1 -Foto: Bruno Collaço
BRUNO JORGE RODRIGUES COLLAÇO
HIERARQUIA DE DOMINÂNCIA DURANTE A OBTENÇÃO DE
ALIMENTO EM CEBUS APELLA E CEBUS LIBIDINOSUS EM
CATIVEIRO
Natal/RN
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Centro de Biociências
Programa de Pós-graduação em Psicobiologia
BRUNO JORGE RODRIGUES COLLAÇO
HIERARQUIA DE DOMINÂNCIA DURANTE A OBTENÇÃO DE
ALIMENTO EM CEBUS APELLA E CEBUS LIBIDINOSUS EM
CATIVEIRO
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia no Departamento de Fisiologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre.
Orientador: Prof. Arrilton Araújo
Natal/RN
3
Divisão de Serviços Técnicos
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Central Zila Mamede
Collaço, Bruno Jorge Rodrigues.
Hierarquia de dominância durante a obtenção de alim ento em Cebus
Apella e Cebus Libidinosus / Bruno Jorge Rodrigues Collaço. – Natal,
RN, 2008.
57 f.
Or ientador: Arrilton Araújo.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
1. Cebus – Dissertação. 2. Hierarquia de dominância – Dissertação. 3. Comportamento alimentar – Dissertação. I. Araújo, Arrilton. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BCZM CDU 599.822(043.3)
5
Por você, antes um e agora dois.
AGRADECIMENTOS
Acredito que devemos agradecer a cada minuto sobre tudo que recebemos de todos, por isso talvez neste momento precise na verdade não mais agradecer, mas tornar público a quem não esteve no dia-a-dia deste trabalho, quantas pessoas contribuíram para sua conclusão.
Talvez as pessoas que menos apareceram e que na verdade determinaram a possibilidade real de tudo, abrindo suas portas e corações para receber um desconhecido, que hoje deve um degrau significativo de sua vida acadêmica a elas: Dona Fátima; Daniela; Max e todos da sua família, a vocês meus respeitos e gratidão.
Arrilton Araújo, meu orientador, com sua paciência a confiança, talvez eu mesmo não a tivesse!, que se materializaram em liberdade e troca, talvez mais de lições pessoais que acadêmicas, Fátima Arruda, que sem saber, acabou me levando a uma experiência que teria mais na frente, se tornado uma luz no fim do túnel, Fívia Lopes, com apoio e amizade em momentos importantes e Simone Porfírio, que sem saber deu início a retomada do meu caminho acadêmico.
Lembro que este projeto somente pode ser realizado através da minha aceitação pelo Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia da UFRN, onde pude contar com o apoio financeiro da Bolsa de Mestrado do sistema CAPES.
Mário Daniel e toda a equipe do IBAMA – Alagoas, que mantiveram os animais de minha pesquisa a minha disposição por todo o tempo que solicitei, mesmo passando por pressões internas.
Aos seres que sem liberdade encontraram uma forma de me ajudar nesse caminho: Negão, Cotinha, Segundus, Novata, Benedita, Ovelha, Véio e Miúda, afinal sem objetos de estudos, não dá pra realizar nada.
7 -Meu compadre-irmão Ubiratan Gonçalves (Bira), quando dedicou seu apoio, força e companheirismo, mesmo estando no mesmo barco.
A todos os familiares e amigos, antigos e novos, quando às vezes, de forma direita ou torta tornaram-me um pouco mais forte, para o que havia de vir.
E finalmente, Karlla Lima (agora Collaço!),... Que todos os dias foi parte da preparação de todo o processo, auxiliar singular, colega admirável, esposa especial, companheira e defensora.
SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS ix LISTA DE TABELAS x INTRODUÇÃO GERAL 11 OBJETIVOS 15 Objetivos Gerais 15 Objetivos Específicos 15 ARTIGO 16 Resumo 18 Abstract 19 Introdução 20 Materiais e Métodos 22 Sujeitos de Estudo 22 Local de Estudo 22 Métodos de Observação 25
Análise dos Dados 27
Resultados 28
Estrutura Hierárquica 28
Teste de Obtenção de Recurso Alimentar 32
Discussão 38
Conclusão 42
Agradecimentos 43
Referências 43
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 48
ANEXOS – PLANILHAS DE OBSERVAÇÃO NORMAS PARA PUBLICAÇÃO
51
9
-LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Vista externa do recinto (a) e portas de acesso aos recintos de cada
grupo (b). 24
Quadro I – Etograma de identificação para tipos de interação física e não-física, e padrões comportamentais em Cebus. Adaptado dos etogramas de Visalberghi et al. (2006), Mendonça - Furtado (2006). 25 Figura 2 – Objeto utilizado para o TORA (teste de obtenção de recurso alimentar), montado a esquerda e desmontado a direita. 26 Figura 3 – Freqüência dos padrões comportamentais executados pelos
membros agressores do Grupo de C. apella. 31
Figura 4 – Freqüência dos padrões comportamentais recebidos pelos membros
agredidos do Grupo de C. apella. 31
Figura 5 – Freqüência dos padrões comportamentais recebidos pelos membros
agredidos do Grupo de C. libidinosus. 33
Figura 6 – Árvores hierárquicas dos Grupos de C. apella e C. libidinosus, onde, o membro hierarquicamente dominante, encontra-se na base da árvore. 34 Figura 7a – Tempo total de interação em minutos, com o objeto teste, de cada membro do grupo de C. apella nos padrões comportamentais descritos. 35 Figura 7b - Tempo total de interação em minutos, com o objeto teste, de cada membro do grupo de C. libidinosus nos padrões comportamentais descritos. 35 Figura 8 – Freqüência de interação com o objeto teste, de cada membro do
grupo de C. apella durante o período de testes. 37
Figura 9 – Freqüência de interação com o objeto teste, de cada membro do grupo de C. libidinosus durante o período de testes. 37
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Composição e identificação dos grupos de Cebus apella e Cebus
libidinosus. 23 Tabela 2 – Resultados quantitativos de cada evento comportamental apresentado pelos animais do Grupo de C. apella, separando membros agressores (I.D.A. – Indivíduo Agressor) e membros agredidos (I.D.R. –
Indivíduo Receptor). 29
Tabela 3 – Resultados quantitativos de cada evento comportamental apresentado pelos animais do Grupo de C. libidinosus, separando membros agressores (I.D.A.) e membros agredidos (I.D.R.). 29 Tabela 4 – Matriz de direcionamento das interações agonísticas e índice de Landau (h) do Grupo de C. apella, com o somatório total das interações de
cada membro e sua posição. 33
Tabela 5 – Matriz de direcionamento das interações agonísticas e índice de Landau (h) do Grupo de C. libidinosus, com o somatório total das interações
11
-INTRODUÇÃO GERAL
Algumas espécies sociais mantêm relações assimétricas, que podem por vezes ser estáveis, quanto ao comportamento agonístico. Nesse caso um indivíduo termina suplantando outro quando estes competem seja por alimento, abrigo ou parceiros (Dewsbury, 1982; Drews, 1993; Reed et al., 1997), uma vez que na rede sócio-ecológica a competição é um momento crítico. Destas competições é determinado um indivíduo dominante e outro subordinado, sem muitas vezes serem devidamente notados os indivíduos constituintes das faixas intermediárias (Reader e Laland, 2001).
Assim a hierarquia determinada pode ter algumas formas de organização. A consistência e previsibilidade na interação indicam que uma dominância pode ser estável linear, reversa, assimétrica ou transitiva (Martin e Bateson, 1993; Reed et al., 1997).
Em termos adaptativos, a hierarquia seria um regulador para um sistema de privilégios, usualmente medida pela observação de atos agonísticos direcionados entre as díades, na determinação de liderança, para resolver conflitos ou mesmo para evitar excessos de agressividade. Outra linha procura entendê-la como expressão de liberdade de um animal permitida em um encontro com outro. A hierarquia pode não ser um traço individual, mas um reflexo da assimetria e dinâmica entre os indivíduos, variando no tempo e contexto (Poisbleau et al., 2005; Fatjó et al., 2007; Wittermyer e Getz, 2007).
A hierarquia de dominância é normalmente determinada por fatores sócio-estruturais do grupo, além de sofrer influências genéticas (Vekovishcheva et al., 2000).
A estrutura de uma hierarquia de dominância deve ser entendida principalmente como meio de controle das atividades realizadas em grupo, pois permite uma interação entre os indivíduos, construindo uma rede de relações que mantém a coesão e a organização funcional do grupo.
Um alto grau de dominância confere benefícios para machos e fêmeas, principalmente quando a relação de acesso aos recursos é competitiva (Reed et al., 1997). Há, porém um preço a se pagar pela posição ocupada, uma vez que, apesar da posição de dominância ser vantajosa, requer uma constante atenção e é muitas vezes dependente da agressividade (Poisbleau et al., 2005).
Uma vez que a hierarquia de dominância ocorre em diversas espécies, a posição ocupada pode influenciar muito a qualidade de vida de um animal, indivíduos altamente ranqueados são responsáveis pela maioria dos agonismos durante a alimentação. Já os indivíduos que ocupam as posições hierarquias médias ou baixas se equivalem (Sapolsky, 2005; Vogel, 2005).
Nas espécies em que a estrutura social se faz sobre uma condição de grande quantidade e ampla distribuição de recursos, como em elefantes africanos, a hierarquia de dominância não é ligada a altos níveis de agressividade. Os custos e benefícios são equivalentes para todos os integrantes, ao contrário das linhas hierárquicas fortes, nas quais alguns indivíduos acumulam os benefícios, como em lebres européias (Vehrencamp, 1983; Archie et al., 2006).
Em espécies como Helogale parvula – mangustos, Lycaon pictus – cães selvagens africanos e Lemur catta - lêmures cauda-anelada, os indivíduos dominantes se envolvem em interações agressivas muito mais que subordinados, isto leva a uma condição desgastante fisicamente e pode gerar também um aumento do nível de estresse, reflexo da freqüente demanda física para competições por recursos alimentares (Creel et al., 1996; Sapolsky, 2005).
Canis lupus – Lobos machos europeus apresentam categorias de dominante e
submisso bem definidas, porém, traços comportamentais muitas vezes tidos como agressivos, por exemplo: mostrar os dentes, rosnar, posição de cauda, não estão
13 -particularmente ligados à disputa por posições hierárquicas, podendo ser expressos por todos os indivíduos do grupo (Fatjó et al., 2007). Outro exemplo de que a hierarquia de dominância não esta diretamente ligada à agressão, são as interações ritualísticas, como em Pecari tajacu (queixadas), que utilizam rituais com posicionamento de corpo, olhares fixos, perseguições e odores.
Nos modelos sócio-ecológicos, originalmente aplicados em primatas, a relação de dominância ocorre (Wittermyer e Getz, 2007), mas a alta posição hierárquica em primatas não-humanos gregários é algumas vezes associada à posição central na rede social do grupo, muito mais ligada à estrutura de relações com outros membros, do que propriamente com a disputa por recursos alimentares. Encontramos exemplos como os do mico-de-cheiro – Saimiri sp., onde a posição de macho dominante se estabelece pelo volume do corpo e idade. Fêmeas de Saimiri podem promover alianças para forrageio, porém se há possibilidade de monopolizar o recurso os indivíduos dominantes serão agressivos.
As espécies do gênero Cebus são variáveis quanto aos padrões sociais e adaptabilidade comportamental, assim entende-se a flexibilidade das relações intragrupo (Fragaszy et al., 1990; Manson et al., 1999).
Quanto às questões de relações de dominância entre macacos-prego – Cebus
apella, Perry (1998), comenta a possibilidade de estabelecimento de posições
hierárquicas através de interações agressivas entre os membros, porém não são comuns as interações agressivas com este intuito, sendo manifestadas ocasionalmente (Gomes, 2006). Existem divergências quanto à função das interações agressivas, porém a maioria dos autores interessados em socioecologia definiu estas interações como: competição alimentar (Rose, 1994; Phillips, 1995), encontros intergrupos (Perry, 1996), diferenças sexuais (Fedigan, 1993).
Em macacos-prego – Cebus olivaceus, o macho dominante é preferido pelas fêmeas como parceiro de catação, reprodutor (em Cebus olivaceus é o pai da maioria da prole), e também é o macho central do grupo (Perry, 1998). Em Cebus albifrons e
Cebus capucinus, nem sempre os machos dominantes ocupam a posição central no
grupo, relativa a outros machos (Fedigan, 1993), isto porque as relações entre as díades do grupo independem diretamente das relações hierárquicas de organização do grupo.
Estudos de reconciliação em macacos-prego (Cebus capucinus) como o de Leca et al. (2002), que mostrou tendências conciliatórias, podem ser usados para dar suporte a uma estrutura referencial de hierarquia de dominância, uma vez que discute a atividade conciliatória como um aspecto importante da estrutura social do grupo.
Como suporte as observações de interações agressivas para determinação de posições hierárquicas, pode-se levar em conta o trabalho de Sparks (1967), que mostrou a catação entre macacos do Velho Mundo sendo mais realizada no sentido subordinado - dominante, uma vez que as estratégias sociais envolvidas no ranqueamento tipo reverso de Cebus podem ser comparadas àquelas apresentadas também por chimpanzés durante o mesmo processo (Perry, 1998).
Para grupos livres de Cebus tem sido observado fraco poder assimétrico, o que leva a crer na possibilidade de hierarquia não linear. O que vem sendo observado até agora é que a hierarquia de dominância para este gênero não é rígida, evidente e rigorosa (Visalberghi et al., 2006), porém um estudo em cativeiro pode trazer novas informações, tanto para constatação de um cenário contrário a este, como para a documentação de momentos de tolerância já vistos e documentados na vida livre de grupos multimachos.
15
-OBJETIVOS
Objetivo Geral
Identificar e comparar a hierarquia apresentada por Cebus apella e Cebus
libidinosus durante as atividades alimentares.
Objetivos Específicos
1. Constatar através dos eventos de interação agressiva a posição hierárquica ocupada por cada membro do grupo;
2. Estabelecer a freqüência e a duração das interações de cada indivíduo com o objeto teste – T.O.R.A.;
3. Verificar se os padrões de hierarquia de dominância observados influenciam na obtenção de alimentos;
4. Abordar os três objetivos acima descritos de forma comparativa entre Cebus apella e Cebus libidinosus.
ARTIGO
HIERARQUIA DE DOMINÂNCIA DURANTE A OBTENÇÃO DE
ALIMENTO EM CEBUS APELLA E CEBUS LIBIDINOSUS EM
CATIVEIRO
COLLAÇO, B. J. R.¹ and ARAÚJO. A.¹1 – Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia Centro de Biociências – Departamento de Fisiologia Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN 59078-970 – Natal, RN, Brasil.
E-mail: brunocollaco@ufrnet.br, brunojrcollaco@gmail.com, arrilton@gmail.com
A SER SUBMETIDO À ACTA ETHOLOGICA (NORMAS PARA PUBLICAÇÃO – ANEXO)
17 -HIERARQUIA DE DOMINÂNCIA DURANTE A OBTENÇÃO DE ALIMENTO EM
CEBUS APELLA E CEBUS LIBIDINOSUS EM CATIVEIRO
Collaço B J R¹, and Araújo A¹
1 – Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia Centro de Biociências – Departamento de Fisiologia Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN 59078-970 – Natal, RN, Brasil.
Resumo
A análise do índice de hierarquia e modelos estruturais de formação de grupos possibilitou estabelecer a posição hierárquica dos membros de dois grupos do gênero
Cebus. Através da análise das posições hierárquicas e também da aplicação de testes de
obtenção de recurso alimentar (TORA), pudemos perceber a diferença existente entre estes grupos e grupos estudados em vida livre. Os resultados mostram linearidade tanto para Cebus apella, quanto para Cebus libidinosus. Os resultados nos permitiram estabelecer que a estrutura hierárquica em grupos de Cebus em cativeiro: a) pode ser rígida e fixa diferente da estrutura hierárquica altamente flexível estudada em grupos de vida livre; b) mesmo com índices similares de hierarquia, existem diferenças na estrutura hierárquica apresenta entre C. apella e C. libidinosus em cativeiro; c) hierarquia influencia diretamente os padrões comportamentais de obtenção de alimentos em Cebus.
19
-Abstract
The analysis of the index of hierarchy and structural models of the formation of groups allowed to establish the hierarchical position of members of two groups of the genus
Cebus. By the analyses of the hierarchical positions and the application of tests to obtain
a food resource (TORA), we know the difference between these groups and groups in the wild. The results show a high ranking for both Cebus apella, as well as Cebus
libidinosus. The results have enabled us to establish that the hierarchical structure in
groups of Cebus in captivity: a) can be fixed and rigid different from highly flexible hierarchical structure studied in groups of wild b) even which similar hierarchy indices, there are differences in the hierarchical structure presents between C. apella and C.
libidinosus in captivity c) hierarchy directly influence the behavioral patterns of
obtaining food in Cebus.
Introdução
Na literatura sobre primatas a competição por alimento e parceiros é determinante para a diversidade das relações sociais observadas entre os membros dos grupos (Wrangham, 1980; van Schaick, 1986; Janson, 1986; Janson and van Schaik, 1988; Isbell, 1991; van Hoof and van Schaik, 1994). A formação de grupos estáveis permite que estudos sobre a influência da hierarquia de dominância sobre a aquisição de alimento sejam mais freqüentes (Wrangham, 1980; van Schaik e van Noordwijk, 1989; Silk et al., 2003; Vogel, 2005).
Modelos sociais mostram basicamente dois tipos de competição (Sterck, 1997; Boinsky, 2001). Direta, onde a base da relação é a agressão, ou indireta, onde a distribuição dos recursos é o que permite que alguns animais ascendam e outros sejam excluídos. Em vida livre existe uma combinação destes dois tipos de competição, porém é possível ser realizada uma estimativa de cada um separadamente (van Hoof and van Schaik, 1994; Izar et al. 2006).
Pesquisas mostram uma grande flexibilidade comportamental, baseada em altos índices de tolerância para Cebus, determinando uma hierarquia de dominância não tão rígida como para macacos Macaca ou Papio (Defler, 1982; de Waal, 2000). Mas, o uso do termo hierarquia, de modo pouco cuidadoso, ou mesmo de maneira inapropriada, em estudos de comportamento pode criar idéias contraditórias, não é totalmente verdade que uma relação de dominância forme uma hierarquia linear (Drews, 1993), e um baixo índice de linearidade não significa dizer que a hierarquia está ausente (Izar et al. 2006).
Uma forma de perceber a existência de hierarquia de dominância é a determinação de um índice de linearidade (Landau, 1951), além de índices, podem também ser usados outros métodos, como por exemplo, a análise da estrutura de relações sociais, que permite à construção de uma árvore de relações de dominância,
21 -muito mais fiel as condições naturais de dominância (Izar et al. 2006). A complexidade das relações de dominância está na existência de diversos caminhos independentes, possibilitando a formação de hierarquias parciais (Jameson et al., 1999).
Machos dominantes de Cebus apella caracteristicamente protetores, tradicionalmente ocupam o centro do grupo, fazendo com que tenham acesso incontestável ao alimento, e aliado a flexibilidade comportamental permite mais facilmente a formação de grupos multimachos (Byrne et al., 1996).
Janson (1985) trabalhando com C. apella dominantes percebeu que estes têm maiores ganhos sobre recursos alimentares, através de altos índices de agressão, e mesmo em estruturas com pouca ou nenhuma agressão, os índices de alimentação ainda assim são diferentes e vantajosos para os dominantes. Uma segunda teoria, também descrita por Janson (1985) diz que a agressão pode aumentar ainda mais o índice de ganho de energia, nos casos de competição alimentar em C. apella a agressão passa a ser um aspecto de incremento na dominância do indivíduo sobre outros.
A ação direta dos machos dominantes cria um forte vínculo destes com os subordinados, já que os subordinados por sua posição hierárquica, dificilmente criam um vínculo com outros machos também subordinados (Perry, 1998). Esta pode ser uma forma de confirmar os dados de Janson (1985), com machos dominantes monopolizando os recursos e direcionando altos índices de agressão sobre os machos subordinados.
A utilização do Índice de Landau e do método de árvores de dominância, junto com a aplicação de testes de obtenção de recurso alimentar, foi a forma escolhida neste trabalho para: 1. Constatar a hierárquica ocupada por cada membro do grupo; 2. Estabelecer a freqüência e a duração das interações de cada indivíduo com o objeto teste; 3. Verificar se os padrões de hierarquia de dominância observados influenciam na
obtenção de alimentos; 4. Analisar estes objetivos de forma comparativa entre Cebus
apella e Cebus libidinosus em cativeiro.
Materiais e Métodos
Sujeitos de estudo
As observações foram realizadas sobre duas espécies de macacos-prego, do gênero Cebus – Erxleben 1777, o Grupo Apella formado por indivíduos da espécie C.
apella, e o Grupo Libidinosus formado por C. libidinosus.
Todos os animais utilizados no estudo foram oriundos de apreensões do IBAMA – Alagoas contra o tráfico ou mesmo contra posse ilegal de espécimes da fauna silvestre. Em função disto, não foi possível determinar a origem geográfica, idade precisa dos indivíduos, nem experiência reprodutiva dos adultos. Os grupos estão formados há quatro anos, o que nos permite considerar que são estáveis.
Para identificação correta durante as observações, foi estabelecido um código de identificação baseado nas características faciais e corporais próprias, cicatrizes e marcas específicas evidentes, naturais ou não, na intenção de se estabelecer um padrão lógico na anotação dos dados coletados. Este código foi gerado através da determinação de espécie, referência ao sexo do animal e seqüência de entrada no grupo (Tabela 1). Os indivíduos foram classificados em função da classe de idade baseado nos padrões de tamanho corporal descritos por Visalberghi (1988).
Local de estudo
O local de estudo foi o CETAS (Centro de Triagem de Animais Silvestres) - IBAMA / Alagoas, com aproximadamente 400m², que possui uma área isolada onde se encontram os recintos tanto dos animais do estudo como também de outras espécies, todas oriundas das atividades de apreensão, toda estrutura, inserida na Área de Proteção Ambiental - APA IBAMA / Alagoas, com 55 ha de Mata Atlântica residuais.
23 -Os recintos do estudo formam um bloco de quatro gaiolões com uma entrada para um corredor comum e portas de acesso para cada um destes isoladamente, que ficam frente a frente, de maneira que os animais têm contato visual e vocal. Os gaiolões possuem todos, o mesmo tamanho 18 m³ cada um, totalizando 72 m³ de área, com muretas de 0,5 m de altura no perímetro de suas bases e uma parede inteiriça separando os recintos adjacentes, tudo isto cercado com grades envolvendo todo o restante da estrutura que é coberta com telhas, mantendo-se as laterais livres (Figura 1). Em todos os recintos são dispostos galhos e cordas, como forma de enriquecimento ambiental.
Tabela 1 – Composição e identificação dos grupos de C. apella e C. libidinosus.
GRUPO CÓDIGO I.D. SEXO CLASSE ETÁRIA
Apella CaM01 Macho ADULTO
CaM02 Macho ADULTO
CaF01 Fêmea ADULTA
CaF02 Fêmea JOVEM ADULTA
Libidinosus ClM01 Macho ADULTO
ClF01 Fêmea JOVEM ADULTA
ClF02 Fêmea ADULTA
ClM02 Macho ADULTO
Figura. 1 – Vista externa do recinto (a) e portas de acesso aos recintos de cada grupo (b).
(b)
(a)
25
-Métodos de Observação
Antes das observações efetivas, foi realizado um período de adaptação, a presença do pesquisador nos recintos, nos meses de fevereiro e março de 2008. As observações foram realizadas no período de abril a junho do mesmo ano, totalizando 156 horas efetivas. Cada sessão foi dividida em três etapas: pré-teste, teste e pós-teste aplicados nesta ordem, aleatoriamente entre os grupos.
Pré-teste: Observação comportamental do grupo por um período de 30 minutos antes
do teste de obtenção de recurso alimentar, utilizando como técnica, animal focal com registro contínuo (Altmann, 1974; Martin and Bateson, 1993), os dados foram registrados em planilha específica (Anexo I). Os comportamentos registrados nesta etapa estão listados no quadro I.
Quadro I – Etograma de identificação para tipos de interação física e não-física, e padrões comportamentais em Cebus. Adaptado dos etogramas de Visalberghi et al. (2006), Mendonça - Furtado (2006). Tipo Padrão Comportamental FÍSICA NÃO-FÍSICA AGRESSÃO
Ação física agressiva recíproca, ou não, por golpe ou mordida.
---
VOCALIZAÇÃO ---
Vocalização agressiva, dirigida a um indivíduo que esteja iniciando ou em curso de uma ação.
PERSEGUIÇÃO ---
Correr atrás ou afugentar indivíduos sem que haja contato físico.
BOTE
Salto ou investida repentina gerando contato dos corpos ou parte deles entre emissor-recebedor.
Salto ou investida repentina gerando fuga ou reação repentina do recebedor.
GROOMING
Inspeção objetiva do pêlo ou da pele de outro indivíduo seja com as mãos, dentes ou boca.
Teste ou Teste de Obtenção de Recurso Alimentar (TORA) - Para a obtenção de
recurso alimentar foi introduzido no recinto de cada grupo um objeto de teste contendo uma recompensa alimentar, ração P-18 da marca MEGAZOO.
Este equipamento foi montado com as medidas de 12,5cm de comprimento de um tubo de PVC de 50 mm perfurado, com broca Nº. 8, para permitir a saída do cheiro do alimento, com uma corda de 6 mm fixada num tampão também de 50 mm em uma das extremidades, para resgate depois de encerrado o teste e uma tampa de borracha resistente de 2 ou 3 mm, que serviu como retentor de acesso ao alimento do interior do TORA, nessa tampa havia uma abertura em cruz que permitia aos animais a introdução de um de seus braços para buscar o recurso alimentar (Figura 2). O objeto de teste era introduzido na gaiola, pela portinhola de acesso frontal, possibilitando a avistagem de todos os membros do grupo, e permitindo seu acesso igualitariamente, contendo uma porção de recompensa, entre 20 a 30g.
Figura. 2 – Objeto utilizado para o TORA (teste de obtenção de recurso alimentar), montado a esquerda e desmontado a direita.
27 -O T-ORA permaneceu pelo período de 30 minutos/sessão, uma única vez por dia de observação para cada grupo. Foram aplicados 104 testes no total sendo 52 para o Grupo Apella e 52 para o Grupo Libidinosus. Durante esta etapa foram registradas todas as atividades de interação com o TORA e entre manipulador do mesmo e os demais indivíduos do grupo. Os dados foram registrados em planilha específica (Anexo II), tendo como registros:
Tempo de posse: tempo de posse do objeto teste por um mesmo indivíduo, somando-se o tempo total por sessão/indivíduo;
Disputa: ação agressiva, física ou não-física com intenção de afastar outros indivíduos ou tomar posse do objeto teste;
Tolerância: comportamento permissivo da exploração do objeto teste por outro indivíduo, enquanto da posse deste;
Doação de recurso: entregar voluntariamente recurso alimentar obtido do objeto teste para outro indivíduo do grupo.
Pós-teste: Período de observação comportamental de 30 minutos, após a retirada
do objeto teste do recinto, seguindo a mesma metodologia e forma de registro descrita para o pré-teste.
Análise de Dados
Para a determinação de um ranking hierárquico, foram montados quadros de conflito direto com ganhadores, indivíduos dominantes dentro de um conflito e perdedores, indivíduos subordinados neste mesmo conflito, similares aos apresentados por Reed et al. (1997); Poisbleau et al. (2005) e Archie et al. (2006), onde foram inseridos os dados totais de cada díade, relativos às interações agressivas físicas e não-físicas, registradas em planilha (Anexo), com análise das freqüências de quantidade de
interações e quantidade/tipo de padrão comportamental, para determinar se estas apresentaram diferença significativa.
Os dados dos quadros de conflito foram plotados similarmente a analise realizada por Janson (1985) e Vogel (2005), que em seus estudos geraram um índice de linearidade de Landau (Landau, 1951; Martin and Bateson, 1993; Domingo-Balcells et al., 2003), que se reconhece através da aplicação da seguinte equação:
h = 12/(n³ - n) S[Si - ½ ( n – 1 )]²
Relevante ao processo de análise e construção do ranking hierárquico para cada grupo observado, onde: n é o número de indivíduos do grupo e Si é a soma dos valores de cada indivíduo nas tabelas de dominância. Também foram montadas matrizes de interação padrão com os dados dos quadros de conflito, e com estas duas informações, foi possível sugerir a construção das árvores de hierarquia segundo Izar et al. (2006).
Resultados
Estrutura hierárquica
Nas 156 horas efetivas de observação dos grupos de C. apella e C. libidinosus, encontramos um montante de eventos de comportamentos agressivos entre os membros de cada grupo observado, descritos (Tabelas 2 e 3), determinando a quantidade de eventos agressivos infligidos e recebidos.
29 -Tabela 2 – Resultados quantitativos de cada evento comportamental apresentado pelos animais do Grupo de C. apella, separando membros agressores (ID.A. – Indivíduo Agressor) e membros agredidos (ID.R. – Indivíduo Receptor).
INTERAÇÕES AGRESSIVAS
ID.A. VOCALIZAÇÃO PERSSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
CaM01 11 37 11 1
CaM02 3 1 6 3
CaF01 1 -- -- --
CaF02 -- -- -- --
TOTAL 15 38 17 4
ID.R. VOCALIZAÇÃO PERSSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
CaM01 1 -- -- -- CaM02 6 11 3 1 CaF01 4 20 12 2 CaF02 4 7 2 1 TOTAL 15 38 17 4
Tabela 3 – Resultados quantitativos de cada evento comportamental apresentado pelos animais do Grupo de C. libidinosus, separando membros agressores (I.D.A.) e membros agredidos (I.D.R.).
INTERAÇÕES AGRESSIVAS
ID.A. VOCALIZAÇÃO PERSSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
ClM01 1 3 10 3
ClM02 -- -- -- --
ClF01 -- -- -- --
ClF02 -- -- -- --
TOTAL 1 3 10 3
ID.R. VOCALIZAÇÃO PERSSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
ClM01 -- -- -- -- ClM02 1 3 5 3 ClF01 -- -- 3 -- ClF02 -- -- 2 -- TOTAL 1 3 10 3
Para o grupo de C. apella, os comportamentos agonísticos foram quase que totalmente realizados pelos machos do grupo, sendo o macho CaM01 o indivíduo ativo da maioria dos eventos de vocalização, perseguição e bote, e o macho CaM02 o indivíduo que mais realizou agressões. Já as fêmeas deste grupo realizaram apenas o comportamento agonístico de vocalização, mesmo assim, este restrito a fêmea CaF01, não tendo à fêmea CaF02, participado com nenhum evento agonístico por todo período de observação (Figura 3).
Já no grupo de C. libidinosus, 100% das freqüências de todos os padrões comportamentais agressivos foram realizadas pelo mesmo membro, ClM01.
Quanto às freqüências de recepção, as fêmeas foram as mais agredidas na maioria dos comportamentos, sendo estes dirigidos em maior quantidade para a fêmea CaF01, nos casos de perseguição, bote e agressão, apesar disto percebesse que o macho CaM02, ao mesmo tempo em que executa uma quantidade significativa de agressões, também as recebe, principalmente quanto ao comportamento de vocalização (Figura 4).
31 -0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
CaM01 CaM02 CaF01 CaF02
F R E Q Ü Ê N C IA ( % ) VOCALIZAÇÃO PERSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
Figura. 3 – Freqüência dos padrões comportamentais executados pelos membros agressores do Grupo de C. apella.
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
CaM01 CaM02 CaF01 CaF02
F R E Q Ü Ê N C IA ( % ) VOCALIZAÇÃO PERSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
Figura. 4 – Freqüência dos padrões comportamentais recebidos pelos membros agredidos do Grupo de C. apella.
Em relação ao grupo de C. libidinosus, o macho ClM02 recebeu todas as interações agressivas de vocalização, perseguição e agressão, além de receber metade dos botes, já as fêmeas ClF01 e ClF02, que receberam o restante dos botes, não receberam mais nenhuma interação agressiva (Tabela 3 e Figura 5).
Na metodologia de análise das matrizes de interação, baseada em Domingo-Balcells et al. (2003), calculando-se o índice de Linearidade de Landau, os grupos apresentaram ambos, altos índices de linearidade para as tabelas de dominância (Tabelas 4 e 5). Segundo Izar et al. (2006), as árvores hierárquicas construídas para cada grupo podem então ser definidas como na figura 6.
Testes de Obtenção de Recurso Alimentar
Nos resultados do TORA, a interação individual de cada membro dos grupos foi assim estabelecida:
Dos testes aplicados ao Grupo de C. apella, o macho CaM01 deteve a posse do objeto pela maior quantidade de tempo, estando presente também na maioria das disputas e apesar de ter sido quem mais tolerou outros indivíduos, foi pouco tolerado. Já o macho CaM02, apresentou pequenos períodos de interação de todos os tipos com o objeto, porém, foi o indivíduo mais tolerado de todo o grupo. Quanto às fêmeas, estas tiveram tempos muito curtos de interação, não apresentando em ambos os casos nenhum tempo de tolerância, e tendo sido a fêmea CaF02 unicamente tolerada pelos outros (Figura 7a).
33 -0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 ClM01 ClM02 ClF01 ClF02 F R E Q Ü Ê N C IA ( % ) VOCALIZAÇÃO PERSEGUIÇÃO BOTE AGRESSÃO
Figura. 5 – Freqüência dos padrões comportamentais recebidos pelos membros agredidos do Grupo de C. libidinosus.
Tabela 4 – Matriz de direcionamento das interações agonísticas e índice de Landau (h) do Grupo de C. apella, com o somatório total das interações de cada membro e sua posição.
ID.R.
ID.A. CaM01 CaM02 CaF01 CaF02 Soma (Si) Rank
CaM01 1,0 0,5 1,0 2,5 1 CaM02 0,0 1,0 1,0 2,0 2 CaF01 0,5 0,0 1,0 1,5 3 CaF02 0,0 0,0 0,0 0,0 4 h=0,84
Tabela 5 – Matriz de direcionamento das interações agonísticas e índice de Landau (h) do Grupo de C. libidinosus, com o somatório total das interações de cada membro e sua posição.
ID.R.
ID.A. ClM01 ClM02 ClF01 ClF02 Soma (Si) Rank
ClM01 1,0 1,0 1,0 3,0 1 ClM02 0,0 0,0 0,0 0,0 0 ClF01 0,0 0,0 0,0 0,0 0 ClF02 0,0 0,0 0,0 0,0 0 h=0,77
Figura. 6 – Árvores hierárquicas dos Grupos de C. apella e C. libidinosus, onde, o membro hierarquicamente dominante, encontra-se na base da árvore.
CaM01 CaM02 CaF01 CaF02 ClM01 ClM02 ClF01 ClF02
35 -0 100 200 300 400 500 600 700 800
CaM01 CaM02 CaF01 CaF02 TEMPO (min)
POSSE DISPUTA TOLEROU TOLERADO
Figura. 7a – Tempo total de interação em minutos, com o objeto teste, de cada membro do grupo de C. apella nos padrões comportamentais descritos.
0 100 200 300 400 500 600 700 800 ClM01 ClM02 ClF01 ClF02 TEMPO (min) POSSE DISPUTA TOLEROU TOLERADO
Figura. 7b - Tempo total de interação em minutos, com o objeto teste, de cada membro do grupo de C. libidinosus nos padrões comportamentais descritos.
No Grupo de C. libidinosus, os resultados mostram que a disputa foi uma interação unicamente existente entre os dois machos, por um período de tempo curtíssimo. O macho ClM02, praticamente não teve acesso ao objeto tendo sido tolerado por um período mínimo, já o macho ClM01, deteve a posse do objeto por quase todo o período de observação, tendo sido o indivíduo que mais tolerou os outros membros, principalmente as fêmeas e entre elas, mais a fêmea ClF02 (Figura 7b).
Do tempo acumulado de posse de cada membro do grupo obteve-se a freqüência de interação dos indivíduos com o objeto TORA que se definiu da seguinte forma: 53,31% do tempo de interação com o objeto foi de CaM01; 26,72% de CaM02; 15,52% de CaF01 e apenas 3,45% do tempo de CaF02 (Figura 8).
A freqüência de interação individual para o grupo foi a seguinte: ClM01 interagiu por 59,09% do tempo com o objeto; ClM02 por apenas 3,41% do tempo; ClF01 interagiu por 11,36% e ClF02 obteve um percentual de interação de 26,14% (Figura 9).
37 -0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
CaM01 CaM02 CaF01 CaF02
FREQÜÊNCIA (%)
Figura. 8 – Freqüência de interação com o objeto teste, de cada membro do grupo de C.
apella durante o período de testes.
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 ClM01 ClM02 ClF01 ClF02 FREQÜÊNCIA (%)
Figura. 9 – Freqüência de interação com o objeto teste, de cada membro do grupo de C.
Discussão
Com a medição do índice de linearidade através da análise dos eventos agressivos, os dados analisados nas matrizes de agressão nos permitiram estabelecer cada posto hierárquico ocupado pelos indivíduos no estudo.
Percebe-se que os grupos estudados, apresentaram características hierárquicas, diferentes dos grupos observados em vida livre, principalmente no que se refere à flexibilidade da hierarquia, uma vez que a estrutura hierárquica nos grupos estudados apresentou-se fixa e rígida, podendo estar relacionado ao fato do animais estarem em cativeiro, com dominantes e subordinados muito bem definidos (Defler, 1982; McGonigle et al. 2003; Vogel, 2005; Vogel and Janson, 2007; Alfaro, 2007).
Fica claro neste trabalho que tanto no grupo de C. apella quanto em C.
libidinosus, houve uma grande diferença nas ações comportamentais, onde os machos
executaram muito mais agressões do que as fêmeas, sendo que no grupo de C. apella os dois machos por várias vezes concentraram suas agressões sobre a fêmea CaF01, diferentemente do grupo de C. libidinosus onde o macho dominante ClM01, concentrou suas agressões sobre o macho ClM02.
O fato de existirem altos níveis de agonismo nos dois grupos contraria o proposto por Wolkenten et al. (2006), que comparando os seus resultados de macaco-prego aos resultados encontrados por Aurelli e de Waal (1997), com chimpanzés, determinou uma diminuição das interações sociais agressivas, resultantes do cativeiro em espaços reduzidos. Entretanto isto pode ser explicado pela formação dos grupos, apresentando-se pequenos e com dois machos e duas fêmeas, o que pode causar uma restrição das relações de dominância, aumentando níveis de pressão social.
A agressão entre machos é apoiada pelo trabalho de Phillips e Goodchild (2005), que observaram a utilização de agressão direta entre machos de macacos-prego, como
39 -forma de afirmação das relações sociais, entre o macho alfa e seus subordinados. Os altos índices de agressão entre os machos também são relatados por Fedigan (1993), que mostra um nível de tolerância muito maior dos machos com as fêmeas.
Esta análise nos faz entender as estruturas apresentadas, uma hierarquia linear para o grupo de C. apella, e uma hierarquia parcial o grupo de C. libidinosus, apesar dos índices de linearidade h=0,84 para o C. apella e h=0,77 para C. libidinosus, onde os machos CaM01 e ClM01 ocupam indiscutivelmente, as posições de dominantes dos grupos. Utilizando os modelos propostos por Izar et al. (2006), para definir a árvore hierárquica dos grupos, mesmo os dois tendo apresentado matrizes de dominância similares, é possível estabelecer dinâmicas de relação diferentes, principalmente quando são analisadas as formas pelas quais os machos se estabelecem dominantes.
A dinâmica das relações entre os indivíduos, interfere diretamente na dinâmica social do grupo, afinal, apesar de medir a existência de uma linearidade e também a força com que esta se apresenta dentro do grupo, o índice de linearidade definido por Landau (1951), apenas considera a linearidade hierárquica dos grupos, não deixando margem para a construção de outras relações sociais. Sendo assim, os modelos apresentados por Landau (1951) e Izar et al. (2006), utilizados em conjunto podem eliminar lacunas durante o processo de análise hierárquico-social de grupos de primatas. Tendo então, determinado às posições hierárquicas dentro dos grupos, podemos avaliar sua influência sobre a obtenção dos recursos alimentares, e afirmar que existe uma influência direta da hierarquia sobre obtenção do recurso alimentar em cativeiro, como já apresentado nos trabalhos de Vogel (2005) e Byrne et al. (1996), que descrevem um maior acesso ao recurso para os machos dominantes de C. capucinus em vida livre, além de Janson e van Shaick (1988) e Hall e Fedigan (1997), que mostram o aumento do sucesso de captura de insetos para C. olivaceus, também em vida livre, com
relação à posição espacial do macho dominante dentro do grupo, deixando clara a ligação entre a posição hierárquica e espacial para esta espécie. Eles também afirmam que, para grupos com uma organização social por hierarquia de dominância, a determinação da posição espacial é diretamente relacionada à posição de dominante, com a expulsão dos subordinados de forma agressiva das posições centrais (Janson, 1990; Hall and Fedigan, 1997), o que acaba gerando uma série de benefícios para o membro dominante.
Estudos com C. apella, realizados por Robinson (1981) e Janson (1990), mostraram também uma relação entre a posição hierárquica e a posição espacial com benefícios para os dominantes, sendo assim, podemos também supor um possível ganho de benefícios para o dominante dos grupos estudados, onde estes benefícios seriam diretamente ligados ao acesso ao recurso alimentar, neste caso a posse do TORA.
Para o grupo de C. apella, nota-se que o macho CaM01 manteve sua dominância, através de ações agressivas diretas, todos os membros foram de alguma forma agredidos pelo dominante que, no entanto, apresenta uma tolerância muito maior em relação à aproximação do membro imediatamente subordinado, o macho CaM02.
Já no grupo de C. libidinosus, o macho ClM01 tem uma interação muito menos agressiva com as fêmeas, restringindo estas ações somente a botes. Por outro lado foram presenciados diversos atos de grooming (catação) entre eles, sabendo-se que o grooming pode ser utilizado como um contraponto ao agonísmo (Schino, 2007).
O grooming parece permitir um aumento ou ganho de benefícios por parte de quem executa a ação, podendo ser até associado a um ganho relativo à posição de rank hierárquico (Schino, 2007). Outro dado interessante é que para Cebus, ao contrário para macacos do Velho Mundo (Parr et al., 1997), o grooming é caracteristicamente uma atividade de posições hierárquicas mais baixas, realizada na direção de indivíduos de
41 -posições mais altas, correlacionando a quantidade de grooming muitas vezes aos benefícios adquiridos (Seyfarth, 1977; de Waal and Luttrell, 1986; de Waal, 1991; Parr, 1997). Esta parece ser a explicação para o maior número de acessos das fêmeas de C.
libidinosus ao TORA, em especial da fêmea ClF02, em detrimento dos outros dois
indivíduos, pois o fato de existir para este grupo uma hierarquia parcial, destacaria a ação do membro dominante e distribuição igualitária entre os outros. Esta fêmea ClF02 foi a que apresentou a maior quantidade de eventos de grooming observados em relação ao macho dominante.
Ao mesmo tempo em que percebemos que os machos dominantes mantêm a posse do TORA por mais tempo, também percebemos que estes machos acumulam os maiores tempos de tolerância com outros indivíduos, tolerância esta que pode estar relacionada a aspectos de distribuição de alimento entre indivíduos, em situações de restrição de acesso ao alimento para algum dos membros, onde o dominante pode vir a executar o papel de “distribuidor” do recurso alimentares, como comentam de Waal (2000) em seu trabalho com C. apella e Fedigan (1990) com C. capucinus.
O tempo de posse do TORA esteve diretamente relacionado com a posição hierárquica do membro dominante, os resultados de acesso ao TORA, tanto para C.
apella como para C. libidinosus, foram iguais, reproduzindo exatamente a estrutura
hierárquica linear apresentada para C. apella.
Entretanto, se observarmos somente a interação dos machos subordinados com o teste de obtenção de recurso alimentar, a diferença de acesso entre estes, CaM02 e ClM02, pode estar ligada a dois fatores: a) diferença do padrão organizacional na estrutura dos grupos, como mostram Izar et al. (2006). No Grupo Apella o macho subordinado ocupa a segunda posição hierárquica, já no Grupo Libidinosus, o subordinado divide a posição hierárquica com as duas fêmeas; b) ação dos eventos de
grooming, somente observado entre as fêmeas e o macho dominante no Grupo Libidinosus.
O fato de somente as fêmeas do Grupo Libidinosus apresentarem eventos freqüentes de grooming com o macho dominante, torna-se a principal diferença entre os indivíduos, podendo ter sido este o fator de influencia na diferença de acesso ao TORA.
Conclusão
Mesmo apresentando altos índices de hierarquia, a estrutura apresentada pelos grupos é diferente, o Grupo Apella apresenta uma hierarquia linear e o Grupo Libidinosus apresenta uma hierarquia parcial. Esta hierarquia influenciou diretamente no acesso dos dominantes e subordinados ao recurso alimentar, porém, dominantes apresentaram maiores índices de tolerância com os subordinados do que os subordinados entre si, possivelmente pela condição de maior tempo de posse do objeto teste.
O acesso ao TORA dos membros subordinados do Grupo Apella, seguiu exatamente a ordem hierárquica linear apresentada na estrutura de dominância, já para o Grupo Libidinosus, o acesso foi desigual entre os membros subordinados, mesmo estes estando num mesmo nível hierárquico, esta diferença deve-se possivelmente aos eventos freqüentes de grooming entre alguns membros do grupo.
Finalmente, conseguimos classificar de forma clara o posicionamento de cada indivíduo no grupo e entendemos que existe uma estrutura hierárquica bem definida, porém diferente para C. apella e C. libidinosus, o primeiro linear e o segundo parcial, e que nos dois grupos, estas influenciam diretamente o processo de obtenção de recursos alimentares.
43
-Agradecimentos
A todos que contribuíram para a execução deste trabalho, ressaltando o Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia da UFRN e o apoio financeiro da CAPES, além da MEGAZOO pela doação da ração utilizada no experimento e a equipe do CETAS – IBAMA de Alagoas, pelo apoio ao desenvolvimento do trabalho. Licença de Autorização para Atividades com Finalidade Científica nº. 14370-1, emitida em: 08/02/2008 , pelo Ministério do Meio Ambiente – MMA, Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis – IBAMA, Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO.
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51
Anexo I – Planilha para coleta de dados de amostragem comportamental de interação agressiva. Nome do pesquisador: ____________________________________________________ Grupo observado: _______________________________________________________ Data: __________________ Nº. da sessão: _______________________
Hora inicial: ____________ Hora final: __________________________
DATA I.D.A. I.D.R.
INTERAÇÃO AGRESSIVA INTERAÇÃO NÃO-AGRESSIVA PADRÃO OBSERVAÇÕES FÍSICA NÃO-FÍSICA FÍSICA NÃO-FÍSICA
TORA
53 -Anexo II – Planilha para coleta de dados de teste com objeto para obtenção de recurso alimentar (TORA). Nome do pesquisador: ____________________________________________________
Grupo observado: _______________________________________________________ Data: __________________ Nº. do TORA: _______________________
Hora inicial: ____________________ Hora final: ____________________
DATA I.D.A. TEMPO DE POSSE
(MIN) PADRÃO OBSERVAÇÕES
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Acknowledgments
Acknowledgments of people, grants, funds, etc. should be placed in a separate section before the reference list. The names of funding organizations should be written in full. Scientific style
Please always use internationally accepted signs and symbols for units, SI units. Genus and species names should be in italics.
Generic names of drugs and pesticides are preferred; if trade names are used, the generic name should be given at first mention.
55 -Citation
Cite references in the text by name and year in parentheses. Some examples: Negotiation research spans many disciplines (Thompson 1990).
This result was later contradicted (Becker and Seligman 1996).
This effect has been widely studied (Abbott 1991; Barakat et al. 1995; Kelso and Smith 1998; Medvec et al. 1993).
Reference list
The list of references should only include works that are cited in the text and that have been published or accepted for publication. Personal communications and unpublished works should only be mentioned in the text. Do not use footnotes or endnotes as a substitute for a reference list.
Reference list entries should be alphabetized by the last names of the first author of each work.
Journal article
Smith J, Jones M Jr, Houghton L et al (1999) Future of health insurance. N Engl J Med 965:325–329
Article by DOI
Slifka MK, Whitton JL (2000) Clinical implications of dysregulated cytokine production. J Mol Med. Doi:10.1007/s001090000086
Book
South J, Blass B (2001) The future of modern genomics. Blackwell, London Book chapter
Brown B, Aaron M (2001) The politics of nature. In: Smith J (ed) The rise of modern genomics, 3rd edn. Wiley, New York, pp 230-257
Online document
Doe J (1999) Title of subordinate document. In: The dictionary of substances and their effects. Royal Society of Chemistry. Available via DIALOG.
http://www.rsc.org/dose/title of subordinate document. Accessed 15 Jan 1999
Tables
All tables are to be numbered using Arabic numerals.
Tables should always be cited in text in consecutive numerical order.
For each table, please supply a table heading. The table title should explain clearly and concisely the components of the table.
Identify any previously published material by giving the original source in the form of a reference at the end of the table heading.
Footnotes to tables should be indicated by superscript lower-case letters (or asterisks for significance values and other statistical data) and included beneath the table body. Electronic Figure Submission
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