeps mostrou comportamento intermediário dentre as espécies estudadas, apresentando valores médios em quase todos os parâmetros analisados durante o experimento. Por seu turno, L. pisonis apresentou o menor desempenho fotossintético nos três regimes lumínicos. Esta espécie exibiu uma baixa capacidade de aclimatação à alta irradiância. S. terebinthifolius demonstrou maior capacidade de se aclimatar aos três ambientes lumínicos impostos. Juntamente com J. princeps, que demonstrou um comportamento intermediário, as duas espécies pioneiras poderiam ser utilizadas em reflorestamento em ambientes variados, tendo-se em vista a capacidade dessas espécies de suportar intensidades lumínicas variáveis. Por outro lado, L. pisonis, apesar de exibir maior taxa fotossintética a pleno sol, apresentou valores mais negativos do potencial hídrico e, mesmo sob irrigação, exibiu as maiores oscilações dessa variável ao longo do dia dentre as três espécies estudadas, o que pode ser um fator de risco para o plantio em regiões a pleno sol.
Palavras-chave: Aclimatação . ecofisiologia . irradiância . mata atlântica . trocas gasosas.
ABSTRACT
The regulation of the photosynthetic process is modified according to the available light and has a direct effect on the plant's ability to live in a given habitat. Three tree species of the Atlantic Forest were evaluated while submitted to three irradiance intensities in order to investigate the effects of light radiation on the photosynthetic behavior and on the slenderness index (SI). The plants were cultivated for seven months at 20; 50 and 100% of the solar radiation. The species used, Schinus terebinthifolius Raddi. and Joannesia
princeps Vell, classified as pioneers, and Lecythis pisonis Camb, as secondary, are widely used in environmental recovery programs. It was tested the hypothesis that the three species would present different ecophysiological behaviors in relation to the applied treatments. Independent of the light regime, S. terebinthifolius presented the highest values of net photosynthesis rate on a both per or mass unit, followed by J. princeps. L pisonis presented the lowest values of this parameter. S terebinthifolius also showed higher saturation light point and higher stomatal conductance in the three imposed irradiances. S. terebinthifolius and J. princeps exhibited increased SI value at reduced light availability. However, this value was higher for S. terebinthifolius, with values higher than 50% in plants under full sun compared to those under 20% of light showing a morphological adjustment to the irradiance difference. L. pisonis showed no changes in this parameter in response to light variations. This species presented more negative values of water potential throughout the day and between the light regimes when compared to the other two species, demonstrating a lower hydraulic conductivity. The results confirmed the hypothesis, in so far it was observed greater acclimatization capacity of S. terebinthifolius to the three light treatments imposed. J princeps showed an intermediate behavior among the studied species, presenting average values in almost all the parameters analyzed during the experiment. In turn, L. pisonis presented the lowest photosynthetic performance in the three light regimes. This species exhibited a low acclimatization capacity at high irradiance. S. terebinthifolius demonstrated greater ability to acclimate to the three light environments imposed. Together with J. princeps, which showed an intermediate behavior, the two pioneer species could be used in reforestation in different environments, considering the ability of these species to support variable light intensities. On the other hand, L. pisonis, although showing a higher net photosynthetic rate at full sun, presented more negative values of water potential and, even under irrigation, showed the highest water potential oscillations throughout the day among the three species studied, which may be a risk factor for planting in regions under full sun exposure.
Key words: Acclimatization . atlantic forest . ecophysiology . gas exchange . irradiance.
1. INTRODUÇÃO
Cerca de 19 mil hectares de Mata Atlântica foram desmatados entre 2014-2015 no Brasil. Atualmente, a Mata Atlântica é a floresta mais ameaçada do país, com apenas 12,5% de sua área original preservada. No Estado do Espírito Santo, estima-se que existam apenas 14% de cobertura remanescente da vegetação nativa original (Fundação SOS Mata Atlântica, 2016). A intensa degradação dos ecossistemas naturais por todo o Brasil, realizada principalmente ao longo dos dois últimos séculos e ainda em curso, desencadeou a necessidade de se encontrarem alternativas científicas e técnicas capazes de orientar as atividades de recuperação florestal (Rodrigues et al., 2007).
O interesse em programas que visam à recuperação e à manutenção de áreas florestais vem aumentando nos últimos anos, incentivado por órgãos governamentais e empresas e motivado especialmente pela conscientização conservacionista e pela legislação ambiental (Elias & Lininger, 2010; Abraf, 2011; SFB; 2011). Segundo o novo Plano Estratégico de Desenvolvimento da Agricultura Capixaba (Pedeag, 2007/2025), o índice de cobertura florestal deverá aumentar para 16% nos próximos 17 anos. Entretanto, os conhecimentos acerca de como algumas espécies de diferentes grupos sucessionais respondem a diferentes condições ambientais como, por exemplo, luminosidade, são contraditórios (Cuzzuol & Milanez, 2012).
A caracterização dos diferentes grupos ecológicos envolvidos nos processos de formação florestal é ainda pouco precisa. De acordo com Ribeiro (2004), a distinção mais concisa entre as classes sucessionais deve levar em consideração aspectos ecofisiológicos, como, por exemplo, a capacidade de aproveitamento da energia luminosa. Nesse contexto, novas formas de avaliação dos processos fisiológicos nos vegetais que contribuam para o conhecimento a cerca da capacidade, das espécies ocuparem ou não, um determinado ambiente, justifica a classificação do estágio sucessional das plantas por meio de características ecofisiológicas, como, por exemplo, a eficiência fotossintética em resposta à luz (Ribeiro et al., 2004; Lüttge & Scarano, 2007).
Têm crescido as evidências de que espécies de grupos ecológicos diferentes são capazes de se aclimatar ao aumento da irradiância, sustentando a hipótese de que a capacidade de ajustamento fisiológico em resposta às novas condições ambientais pode não necessariamente estar relacionada aos grupos sucessionais aos quais as espécies pertencem (Rozendaal et al., 2006; Souza et al., 2009). Sendo assim, estudos que contemplem o uso de espécies, com características sucessionais distintas, submetidas a diferentes regimes lumínicos, podem contribuir para a elucidação de possíveis mecanismos ligados à plasticidade desses indivíduos.
O desenvolvimento vegetal é influenciado por inúmeros fatores ambientais, sendo a irradiância um fator diretamente ligado à produção de biomassa, que regula o ganho de energia e o metabolismo de carboidratos via fotossíntese. Assim, a radiação solar é um dos fatores ambientais mais importantes no estabelecimento da vegetação (Souza & Válio 2003; Duz et al., 2004; Gonçalves et al., 2005; Walter, 2008) e atua no desenvolvimento diferencial das espécies que colonizam não somente ambientes abertos como clareiras, mas também áreas sombreadas como o sub-bosque (Gandolfi et al., 2007). A irradiância desempenha um papel crítico na regulação do crescimento e desenvolvimento da planta mediante a modulação dos níveis de expressão gênica, que regulam o desenvolvimento e a germinação de sementes, a fotomorfogênese das plantas, o desenvolvimento e orientação dos cloroplastos, o crescimento do caule, a biossíntese de pigmentos, a floração e a senescência, dentre outros processos (Shanker & Venkateswarlu, 2011).
A regulação do processo fotossintético é modificada em função da intensidade de irradiância e tem efeito direto sobre a capacidade da planta em viver em determinado habitat (Gottlieb et al., 1996). Em florestas tropicais, como a Mata Atlântica, a eficiência na utilização da luz no processo fotossintético é um fator determinante na distribuição das espécies vegetais devido à heterogeneidade dos ambientes que ali se encontram (Ribeiro et al., 2005; Souza et al., 2008;Favaretto, 2009; Souza et al., 2009; Vieira et al., 2012). Essa capacidade de aclimatação a mudanças na intensidade de luz varia entre as espécies e dentro de uma mesma espécie, o que alguns autores relacionam a um conjunto de atributos morfo-fisiológicos (Budowski, 1965; Bazzaz, 1979; Ribeiro et al.,
2005; Gandolfi et al., 2009) e à condição de crescimento e desenvolvimento dos indivíduos (Silvestrine et al., 2007; Vieira et al., 2012). Dessa forma, em ambientes florestais, o aparato fotossintético deve ser capaz de utilizar a energia luminosa disponível de forma eficiente, uma vez que esta disponibilidade se altera de acordo com o período de exposição e a intensidade luminosa incidente (Denslow, 1987; Way & Pearcy, 2012). Essa utilização eficiente da luz está relacionada à manutenção da capacidade de ativação do aparato fotossintético após a iluminação da folha e envolve fatores bioquímicos e estomáticos, uma vez que a luz atua na ativação de enzimas relacionadas à fixação de carbono e no controle da abertura e fechamento dos estômatos (Pearcy, 1990).
O controle da abertura estomática pode alterar o fornecimento de carbono ao reduzir a concentração interna de CO2, limitando a atividade de carboxilação da rubisco, o que favorece a fotorrespiração e reduz o ganho de carbono (Allen & Pearcy, 2000; Valladares et al., 2006). Dependendo das espécies, maiores disponibilidades de luz podem promover a intensificação da atividade fotossintética, ou reduzi-la, mediante a fotoinibição por excesso de luz (Lovelock et al., 1994; Kitajima, 1996; Krause et al., 2001; Vieira et al., 2012). Sendo assim, a capacidade de utilização da luz disponível no processo fotossintético e a aclimatação em resposta às variáveis microclimáticas a ela associadas são fatores determinantes na distribuição das espécies florestais (Ribeiro et al., 2005; Silvestrine et al., 2007; Souza et al., 2008; Favaretto, 2009; Souza et al., 2009; Silva et al., 2010; Lage-Pinto et al., 2012; Vieira et al., 2012). O conhecimento dos efeitos da intensidade luminosa no processo fotossintético pode auxiliar o desenvolvimento de estratégias para garantir a sobrevivência e o crescimento adequado das plantas quando transplantadas para o campo, além de permitir avaliar a plasticidade fisiológica da planta em relação ao estresse por luminosidade (Zamith & Scarano, 2004; Lima et al., 2008).
Em síntese, os estudos da ecofisiologia de espécies nativas da Mata Atlântica usadas em restauração florestal podem ajudar na adequação de metodologias de programas de recuperação deste bioma, visando a garantir o sucesso dessas ações e a perpetuação das áreas restauradas, permitindo uma melhor
compreensão das relações ecológicas que compõem as florestas. Sob essa perspectiva, essas informações podem auxiliar na restauração ambiental ampliando o conhecimento acerca da flexibilidade das espécies às variações ambientais. Nesse contexto, o objetivo deste trabalho foi realizar uma caracterização fotossintética de três espécies arbóreas da Mata Atlântica (Schinus terebinthifolius Raddi., Joannesia princeps Vell. e Lecythis pisonis Camb.) submetidas a diferentes intensidades de radiação solar, de maneira a testar a hipótese de que as espécies estudadas apresentariam comportamentos ecofisiológicos distintos diante dos tratamentos aplicados, mas em consonância com suas classificações sucessionais.
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Material vegetal, condições de cultivo e desenho experimental
O estudo foi conduzido na área experimental do Departamento de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Espírito Santo em Vitória(20º18’52’’S e 40º19’06’’O), ES. O experimento foi mantido entre março e setembro de 2014 (210 dias), com valores médios de umidade relativa, de 80%, precipitação de 120 mm e temperatura de 24ºC (Incaper, 2014). Três espécies arbóreas da Mata Atlântica de diferentes grupos sucessionais foram escolhidas: Schinus terebinthifolius Raddi. (aroeira), Joannesia princeps Vell. (boleira) e Lecythis pisonis Camb. (sapucaia).
Os critérios utilizados para a escolha dessas espécies fundamentaram-se na sua classificação de acordo com as funções ecológicas (Lorenzi, 2002; Carvalho et al., 2006), uso em reflorestamento de Mata Atlântica e disponibilidade de mudas em viveiros locais. Aroeira e boleira pertencem ao grupo das espécies que demandam mais luminosidade. Boleira é ecologicamente classificada como uma planta heliófita, semidecídua (Carvalho, 2005), ocorrendo em florestas de tabuleiro deciduais, úmidas, aluviais (Carvalho et al., 2006) associadas aos domínios fitogeográficos Caatinga e Mata Atlântica (CNCFlora, 2012). Aroeira é classificada como planta
perenifólia, heliófita e pioneira. Sua dispersão é ampla, ocorrendo desde a restinga até as florestas pluviais e semidecíduas de altitude. Sapucaia pertence ao grupo das plantas tolerantes ao sombreamento, comumente encontradas em vegetações de sucessão tardia e está restrita a certos tipos de vegetação, como as florestas ombrófilas sempre verdes e florestas semidecíduas (Lorenzi, 2002). Todas as espécies estudadas possuem madeira de alto valor econômico e frutos e sementes atrativos para animais (Lorenzi 2002, Carvalho et al., 2006), o que fazem dessas espécies boas candidatas para processos de recuperação de áreas degradadas.
Em fevereiro de 2014, 60 mudas uniformes, oriundas de sementes, de cada espécie foram transplantadas para vasos de 12 L. As plantas, adubadas durante todo o experimento, com solução comercial de macro e micronutrientes, com idade média de um ano, foram submetidas a três tratamentos lumínicos: 20, 50 e 100% da luz solar direta. O sombreamento foi aplicado utilizando-se telas de poliolefinas (sombrite) de diferentes malhas. As mudas permaneceram nessas condições lumínicas por cerca de sete meses. As análises ecofisiológicas foram realizadas em folhas totalmente expandidas do terceiro ou quarto nó a partir do ápice das plantas. A parcela experimental foi composta por uma planta por recipiente de cultivo, totalizando 20 plantas por regime luminoso, para cada espécie. Todas as plantas foram irrigadas mediante um sistema de gotejamento automatizado, com vazão de 4 L/h, três vezes ao dia, procurando-se manter a umidade do solo próxima à capacidade de campo. Dentro de cada tratamento foram realizadas rotações dos vasos para reduzir os efeitos do posicionamento.
2.2. Análises biométricas
Foram realizadas medidas de comprimento do caule com fita métrica, desde a altura do colo (área exposta acima do solo) até o topo da gema apical, em 10 indivíduos por tratamento por espécie. Os mesmos indivíduos foram utilizados para medida do diâmetro do caule, utilizando-se de um paquímetro digital. A partir dessas medidas, foi calculado o ‘Índice de Robustez, IR’ (comprimento do caule/diâmetro do caule).
2.3. Relações hídricas, trocas gasosas e fluorescência da clorofila a
O potencial hídrico foliar (Ψw) e parâmetros de trocas gasosas foram medidos
utilizando-se folhas completamente expandidas do terceiro ou quarto par a partir do ápice das plantas, às 8h00, 12h00 e 15h00, em dias claros, sem nuvens. Ψw foi medido com uma bomba de pressão do tipo Scholander
(modelo 1000, PMS Instruments, Albany, NY, EUA).
Inicialmente, foi realizada uma curva de resposta da taxa líquida de assimilação de CO2 (A) em função da intensidade luminosa (Marshall & Biscoe, 1980; Thornley & Johnson, 1990), em 12 níveis de irradiância em ordem decrescente, expondo-se a folha durante 60 s em cada nível de luz, utilizando-se de um analisador de gautilizando-ses a infravermelho (LI-6400XT, Li-Cor Inc., Nebraska, EUA), equipado com uma fonte de luz azul/vermelho (modelo LI-6400-02B, LI-COR). As curvas foram normalizadas ajustando-se os dados a uma hipérbole retangular modificada, conforme modelo proposto por Lobo et al. (2013). O modelo foi ajustado aos dados, usando-se a análise de regressão não linear a partir da ferramenta Microsoft Solver do Excel (Microsoft Corporation, Redmond, WA, EUA), calculando-se, então, o ponto de compensação luminoso (PCL, µmol fótons m-2 s-1) e o ponto de saturação luminoso (PSL, µmol fótons m-2 s-1).
Parâmetros de trocas gasosas foram determinados simultaneamente com as medições de fluorescência da clorofila a, utilizando o sistema de trocas gasosas supramencionado. Na antemanhã, foi obtida a fluorescência mínima (F0) via excitação dos tecidos foliares por luz vermelha modulada de baixa intensidade (0,03 µmol fótons m-2 s-1). A fluorescência máxima (Fm) foi obtida pela aplicação de um pulso de 0,8 s de luz actínica saturante (8000 µmol fótons m-2 s-1). A fluorescência variável (F
v) foi determinada pela diferença entre F0 e
Fm e, a partir destes valores, foi calculado o rendimento quântico potencial do
fotossistema II (van Kooten & Snel, 1990), conforme a equação: Fv /Fm = (Fm – F0)/Fm.
A taxa líquida de assimilação de CO2 (A), a condutância estomática ao vapor de água (gs), a taxa de transpiração (E) e a concentração intercelular de CO2 (Ci) foram medidas em condições ambientes de temperatura e umidade relativa. A concentração de CO2 dentro da câmara foi fixada em 400 ppm, utilizando-se de cilindros de CO2 sob alta pressão. Adicionalmente, foram calculadas, a partir dessas variáveis, a eficiência intrínseca do uso da água (A/gs). As medições foram feitas durante três períodos, ao longo do dia: 08:00h, 12:00h e 15:00h (tempo solar), sob PAR artificial, ou seja, 200 μmol fotons m-2 s-1 (para o tratamento 20% de irradiância no período da manhã e da tarde, e 350 µmol fótons m-2 s-1 às 12h00); 500 µmol fótons m-2 s-1 (para o tratamento 50% de irradiância na parte da manhã e da tarde e 750 µmol fótons m-2 s-1 às 12h00) e 1000 µmol fótons m-2 s-1 (para o tratamento 100% de irradiância no período da manhã e da tarde e 1500 µmol photons m-2 s-1 às 12h00). Estes valores de irradiância corresponderam, aproximadamente, às irradiâncias interceptadas pelas folhas, em suas posições naturais, para cada horário de avaliação.
2.4. Análises estatísticas
Os dados foram testados utilizando o software estatístico InfoStat (Versão 2011, Grupo InfoStat, FCA, Universidade Nacional de Córdoba, Argentina). Os dados obtidos foram submetidos à analise de distribuição de normalidade com o teste de Shapiro–Wilk para análise de variância e para comparação das médias pelo teste de Tukey. O experimento foi montado e analisado sob delineamento inteiramente casualizado, em esquema fatorial 3x3x3 (três espécies x três níveis de irradiância x três horários ao longo do dia).
3. RESULTADOS
Independentemente do tratamento, aroeira exibiu os maiores valores de A, atingindo 24 μmol CO2 m-2 s-1 entre 8h00 e 12h00 a pleno sol, enquanto sapucaia teve as mais baixas taxas fotossintéticas independentemente do regime lumínico, exibindo os maiores valores de A para esta espécie (~ 10 μmol CO2 m-2 s-1) a pleno sol. Por seu turno, na boleira, os valores de quase
todos os parâmetros analisados foram intermediários em relação aos das outras duas espécies durante o experimento (Figura 1).
As espécies apresentaram diminuição de A e gs ao longo do dia, com reduções mais acentuadas das plantas em pleno sol. Neste tratamento, aroeira apresentou a menor queda de A e gs (37 e 52%), enquanto na boleira as
reduções em A e gs foram de 52 e 67%, respectivamente (Figura 1). Sapucaia
apresentou comportamento diferenciado em pleno sol, com aumento nos valores de A às 15h00. Dentre as três espécies, aroeira apresentou os maiores valores de A e gs com o aumento da intensidade de irradiância.
Sob 50% de irradiância, comparados aos dados obtidos às 08h00, aroeira e sapucaia apresentaram redução em A de 44 e 37%, respectivamente, ao final do dia (Figura 1). Por outro lado, na boleira, A não variou significativamente ao longo do dia, bem como gs e Ci (Figura 1).
Sob 20% de irradiância, todas as três espécies exibiram baixas taxas fotossintéticas, fato possivelmente associado a gs, cujos valores foram muito menores comparados aos obtidos nas plantas dos outros tratamentos. Sob 20% de irradiância, aroeira apresentou os maiores valores de A e gs. Boleira apresentou valores intermediários nestes dois parâmetros quando comparados a aroeira e a sapucaia. Registre-se também que não houve mudanças nos valores de A, Ci e gs, ao longo do dia, nas plantas de sapucaia (Figura 1). Dentro de um mesmo tratamento, somente aroeira apresentou oscilações ao longo do dia na eficiência intrínseca do uso da água (A/gs), principalmente
entre 12h00 e 15h00 (Figura 1). Esta mesma espécie apresentou os menores valores de A/gs (~ 70 μmol CO2 mmol H2O-1), a 20% de irradiância, fato primariamente associado aos elevados valores de gs em comparação com os
das outras espécies e, secundariamente, pela redução de A com a diminuição da disponibilidade de luz (Figura 1). As espécies boleira e sapucaia exibiram maiores valores de A/gs (~ 156 e 114 μmol CO2 mmol H2O-1, respectivamente) e pouca variação destes valores em resposta aos tratamentos.
Os menores valores de PCL (~ 18 µmol fótons m-2 s-1) observados nas plantas foram registrados em 20% de irradiância, independentemente das espécies, que não diferiram entre si. A pleno sol, PCL variou entre as espécies,
destacando-se um aumento de 44% na aroeira, em relação aos valores de PCL das outras espécies. Nota-se, também, que aroeira apresentou maiores valores do ponto de saturação luminoso (PSL), 42 e 46% mais altos que os de boleira e de sapucaia, respectivamente (Figura 2).
Todas as espécies apresentaram oscilação do potencial hídrico (Ψw) ao longo do dia. Entretanto, para aroeira e boleira essa oscilação não foi influenciada pelos tratamentos (Tabela 1). Todavia, sapucaia exibiu diferenças no Ψw entre regimes lumínicos distintos, exibindo os valores mais negativos (-1,26 MPa) a pleno sol, com um aumento de 88% do Ψw às 15h00, quando comparado com os valores encontrados no início do dia (Figura 3).
Apesar de os valores de Fv/Fm diferirem entre as espécies e entre as irradiâncias impostas no presente experimento, não houve diferença estatística entre os tratamentos; com efeito, os valores de Fv/Fm mantiveram-se em torno de 0,80 ou mais ao longo de todo o experimento (Figura 3).
Aroeira e boleira exibiram elevação do valor de IR com a redução da disponibilidade de luz. Entretanto, este valor foi mais elevado para aroeira, com valores superiores a 50% nas plantas a pleno sol comparadas com aquelas sob 20% de irradiância (Figura 4). Por outro lado, IR não respondeu às variações de luz em sapucaia.
Efeito dos fatores e suas interações
As espécies estudadas apresentaram mudanças morfológicas e fisiológicas em resposta aos tratamentos aplicados, afetando o desempenho das plantas como um todo (Tabelas 1 e 2). A interação espécies (E) x luminosidade (L) x horários (H) foi altamente significativa (p < 0,001) para A, gs e E (Tabela 1). Com exceção do ѰW, que apresentou interação somente entre os fatores E x H
(Figura 1) e da razão Fv/Fm, que não apresentou nenhuma interação entre os fatores, a interação espécie x luminosidade foi significativa (p < 0,01) para todas as análises do experimento (Tabela 1 e 2).
4. DISCUSSÃO
Neste estudo, aroeira exibiu valores mais elevados de A independentemente da intensidade de irradiância (Figura 1). Sobretudo para os valores de A encontrados em aroeira com a redução da irradiância, é possível inferir sob um eventual ajustamento dessa espécie a condições de baixa luminosidade. Resultado semelhante foi encontrado por Silvestrini et al. (2007), trabalhando com espécies pioneiras sob diferentes irradiâncias.
A espécie sapucaia é conhecida como uma espécie climácica, tolerante à sombra, comum do interior da mata primária da floresta pluvial atlântica (Lorenzzi, 2000; Carvalho et al., 2006). Espécies tolerantes à sombra sob condição de alta radiação solar raramente atingem alta capacidade fotossintética, como a exibida pelas espécies exigentes em luz (Paquette et al., 2007, Portsmuth & Niinemets 2007). Entretanto, muitas espécies exigentes em alta irradiância demonstram grande capacidade de modular e reduzir a capacidade fotossintética, quando cultivadas sob baixa disponibilidade de radiação luminosa (Bazzaz & Pickett 1980), fato observado com boleira e aroeira no presente estudo. De fato, boleira é classificada como uma espécie pioneira e também como secundária inicial (Lorenzzi, 2002; Carvalho et al.; 2006). Neste estudo, essa espécie mostrou-se mais bem adaptada ao ambiente com 50% de radiação luminosa, sofrendo reduções em A bem como em outros parâmetros de trocas gasosas quando cultivada a pleno sol, o que nos leva a acreditar que essa espécie possui características mais relacionadas a espécies secundárias do que pioneiras.
Possivelmente, o maior desempenho fotossintético de aroeira está diretamente relacionado aos altos valores de gs e PSL. Esta espécie apresentou valores destas duas variáveis bem elevados em relação aos de boleira e sapucaia, mesmo sob alta irradiância. Resultados semelhantes foram relatados por Marenco et al. (2014) e Walters (2005) trabalhando com espécies arbóreas. Uma alta condutância estomática proporciona maior influxo de CO2 (Ci) e, por conseguinte, maior taxa de A (Marchese et al., 2008), comportamento encontrado em aroeira neste experimento (Figuras 1e 2).
Outros dados importantes sob o comportamento fotossintético de aroeira foram os valores de PCL encontrados nos tratamentos. Esta espécie apresentou uma amplitude de resposta diante das irradiâncias impostas, uma vez que exibiu redução de aproximadamente 40% nos valores de PCL entre os tratamentos de 100% e 20%, reduzindo a respiração (dados não mostrados) diante da pouca disponibilidade de luz neste ultimo tratamento. Estas características demonstram o potencial desta espécie em se aclimatar aos mais variados ambientes, reduzindo inclusive a magnitude de A e gs diante de situações
adversas, como baixa luminosidade (Figura 1). Sabbi et al. (2010), trabalhando com a aroeira sob alagamento, e Rabelo et al. (2012), com adaptações ecofisiológicas em clareiras florestais, classificaram aroeira como sendo uma espécie de alta plasticidade fotossintética, corroborando os dados encontrados neste trabalho.
Diferentes espécies podem ser capazes de tolerar a sombra através do desenvolvimento de estratégias distintas (Niinemets, 2006; Valladares & Niinemetes, 2008). De acordo com a “hipótese do ganho de carbono” (Givnish, 1988), a tolerância ao sombreamento é definida como a capacidade de maximização da captura de luz e da eficiência no ganho de carbono, juntamente com a minimização dos custos respiratórios de manutenção, sob condições de baixa disponibilidade de luz. Entretanto, ao contrário do resultado encontrado por Dos Anjos et al. (2015), no presente estudo, a espécie sapucaia, classificada como tolerante ao sombreamento, apresentou uma maior eficiência fotossintética com o aumento da intensidade de irradiância. Este resultado vai de encontro à hipótese do ganho de carbono. De fato, se a tolerância ao sombreamento está relacionada ao maior ganho de carbono, seria esperado que, sob baixa luminosidade, as espécies tolerantes à sombra exibissem maiores taxas fotossintéticas do que as intolerantes.
Assim como os resultados encontrados neste trabalho, estudos demonstraram que plântulas de espécies tolerantes ao sombreamento exibem capacidade fotossintética mais baixa do que as de plantas intolerantes, tanto em pleno sol, quanto à sombra, o que lança dúvidas sobre a validade da hipótese de ganho de carbono (Walters & Reich, 1999; Reich et al., 2003). Os presentes resultados corroboram com a sugestão de que a tolerância ao sombreamento
não estaria associada unicamente à maximização na captura de luz, mas à capacidade de manutenção dos recursos capturados e ao uso conservativo dos recursos (Reich et al., 2003). Segundo a “hipótese do uso conservativo dos recursos,” as espécies tolerantes sacrificam seu crescimento potencial à sombra em favor da persistência, o que não impede um aumento limitado da capacidade fotossintética com a elevação da radiação, como observado no presente estudo.
Nesta pesquisa, foi observada redução de A ao longo do dia. A queda de A foi associada à redução dos valores de gs, que pode ser atribuída a uma diminuição do Ψw ou, mais fortemente, à resposta dos estômatos a um possível
aumento do déficit de pressão de vapor. Siegert & Levia (2011), trabalhando com espécies pioneiras, encontraram alta capacidade de tolerância a altas irradiâncias, em que a disponibilidade de água é menor em comparação com o interior da floresta. Os resultados desses autores corroboram os dados obtidos com as duas espécies pioneiras do presente estudo, i.e. menor variação do Ψw ao longo do dia em comparação com sapucaia, evidenciando, possivelmente, uma maior condutividade hidráulica daquelas espécies. Uma hipótese para explicar os valores mais negativos do Ψw em sapucaia seria devido a uma
maior taxa de transpiração em relação à capacidade de absorção das raízes ou maior do que a capacidade de transporte ao longo da planta, i.e. baixa condutividade hidráulica. Essa espécie, possivelmente por ter menor condutividade hidráulica, parece adotar um mecanismo conservativo, reduzindo gs e E e aumentando a eficiência do uso da água. Nessas condições, todavia, A também acaba sendo reduzida (Figuras 1 e 3).
Os ajustes morfológicos desempenham um papel importante na atividade fotossintética (Ivancich et al., 2014). Quando submetidas a condições sombreadas, as espécies intolerantes exibem um conjunto característico de alterações conhecidas como “síndrome de escape à sombra” (Grime, 2006), que visa ao rápido crescimento em altura para escapar da condição sombreada e para maximizar a captação de luz (Valladares & Niinemets, 2008). O índice de robustez “IR” está ligado à capacidade da planta de evitar o sombreamento (Gomez et al., 2006; Valladares & Niinemets, 2008). Neste estudo, aroeira apresentou os maiores valores de IR com a diminuição da irradiância. Souza et
al. (2014), trabalhando com árvores subtropicais do Brasil, também encontraram maiores valores de IR em espécies pioneiras e uma diminuição nos valores de IR em plantas tolerantes à sombra. Sendo assim, aroeira aparentemente apresenta uma plasticidade não somente fotossintética, mas também morfológica, diante da variação da radiação luminosa.
5. CONCLUSÕES
As três espécies estudadas apresentaram comportamentos distintos em relação aos tratamentos impostos neste estudo. Aroeira demonstrou maior capacidade de se aclimatar aos três ambientes lumínicos. Juntamente com boleira, que demonstrou um comportamento intermediário, as duas espécies pioneiras poderiam ser utilizadas em reflorestamento em ambientes variados, tendo-se em vista a capacidade dessas espécies de suportar não apenas alta intensidade lumínica como encontrada em clareiras e em regiões de áreas degradadas pela ação antrópica, mas também a possibilidade de permanecer no ambiente mesmo após o desenvolvimento do sub-bosque e consequente sombreamento, atuando como facilitadoras para espécies de sucessão tardia. Por outro lado, sapucaia, apesar de exibir maior taxa fotossintética a pleno sol, apresentou menores valores de gs e, mesmo sob irrigação, exibiu as maiores
oscilações de potencial hídrico ao longo do dia dentre as três espécies estudadas, o que pode ser um fator de risco para o plantio em regiões a pleno sol. Portanto, acredita-se que sapucaia deveria ser utilizada em reflorestamentos onde as condições locais possuam certo nível de sombreamento, possibilitando um melhor desenvolvimento desta espécie. É importante salientar que os dados obtidos neste estudo foram realizados em condições artificiais. Diante disto, mostra-se necessário realizar mais trabalhos em condições de campo analisando, talvez, outros fatores como estresse hídrico para uma melhor recomendação de plantio dessas espécies para fins de reflorestamento.
