Since the XIXth century, the existence of mimicry complexes among poisonous and non-poisonous coralsnakes in the Neotropical region has stimulated controversial discussions in the literature. In this context, experimental studies employing plasticine replicas of the several coralsnake patterns represent classical approaches aiming to quantify and compare predation rates by different kinds of predators. In addition, the method allows identifying predator categories (e.g., birds and mammals) based on the general aspects of the jaw prints left on the replicas at each predation attempt. Although most of these works have corroborated the protective character of coralsnakes color, the literature lacks studies focused on the problem, but taking climatic parameters into account. Herein, I used plasticine replicas to approach coralsnakes mimicry complexes in two different sites, one in the Cerrado Domain, at Chapada dos Guimarães National Park, and the other in the Pantanal floodplain, municipality of Poconé, both in Mato Grosso state, Midwest Brazil.
The vegetation of these areas is mostly represented by open formations and the climate is typically seasonal, with the Pantanal exhibiting a flooding cycle that restricts the habitats of terrestrial species for a long period throughout the year. The sampling effort consisted of 760 plasticine replicas representing the color pattern of the most common coralsnake species in each one of the areas, as well as monochromatic (uniform brown) replicas as the control group. The replicas were distributed in the field throughout six field campaigns undertaken in the period of one year. Statistical analyses of the data included Chi-squared tests to perform pairwise comparisons of predation rates among color patterns, and Binomial Logistic Regressions to estimate the effect of coloration in the general predation rates, as well as the probabilities of each one of the color patterns to suffer attacks. My results suggest that (1) birds represent the most frequent predators in both areas, respectively followed by mammals and lizards; (2) in both study sites, in contrast with most previous studies, the monochromatic replicas suffered a sensibly smaller number of attacks by virtually all predator categories than the aposematic replicas; (3) the very low incidence of attacks in the Cerrado of Chapada dos Guimarãesa (3.3%) follows the general patterns of similar studies in the same domain (nearly 6%), and (4) in the Pantanal, the pattern of predation rates is the opposite that those of most previous studies, with the replicas representing the toxic model receiving the largest rates of predation in comparison with all other patterns (non-toxic mimics and monochromatic replicas). Although we consider our results from the Cerrado inconclusive requiring larger sampling efforts, or results in the Pantanal suggest that the flooding regime may lead, not only to higher predation rates, but also to lower selectivity by visually oriented predators. Factors as the high concentrations of terrestrial predators and preys during the flooding season, the relative abundance of toxic models and mimics, and the higher detectability of coralsnakes by predators with accurate vision may help explaining the apparent inefficiency of the establishment of mimicry complexes, at least at local perspective. Additional experiments in other localities of the Pantanal floodplain would be welcome to clarify the problem.
Keywords: aposematic; mimicry; snake; coral snake.
ESTUDO DE COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL DE POCONÉ E EM UM ÁREA DE CERRADO NO PARQUE NACIONAL DE CHAPADA DOS GUIMARÃES, ESTADO DE MATO
GROSSO
Gabriela V. Alvarenga¹; Karina R.S. Banci²; Felipe F. Curcio¹
¹Laboratorio de Sistemática, Taxonomia e Evolução de Répteis Neotropicais, IBUFMT, Mato Grosso, Brasil.
²Laboratório de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, São Paulo, Brasil
INTRODUÇÃO.—O mimetismo é um fenômeno extremamente complexo observado na grande maioria dos grupos zoológicos. O termo deriva do grego (mimos
= imitador), e remete a entidades biológicas que, por apresentarem semelhanças com determinadas espécies, podem se beneficiar destes parâmetros num contexto ecológico de coevolução (Pasteur 1988). Neste sentido, o fenômeno abrange sempre mais de duas entidades que interagem numa combinação de papéis evolutivos formando os assim chamados complexos miméticos.
Um complexo mimético envolve pelo menos três elementos biológicos fundamentais:
um modelo, que emite um sinal (e.g, visual, químico ou acústico); um mímico, que replica o sinal emitido pelo modelo, e um receptor sensível a este sinal (Pasteur 1982;
Pough 1988; Brodie III & Brodie Jr. 2004). Pasteur (1982) classifica o mimetismo como “agressivo” ou “defensivo”, com base na reação desencadeada pelo sinal – emitido pelo modelo e replicado pelo mímico – sobre um eventual receptor. Sendo assim, os complexos em que o sinal replicado confere ao mímico maior eficiência na predação ou em conquistar parceiros reprodutivos são considerados modalidades de mimetismo agressivo, ao passo que as interações nas quais o sinal replicado confere ao mímico menor pressão de predação são atribuídos à modalidade de mimetismo defensivo.
Entre os vertebrados, os exemplos mais investigados de mimetismo têm serpentes como modelos emissores de sinais (Pough 1988), uma vez que muitas espécies deste grupo são dotadas de um aparato de veneno como parte de seu repertório defensivo (Fry et al. 2008). Neste contexto, as formas peçonhentas da família Viperidae (e.g., Bothrops spp. e Vipera spp.) são consideradas modelos de complexos miméticos com base em sinais associados principalmente à forma do corpo (cabeça triangular) e ao padrão de desenho (dorso com triângulos espaçados ou marcas contínuas em “zigue-zague”) (Wüster et al. 2004, Dell’Aglio et al. 2005, Niskanen & Mappes 2005).
Entretanto, os casos mais sugestivos de interações miméticas em serpentes envolvem
as altamente venenosas corais-verdadeiras do Novo Mundo (em especial do gênero Micrurus, Elapidae), além das várias espécies de serpentes não peçonhentas de coloração similar, coletivamente referidas por falsas-corais, pertencentes às famílias Aniliidae, Colubridae e Dipsadidae.
As semelhanças dos padrões de coloração combinando anéis vermelhos, pretos e brancos (ou amarelos) entre serpentes filogeneticamente muito distantes já chama a atenção desde o século XIX quando, ainda antes das primeiras propostas sugerindo associação mimética (Cope 1860, Wallace 1867), os sistemas de classificação já ressaltavam a similaridade de cor entre formas tóxicas e não tóxicas (Wagler 1824, Wied 1820, Duméril, Bibron e Duméril 1854). Mesmo assim, a despeito de tais evidências fenotípicas claramente convergentes, o tema do mimetismo em cobras-corais é controverso e envolve problemas para os quais o levantamento de evidências diretas depende de estudos experimentais com grande esforço metodológico para controlar os diversos parâmetros que podem afetar seus resultados.
Ao longo do tempo, os estudos sobre complexos miméticos em cobras-corais trouxeram à tona discussões sobre os possíveis processos modeladores das semelhanças morfológicas e comportamentais entre espécies de corais-falsas e verdadeiras, sendo que o tema central reside na relevância do mimetismo em si. Em meio ao debate, as principais questões que geram controvérsia envolvem (i) a incidência de falsas corais onde não existem modelos peçonhentos (i.e., corais verdadeiras; Brattstrom 1955); (ii) as proporções de abundância entre modelos e mímicos presentes em uma mesma área (Brower et al. 1960, Huheey 1976, Gilbert 2005, Harper Jr., 2006), (iii) o hábito e o comportamento dos modelos e dos mímicos (Dunn 1913, Brattstrom 1955), (iv) a letalidade do veneno das corais-verdadeiras (Wickler 1968), e (v) o processo de aprendizagem pelo qual os predadores passam a evitar um sinal específico (Huheey 1961, Wickler 1968). Se, por um lado, todas estas questões trazem argumentos contrários à existência de mimetismo entre as cobras-corais, são fartas as propostas alternativas que permitem sustentar a hipótese de coevolução e interação mimética, independentemente das particularidades de cada um dos casos em destaque.
Argumentos contrários à relevância do mimetismo na coevolução morfológica e comportamental de corais-falsas e verdadeiras geralmente se baseiam em hipóteses pautadas em evidências indiretas, nem sempre respaldadas por experimentação. A existência de falsas-corais onde espécies do gênero Micrurus estão ausentes eliminaria
a hipótese de mimetismo, já que um dos elementos fundamentais na definição de complexos miméticos (i.e., o modelo) não estaria contemplado (Poulton 1890). Reforça esta proposta o argumento de que o número de espécies de falsas-corais – e, em muitos casos, a abundância local – é maior que o de corais-verdadeiras e as áreas de distribuição das espécies inofensivas são muito mais extensas do que as dos modelos potenciais geograficamente mais próximos (Gadow 1908).
Outro argumento que questiona a existência de complexos miméticos de cobras-corais sugere que as espécies de Micrurus teriam hábito predominantemente noturno (quando as cores são indiscerníveis por predadores). Assim, durante o dia, o padrão de anelado com cores conspícuas poderia não ser aposemático, mas sim críptico, formando um contorno corporal disruptivo em ambiente sem incidência direta de luz (Gadow 1911, Brattstorm 1955). Neste cenário, mesmo predadores capazes de distinguir cores teriam dificuldades em detectar a coloração das serpentes independente da claridade. Durante o dia, mesmo que esta serpentes estejam inativas, sua coloração conferiria camuflagem num mosaico de luz e sombra, como o solo da mata recoberto por serapilheira.
Por fim, uma das correntes mais fortes contestando o mimetismo em cobras-corais refere-se ao problema do “modelo letal” (Brattstorm 1955, Wickler 1968). Esta crítica se baseia na hipótese de que as corais-verdadeiras não representariam modelos adequados ao estabelecimento de complexos miméticos, uma vez que o predador deve sobreviver ao contato com o modelo para fixar o aprendizado através da experiência ruim, e só então passar a evitar o seu sinal. Consideran-se a alta letalidade do veneno das corais-verdadeiras, eventuais interações muito provavelmente poderiam levar o predador à morte, inviabilizando quaisquer processos de aprendizagem e fixação da aversão.
Apesar da pertinência das críticas contrárias ao mimetismo em cobras-corais, refutações não menos contundentes apontam para a existência do mimetismo no grupo.
Em resposta a Gadow (1911), Sternfeld (1913) afirma que as similaridades entre cobras corais verdadeiras e falsas são muito maiores do que sugere o primeiro autor, apontando inclusive a congruência de tamanho corporal entre as diversas espécies envolvidas.
Quanto ao hábito supostamente noturno, mesmo sendo frequente entre as corais-verdadeiras, há também registros suficientes destas serpentes em atividade durante o dia (Jackson & Franz 1981; Vitt & Vangilder 1983, Sazima & Abe 1991, Roze 1996,
Almeida. Santos et al. 1998, Martins & Oliveira 1998, Leynaud & Bucher 1999, Carreira et al. 2005, Turci & Bernarde 2008, Hartmann et al. 2009, Maffei et al. 2009), além do fato de que, mesmo inativas, estas serpentes poderiam ser encontradas por predadores diurnos que empreguem busca ativa, explorando seus refúgios (Greene &
McDiarmid 1981).
Já com relação ao problema do modelo letal, os argumentos que desconstroem esta crítica têm sustentação teórica e experimental. No campo teórico, Hecht & Marien (1956) afirmam que os complexos miméticos de cobras-corais podem envolver não apenas modelos altamente letais (i.e., Micrurus spp), característicos de complexos batesianos (que envolvam modelos tóxicos e mímicos inofensivos), mas também modelos medianamente tóxicos (e.g., espécies opistoglifodontes do gênero Erythrolamprus), característicos de complexos müllerianos. Tais modelos poderiam causar desconforto nos predadores por um envenenamento não letal, fazendo com que estes fixassem a experiência e a aprendizagem (Howell 1957, Smith 1969, Greene &
McDiarmid 1981, Burgger, 1989). Mais do que isso, mesmo interações com juvenis de Micrurus também poderiam ocasionar casos de envenenamento que não levariam o predador necessariamente à morte, devido à pouca quantidade de veneno.
No campo experimental, diversos estudos sugerem que a aversão ao padrão de coloração das cobras-corais pode ser inata ao menos entre alguns mamíferos (Gehlbach 1972) e aves (Smith 1975, 1977, 1978, 1980), não dependendo de interação prévia para que estes animais evitem modelos e mímicos sistematicamente. De qualquer forma, é necessário ponderar que a aversão inata ao padrão das corais não é uniforme entre predadores potenciais (Beckers et al. 1996), muito embora a existência deste comportamento seja sugestiva de padrões fixados no decorrer de um tempo prolongado sobre um polimorfismo ancestral de indivíduos refratários e não refratários ao sinal emitido.
Um ponto crítico com relação aos supostos complexos miméticos envolvendo cobras-corais é o fato de que eles são baseados em evidências indiretas de similaridade entre os modelos e mímicos potenciais, bem como em congruências em sua áreas de distribuição. É importante ressaltar que a obtenção de dados baseados em observação direta de eventos de predação em campo é muito difícil, especialmente na região Neotropical, onde encontros de serpentes são geralmente fortuitos e infrequentes. Por outro lado, o uso de réplicas feitas com massa de modelar (Madsen 1987) é uma
alternativa experimental que permite quantificar taxas de predação, simulando os padrões de cor de interesse, otimizando, ao menos em parte, a obtenção de dados in situ a partir de predadores reais. O uso da massa de modelar é particularmente eficiente porque, além de ser possível quantificar taxas de predação, também permite identificar com algum grau de precisão os predadores que investigam e provam as réplicas com base nas impressões deixadas por eles a cada incursão exploratória (e.g., marcas em pinça dos bicos das aves, número de incisivos de mamíferos; Madsen 1987, Broddie III 1993). A partir da utilização de um número significativo de réplicas expostas em diferentes tipos de ambientes pode-se formar bancos de dados que agregam informações valiosas acerca da seletividade, o que pode indicar a existência ou não de mimetismo.
Em um dos primeiros estudos utilizando réplicas de massa de modelar, Brodie III (1993) demonstrou que os padrões de cobras-corais foram mais evitados que o controle monocromático, registrando ainda diferenças na frequência de ataques entre réplicas de espécies distintas de cobras-corais (ver também Broddie III & Janzen 1995).
Hinman et al. (1997), por sua vez, demonstraram não só que o comprimento dos anéis pode representar um fator diferencial na decisão dos predadores, mas também que os anéis pretos têm papel mais importante que os demais no discernimento das presas por parte deles. Diversos estudos posteriores com esta orientação metodológica têm apontado para resultados na mesma direção (Pfennig et al., 2001; Buasso et al., 2006;
Harper Jr., 2006; Harper Jr. & Pfennig, 2007; Pfennig et al., 2007; França, 2008; Banci, 2014).
Um parâmetro ainda não testado através do uso de réplicas de massa de modelar reside na sazonalidade de determinados ambientes, que pode gerar variações na disponibilidade, distribuição espacial e concentração de presas terrestres em virtude de ciclos climáticos. Neste sentido, ambientes com estações seca e chuvosa bem marcadas, ou mesmo sujeitos a inundações periódicas, são favoráveis a estudos dessa natureza, permitindo comparar as taxas de predação sobre cobras-corais nas diferentes épocas do ano.
No estado de Mato Grosso, centro-oeste do Brasil, pela relativa proximidade entre ambientes distintos, é possível realizar experimentos concomitantes em áreas sujeitas a inundação periódica, na planície pantaneira, e em áreas de Cerrado que, embora sazonais, estão livres destes ciclos de inundações. Sendo assim, além de dados
voltados aos complexos miméticos em si (predação diferencial entre padrões de cor distintos), uma abordagem dessa natureza pode trazer informações associadas também a variáveis ambientais que podem ter influência direta na oferta de presas e na resposta de predadores ao encontro mais frequente com cobras-corais.
Neste estudo, pretende-se investigar a relevância de complexos miméticos em duas áreas distintas do centro-oeste brasileiro, sendo uma delas típica de Cerrado e outra no perímetro do Pantanal Norte, ambas no estado de Mato Grosso. O experimento consiste em utilizar réplicas de massa de modelar das espécies de corais falsas e verdadeiras presentes nas duas áreas, com esforço amostral uniforme e ao longo das estações seca e chuvosa. Com os dados obtidos, pretende-se (i) comparar taxas de predação entre padrões de corais (falsas e verdadeiras) e monocromáticos (não aposemáticos) em cada uma das localidades, e (ii) investigar se a sazonalidade refletida nos perídos de chuvas e de estiagem interfere nas taxas de predação entre os padrões de cor , especialmente no Pantanal, onde o regime de inundações periódicas tem influência direta na distribuição especial de presas e predadores terrestres.