voltados aos complexos miméticos em si (predação diferencial entre padrões de cor distintos), uma abordagem dessa natureza pode trazer informações associadas também a variáveis ambientais que podem ter influência direta na oferta de presas e na resposta de predadores ao encontro mais frequente com cobras-corais.
Neste estudo, pretende-se investigar a relevância de complexos miméticos em duas áreas distintas do centro-oeste brasileiro, sendo uma delas típica de Cerrado e outra no perímetro do Pantanal Norte, ambas no estado de Mato Grosso. O experimento consiste em utilizar réplicas de massa de modelar das espécies de corais falsas e verdadeiras presentes nas duas áreas, com esforço amostral uniforme e ao longo das estações seca e chuvosa. Com os dados obtidos, pretende-se (i) comparar taxas de predação entre padrões de corais (falsas e verdadeiras) e monocromáticos (não aposemáticos) em cada uma das localidades, e (ii) investigar se a sazonalidade refletida nos perídos de chuvas e de estiagem interfere nas taxas de predação entre os padrões de cor , especialmente no Pantanal, onde o regime de inundações periódicas tem influência direta na distribuição especial de presas e predadores terrestres.
constituída de pastos alagáveis e pântanos, 45.3% de área florestal e 6.3% de outros habitats, como, por exemplo, corpos d’água (Silva et al. 2000). Em termos fitofisionômicos, a planície pantaneira é formada por um mosaico de florestas estacionais decíduas, semidecíduas, savanas e savanas estépicas (Silva et al. 2000).
A área de pantanal amostrada aqui representa um complexo de fazendas no município de Poconé, porção norte do Pantanal de Mato Grosso. Em decorrência dos ciclos de inundação, a amostragem na região se restringiu a uma área florestal não inundável, numa cordilheira localizada na estrada de acesso às fazendas Retiro Novo e fazenda Retirinho, próximo à Baía dos Coqueiros, divisa com o município de Nossa Senhora do Livramento. As cordilheiras, formadas por deposição de sedimento fluviais nas bordas de leitos fósseis de rios, são estreitas e alongadas, conectando-se a outros tipos de habitats durante a estação seca (Cunha 1990). A vegetação é densa é composta por árvores de grande porte podendo atingir 30 m de altura, como a laranjinha (Adelia membranifolia) – espécie mais abundante – e o guiné (Petiveria tetrandra), uma arvoreta de cinco metros de altura. Também ocorrem muitas espécies arbustivas, além de uma grande abundância de gravatás (Bromelia balansae) atingindo até dois metros de altura, com deciduidade nos meses de julho e agosto, época da floração (Pinho 2005).
CERRADO
O Cerrado é o segundo maior bioma da América do Sul, com aproximadamente 1.800.000 km², representando a maior região de savana do planeta (Ab’Saber 1977).
Faz parte do cinturão de áreas abertas do continente, juntamente com a Caatinga e o Chaco, apresentando grande diversidade paisagística, incluindo formações savânicas e florestais, cuja presença e extensão variam em função do relevo e do tipo de solo (Oliveira-Filho & Ratter 2002). Ambientes de cerrado stricto sensu e campo sujo são exemplos de hábitats abertos utilizados amplamente por espécies heliófilas, ao passo que áreas de cerradão, florestas semidecíduas e matas de galeria que cortam as áreas abertas representam ambientes de sombra, com temperaturas mais amenas. O clima é marcadamente sazonal, com uma estação seca se estendendo geralmente entre os meses de abril e setembro, e com uma estação chuvosa perdurando entre novembro e março;
a precipitação anual varia entre 750 a 2000 mm (Ribeiro & Walter 1998). É reconhecido por sua rica biodiversidade (cerca de 160.000 espécies) e vários casos de endemismo (Colli et al. 2002, Machado et al. 2004).
A área de amostragem do Cerrado está situada no Parque Nacional da Chapada dos Guimarães, uma das principais unidades de conservação do Estado de Mato Grosso. O parque abrange uma área de 32630.70 hectares, protegendo principalmente as bordas dos paredões da chapada, incluindo matas de encosta, matas ciliares e veredas (ICMBio 2009). Foram utilizadas trilhas pré-existentes, localmente conhecidas como
“trilha do cerrado” e “travessia do morro”. A composição da fitofissionomia ao longo das trilhas varia desde cerrado stricto sensu até campos abertos com quase nenhuma árvore, além de pontos com mais afloramentos rochosos. Os mapas referentes às áreas de amostragem e respectivos detalhes foram contruídos com o auxílio do software Quantum GIS 2.14.21 (QGIS Development Team 2017).
SELEÇÃO DE ESPÉCIES E POTENCIAIS COMPLEXOS MIMÉTICOS As cores das réplicas utilizadas nas duas áreas de estudo foram escolhidas com base nas espécies de corais-falsas e verdadeiras tomando em conta em sua ocorrência e abundância. Para determinar estes parâmetros, foram considerados dados de frequência de observação (pessoal e por terceiros) de serpentes com padrão de coloração coral e a base os dados do acervo da Coleção Herpetológica da Instituto de Biociências da Universidade Federal de Mato Grosso, campus Cuiabá (CHUFMT), que guarda amostras representativas das duas localidades de amostragem. Sendo assim, na área de Cerrado, a espécie de modelo selecionada foi Micrurus frontalis (Duméril, Bibron & Duméril 1854) (oito exemplares no acervo) com encontros anuais em regiões de sedimento arenoso geralmente no período das chuvas, e as espécies de mímicos foram Oxyrhopus trigeminus Duméril, Bibron & Buméril, 1854 (13 exemplares) e Erythrolamprus aesculapii (Linnaeus, 1758) (três exemplares). Já para o Pantanal, considerando os registros da localidade de Pirizal, Mato Grosso, próxima às fazendas onde o trabalho foi realizado, as espécies mais abundantes de mímicos coincidem com as do Cerrado (15 exemplares de O. trigeminus e cinco exemplares de E. aesculapii), ao passo que a espécie de modelo é Micrurus tricolor Hoge, 1956 (cinco exemplares).
A despeito da amostra relativamente restrita no acervo da CHUFMT, pesquisadores que atuam na região atestam que M. tricolor é relativamente comum na região, embora não haja coletas documentadas também em outros acervos (e.g., Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hogue, Instituto Butantan, até 2010). Os hábitos secretivos,
característicos de corais-verdadeiras, podem explicar esta incongruência entre registros visuais e exemplares documentados em coleções da espécie em questão.
Com relação às espécies “modelo”, ambas são espécies de tríades (conjuntos de três anéis pretos separados por anéis brancos, entremeados por anéis vermelhos, Figura 1). Micrurus frontalis ocorre na porção centro-leste do Brasil, incluindo os estados de Goiás, sul do Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais e São Paulo; no Paraguai ocorre no norte e centro do país. É uma das espécies do gênero com maior área de distribuição geográfica e com enorme variabilidade no padrão de coloração da cabeça e de combinações de tríades (Campbell e Lamar 2004, Silva Jr. et a 2016). Micrurus tricolor, por sua vez, ocorre no centro-sul de Mato Grosso do Sul e no norte do Paraguai, com registros pontuais no Pantanal de Poconé, no estado de Mato Grosso (Campbell e Lamar 2004, Silva Jr. et a 2016). Superficialmente, M. frontalis e M.
tricolor se parecem, embora as proporções de comprimento entre tríades e anéis vermelhos sejam distintas em cada uma delas (Anexo 1).
Já no que se refere às espécies de mímicos, as diferenças entre Erythrolamprus aesculapii e Oxryrhopus trigeminus são bem mais pronunciadas. As populações de E.
aesculapii de todo o Brasil central apresentam anéis em díades (combinações de dois anéis pretos separados por um anel branco, entremeados por anéis vermelhos, Figura 1), ao passo que O. trigeminus apresenta o padrão dorsal em tríades, muitas vezes irregulares, ao passo que a coloração do dorso não se estende até o ventre, que tem tonalidade clara. As duas espécies de mímicos podem ser consideradas exemplos de mímicos imperfeitos, uma vez que seus padrões de cor (número, sequência e proporções entre os comprimentos dos anéis) não refletem exatamente os das espécies simpátricas dos respectivos modelos.
O nome Erythrolamprus aesculapii compreende um complexo de espécies com enorme polimorfismo de cor e ampla distribuição (Marques e Puorto 1981; Martins e Oliveira 1998; Curcio 2008), ocorrendo na América do Sul ao longo de toda a Amazônia, Cerrado e Mata Atlântica, com limite sul na região de Misiones, Argentina.
Entretanto, no Cerrado e no Pantanal, a coloração das populações é muito homogênea, com díades negras em comprimento comparável (frequentemente maior) ao dos anéis vermelhos adjacentes (Curcio 2008). Já Oxyrhopus trigeminus, embora restrita ao Brasil, também tem distribuição abrangente, normalmente associada a áreas abertas ou enclaves de cerrado nas regiões florestais dos estados do Amapá, Pará (Ilha de Marajó),
Goiás, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Ceará, Pará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Piauí, Sergipe, Alagoas, Bahia, Minas Gerais, Rio de Janeiro e São Paulo (Zaher &
Caramaschi 1992).
Figura 1.— Esquemas ilustrativos dos padrões de cor das espécies estudadas reproduzidos nas réplicas de massa de modelar. Desquerda para a direita, Micrurus frontalis, Micrurus tricolor, Oxyrhopus trigeminus, Erythrolamprus aesculapii, Controle.
CONFECÇÃO DAS RÉPLICAS DE MASSA DE MODELAR
A confecção das réplicas de massa de modelar seguiu os protocolos descritos nos trabalhos de Hinman et al. (1997), Buasso et al. (2006), França (2008) e Banci (2014). A massa de modelar utilizada aqui cumpre os requisitos de ser inodora, maleável, totalmente atóxica, resistente ao calor e pré-colorida nas cores vermelha (Acrilex-Vermelho fogo 507), preta (Acrilex-Preto 520) e branca (Acrilex-Branca 519) para os modelos aposemáticos, e marrom (Acrilex-Marrom 531), para compor modelos monocromáticos do grupo-controle. Um eixo central de arame galvanizado em “S” foi empregado para estruturar e dar forma às réplicas, simulando a morfologia do corpo de serpentes em movimento (Figura 2). As réplicas mediam 1.0 cm de diâmetro e comprimento variando de 21–23 cm. Para confeccionar os anéis das réplicas de modelos e mímicos, foram tomadas medidas dos anéis dos espécimes preservados no acervo da CHUFMT, buscando reproduzir as proporções entre as cores que os compõem em cada uma das espécies estudadas. A Tabela 1 traz uma síntese das informações gerais dos complexos miméticos em questão, bem como detalhes das medidas das réplicas utilizadas.
TABELA 1.—Espécies estudadas, suas regiões de (Cerrado e Pantanal), padrões de coloração, e dados de comprimento total das réplicas e seus respectivos anéis nas cores vermelha (v), preta (p) e branca (b).
Espécie Área de
Ocorrência
Papel no Complexo
Mimético
Padrão dorsal Comprimento da réplica (cm)
Medida dos anéis em sequência (cm)
Micrurus tricolor Pantanal Modelo Tríades 22.5 cm 2.5(v):1.0(p):0.5(b):1.5(p):0.5(b): 1.0(p):2.5(v)
Micrurus frontalis Cerrado Modelo Tríades 22.0 cm 2.0(v):0.5(p):0.5(b):1.0(p):0.5(b):0.5(p):2.0(v)
Erythrolamprus aesculapi Pantanal e
Cerrado Mímico Díades 22.5 cm 2.5(v):1.0(p):0.5(b):1.0(p):2.5(v).
Oxyrhopus trigeminus Pantanal e
Cerrado Mímico Tríades 21.5 cm 1.5(v):1.0(p):0.5(b):0.5(p):0.5(b):1.0(p):1.5(v).
Controle monocromático Pantanal e
Cerrado Controle Marrom liso 23.0 cm 23.0 (m)
Figura 2.—Réplicas aposemáticas moldadas em formato de “S” depositadas no substrato natural. (A) Oxyrhopus trigeminus, (B) Micrurus tricolor e (C) Erythrolamprus aesculapii.
DESENHO EXPERIMENTAL E AMOSTRAGEM
Em cada uma das áreas (Cerrado e Pantanal) foram delimitados 10 transectos em linha reta, com aproximadamente 120 m de extensão, e a distância entre os transectos era de 450 m. Em cada um dos transectos foram depositadas 12 réplicas de massa de modelar, totalizando 120 pontos de amostragem em cada uma das áreas (Cerrado e Pantanal) (Figuras 3 e 4). Dentro de cada transecto, as réplicas eram depositadas em ambiente limpo, retirando folhas e gramíneas para que o substrato fosse o mais homogêneo possível.O intervalo entre os pontos foi de 10 m, e a escolha das réplicas foi feita por meio de sorteio prévio, fazendo com que a distribuição dos padrões de coloração fosse aleatória (ver Banci 2014). Após a distribuição das réplicas, os transectos permaneciam sem perturbação por um período de 48 horas, quando eram revisados para recolhimento das réplicas e verificação das marcas de tentativas de predação. Em laboratório, as impressões presentes nas réplicas foram devidamente quantificadas e identificadas qualitativamente de acordo com seu aspecto geral (e.g., bico de aves, dentição de lagartos, marsupiais, roedores e carnívoros).
O experimento foi desenvolvido ao longo de 12 meses, com seis campanhas de três dias de duração em cada uma das áreas. As campanhas foram realizadas em meses alternados (Cerrado: dezembro de 2018 e fevereiro, abril, junho e agosto de 2019;
Pantanal: novembro de 2018, janeiro, março, maio, julho e setembro de 2019), buscando obter dados nas estações seca e chuvosa de maneira homogênea.
Figura 3.—Pontos de amostragem em ambientes de cordilheira na área de estudo situada no Pantanal, próximo à Baía do Coqueiral do Córrego Landi, município de Poconé, divisa com o município de Nossa Senhora do Livramento (linha branca), Mato Grosso. Cada ponto vermelho corresponde a um transecto de 12 réplicas. No detalhe, a delimitação do município de Poconé em Mato Grosso, demarcando a região do experimento com um ponto preto.
Figura 4.—Pontos de amostragem ao longo das trilhas do Parque Nacional de Chapada dos Guimarães:
início na trilha do Cerrado (próximo à sede da Unidade de Conservação) até a Casa do Morro, trajeto conhecido como Travessia do Morro. Cada ponto vermelho corresponde a um transecto de 12 réplicas.
A linha branca marca o limite entre os municípios de Chapada dos Guimarães e Cuiabá, Mato Grosso; a linha laranja marca o limite leste do parque. No detalhe, a delimitação do município de Chapada dos Guimarães em Mato Grosso, demarcando a região do experimento com um ponto preto.
ANÁLISES ESTATÍSTICAS
Para comparar as frequências de predação entre os diferentes padrões de coloração refletidos pelas réplicas de massa de modelar, foi empregado o teste do Qui-quadrado (χ²; Zar 1999, McDonald 2008), tomando os parâmetros de frequência esperada e frequência observada, considerando (1) os eventos de todas as categorias de predadores tomadas conjuntamente (e.g., aves, mamíferos, lagartos e predadores indeterminados); (2) os eventos de predação apenas por aves; (3) os eventos de predação apenas por mamíferos; (4) os eventos de predação global (i.e., considerando todas as categorias de predadores sobre todos os padrões de cor) entre as estações seca e chuvosa, e (5) os eventos de todas as categorias de predadores sobre cada um dos padrões de cor tomados indivudualmente entre as estações (e.g., M. tricolor seca vs. M.
tricolor cheia; E. aesculapii seca vs. E. aesculapii cheia). A análise dos ataques de todas as categorias de predadores de forma global visa aproveitar todas as evidências possíveis de interações de possíveis predadores com as réplicas de massa de modelar.
Já a analise restrita às aves visa verificar o potencial poder de discriminação do único grupo de predadores com proporção significativa de representantes capazes de distinguir cores e com atividade diurna (Pasteur 1982), ao passo que a análise restrita aos mamíferos visa explorar possíveis níveis de discernimento por um grupo de predadores com distinção visual de cores limitada (Bowmaker 2008) e com grande representatividade de espécies noturnas (Dunn 1954, Brattstorm 1955). Nas duas abordagens, os padrões de cor foram comparados dois a dois e considerou-se como frequência esperada um universo em que todas os padrões de cor refletidos pelas réplicas de massa de modelar fossem predados indistintamente, a despeito de suas peculiaridades aposemáticas.
Já para gerar um modelo que reflita as diferenças das taxas de predação entre os padrões de coloração das réplicas e estimar as chances de um predador atacar cada um dos padrões, utilizou-se uma Análise de Regressão Logística Binária (McDonald 2008), considerando os eventos de predação como variável dependente binária (0 para inexistência de eventos de predação e 1 para ocorrência de eventos de predação) e o tipo de réplica como variável independente. Para esta análise, todos os eventos de predação foram considerados conjuntamente, independentemente do tipo de predador que realizou cada um dos ataques. Os testes foram realizados com auxílio do software SPSS Statistics 24.0 (SPSS Inc., 2008).