Gabriela do Valle Alvarenga
COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL NORTE (FAZENDA RETIRO NOVO, POCONÉ–MT) E EM UMA ÁREA DE
CERRADO (PARQUE NACIONAL CHAPADA DOS GUIMARÃES–MT)
Cuiabá 2020
Gabriela do Valle Alvarenga
COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL NORTE (FAZENDA RETIRO NOVO,
POCONÉ–MT) E EM UMA ÁREA DE CERRADO (PARQUE NACIONAL CHAPADA DOS GUIMARÃES–MT)
Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Federal de Mato Grosso para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, na Área de Zoologia.
Cuiabá 2020
FICHA CATALOGRÁFICA
Dados Internacionais de Catalogação na Fonte.
Ficha catalográfica elaborada automaticamente de acordo com os dados fornecidos pelo(a) autor(a).
Permitida a reprodução parcial ou total, desde que citada a fonte.
A473c Alvarenga, Gabriela do Valle.
COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL NORTE (FAZENDA RETIRO NOVO, POCONÉ–MT) E EM UMA ÁREA DE CERRADO (PARQUE NACIONAL CHAPADA DOS GUIMARÃES–MT) / Gabriela do Valle Alvarenga. -- 2020
77 f. : il. color. ; 30 cm.
Orientador: Felipe Franco Curcio.
Co-orientadora: Karina Rodrigues da Silva Banci.
Dissertação (mestrado) - Universidade Federal de Mato Grosso, Instituto de Biociências, Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Cuiabá, 2020.
Inclui bibliografia.
EPÍGRAFE
Cê ké vê, ixcuita:
De tanto fazer favor, a cutia ficou sem rabo! (Ditado Popular) Ixpía ae, gorezada! (Leonardo Yule)
DEDICATÓRIA
A toda a minha família e ao meu companheiro Léo, por estarem sempre presentes incentivando e me apoiando na realização dos meus sonhos.
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus por me manter viva e perseverante, sempre nutrindo com esperança e fé para que seja possível realizer meus sonhos.
Imensa gratidão aos meus pais, Evaldo Alvarenga Junior e Sandra Regina Santos do Valle por terem me acolhido nesse mundo e sempre fornecendo todo o amor, carinho e cuidado que eu preciso. Gratidão por sempre estarem presentes na minha vida, respeitar e apoiar todas as minhas escolhas. Agradeço especialmente à minha mãe neste trabalho especificamente, pois sempre fez questão de participar ativamente de todos os processos que teve oportunidade, causando um pouco de confusão (risos), mas sempre disposta a ajudar.
Agradeço ao Léo, meu companheiro de vida que, com toda a certeza, se não fosse pela sua dedicação e cuidado, fazendo questão de estar presente me ajudando e amparando em todos os momentos da vida, este trabalho não seria possível. Mesmo porque foi meu parceiro no campo carregando peso nas costas, enfrentando o calor, a poeira, a chuva, os mosquitos, os carrapatos, entre outros perrengues que um campo pode oferecer, sempre me incentivou a continuar e buscar fazer o melhor independente das dificuldades.
Gratidão aos meu irmão, João Pedro do Valle Alvarenga que sempre foi meu companheiro desde os meus dois anos e meio de idade, compartilhando experiências de “pré-cientistas”, criando formulas com coquetel de produtos do banheiro, criando formigas em potes de bolacha para observar a construção de pequenas galerias e juntar espécies arborícolas para ver se elas ficariam “amigas”; outras vezes saíamos a noite para pegar vagalumes ou sair em busca de gafanhotos incrivelmente coloridos.
Obrigada por todas as lindas experiências que tive a oportunidade de partilhar com você! Agradeço aos meus irmãos Vitor Hugo e Maria Clara que sempre reacenderam a chama da curiosidade e a paixão por investigar ao ainda impensado por mim; vocês foram por muitas vezes responsáveis por me fazer querer seguir cada vez mais fundo no universo da biologia. Muito obrigada por várias manhãs de questionamentos sem fim (risos) e por compartilhar o incrível raciocínio de duas crianças curiosas!
Agradeço aos meus avos por sempre investirem com tanto carinho nos sonhos dos seus netos, minha profunda admiração pelas pessoas maravilhosas que são e por
serem o maior exemplo da minha vida! Toda gratidão ao meu vô Evaldo Alvarenga, a minha vó Neusa Leão Alvarenga e a minha vó Neuza Santos do Valle.
Agradeço a todos os meus tios e tias por sempre estarem presents, serem pessoas generosas e de extrema importância para a união da família. Gratidão por ter o privilégio de viver em uma família tão unida e tão carinhosa! Obrigada tia Eneida, tio Enaldo, tia Renata, tio Beto, tio Paulo, tia André e tio Fernando por todos os momentos felizes!!! Agradeço também a todos os meus queridos primos por continuarem a cultivar a união da família!
Agradeço a Louriza Boabaid Yule e Juliano Yule por me acolherem e me apoiarem durante esses longos dois anos que, apesar da luta enfrentada para vencer as doenças que passaram pelo caminho, sempre se preocuparam e zelaram pelo meu bem- estar. Gratidão pelo respeito e apoio imensurável ao longo desses anos!
Agradeço ao meu orientador Felipe Franco Curcio que me recebeu desde o meu primeiro semestre da graduação, no ano de 2013, sempre muito paciente e atencioso com seus alunos e quem me ensinou tudo o que sei sobre herpetologia. E que propôs um novo desafio para mim e para ele em trabalhar com mimetismo experimental, mergulhar em um universo tremendamente abstrato e gerador de muitas dúvidas a respeito de evolução, ecologia, biofísica, biogeografia, produzindo uma infinidade de caminhos para seguir. O encantamento que ele transmite a respeito da biologia é contagiante e o esforço evidente que ele tem para ensinar da melhor forma possível cada um de seus alunos é exemplar.
Agradeço a Karina Rodrigues da Silva Banci que em 2015 aceitou me orientar nos meus primeiros passos como pesquisadora em uma iniciação cientifica e me norteou nos estudos de mimetismo, minha grande admiração pela cientista herpetóloga que é e por todos os ensinamentos que me foram passados, obrigado pela tranquilidade em ensinar, pela dedicação nos trabalhos e inspiração profissional!
Agradeço a todos os meus colegas do Laboratório de Sistemática Taxonomia e Evolução de Répteis Neotropicais, por sempre tirarem minhas dúvidas e nunca hesitarem em gastar um pouco do seu tempo para me ajudar, seja me ensinando a dar um nó nas etiquetas de tombo, ou fazer uma análise ou um mapa. Agradeço ao Albedi e ao Vinícius por aguentarem as minhas interrupções de cinco em cinco minutos para confirmar e espécie de uma cobra que eu estava aprendendo a identificar. Agradeço ao Guilherme que desde da graduação passou horas fazendo as réplicas de massa de
modelar, sempre disposto a ajudar. Agradeço ao Antônio, pessoa de uma humildade admirável e uma impressionante paciência de um legitimo nordestino que sempre tinha uma solução para um problema e com prazer de ensinar tudo o que ele sabe. Imensa gratidão à Suellen por ser tão companheira e dedicada, sempre disposta a ajudar e uma amiga muito querida, tornando o laboratório mais divertido e agradável com sua energia. Agradeço à Bianca por me ajudar nas massinhas sempre que tivesse um tempinho disponível.
Agradeço os meus estagiários, aqueles que passaram um pouquinho pela experiência de confecção das réplicas de massa de modelar e logo desapareceram (risos) e aos guerreiros que suportaram até o último momento, à Luana companheira inigualável nas massinhas e que hoje já é membro oficial da família LASTERN! Ao Bruno, sempre muito interessado e responsável, estava quase sempre investigando uma informação e sempre querendo aprender mais e que hoje não se encontra mais nesse plano.
Agradeço ao professor Marcos André de Carvalho e à professora Christine Strüssmann por terem colaborado no desenvolvimento inicial do projeto durante a disciplina de Delineamento de Projetos, fornecendo literatura e ideias para aplicar no projeto. A professora Christine sugeriu que conversasse com o João Batista Pinho para realizar o experimento no Pantanal no Pirizal, já que existiam alguns dados de herpetofauna do local. O Joãozito, super atencioso, me recebeu como se fosse sua aluna, disponibilizou a casinha da fazenda do Nino, seu irmão, para que ficássemos hospedados durante os dias de campo, apresentou a área detalhadamente e com auxílio do Tiago Ferreira conhecemos a região de perto, ele indicou as áreas que alagavam durante a cheia e isso foi determinante para a decisão dos pontos. Agradeço ao professor Vitor Piacentini que nos ajudou a configurar as câmeras traps, agradeço muito a paciência e a atenciosidade de todos!
Agradeço a todos os meus colegas da turma de mestrado 2018/1 Bianca, Rafael, Thais, Régia e Emerson pelo companheirismo e cumplicidade! Agradeço a amizade do pessoal da sala de estudos que sempre tornou os dias mais divertidos e leves, Fran, João, Gui, Mari, Leonan, Layane!
Agradeço o seu Mariozinho pelo carinho de nos receber no Pantanal e pelas inúmeras histórias contadas! Agradeço todos do Parque Nacional de Chapada dos Guimarães, especialmente ao Fernando e a Cintia por nos atenderem e fornecerem tudo
que foi preciso para realizar a pesquisa no Cerrado! Agradeço todos os funcionários do ICMBio, os analistas, os voluntários, os seguranças, os brigadistas e todos que de alguma forma contribuíram com a realização do trabalho!
Finalmente, agradeço à CAPES, Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior, pela concessão da bolsa de estudos através da Pró-Reitoria de Pós Graduação da UFMT e da Coordenação do Programa de Pós-Graduação em Zoologia.
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL
RESUMO... 11
INTRODUÇÃO... 12
O MIMETISMO 12 DA TAXONOMIA ALFA ÀS HIPÓTESES DE MIMETISMO ENTRE AS COBRAS CORAIS UM BREVE HISTÓRICO……….. 15
DEBATE E CONTROVERSIA SOBRE O MIMETISMO EM COBRAS-CORAIS……….. 17
EVIDÊNCIAS INDIRETAS E EXPERIMENTAIS: ESTUDOS COM RÉPLICAS DE DE MASSA DE MODELAR………... 20
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 24
CAPÍTULO1 – COMPLEXOS MIMÉTICO EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL NORTE E EM UM ÁREA DE CERRADO DO ESTADO DE MATO GROSSO CAPÍTULO 1... 32
RESUMO... 33
ABSTRACT... 34
INTRODUÇÃO... 35
MATERIAL E MÉTODOS... 40
ÁREA DE ESTUDO... 40
SELEÇÃO DE ESPÉCIES E POTENCIAIS COMPLEXOS MIMÉTICOS….……… 42
CONFECÇÃO DAS RÉPLICAS DE MASSA DE MODELAR……….. 45
DESENHO EXPERIMENTAL E AMOSTRAGEM……….. 46
ANÁLISES ESTATÍSTICAS……….. 48
RESULTADOS………. 49
ÁREA DE PANTANAL………. 49
ÁREA DE CERRADO………... 55
DISCUSSÃO………... 60
CONCLUSÕES………. 66
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS……….. 67
RESUMO
O mimetismo é uma das estratégias anti-predação mais estudadas em biologia. Neste contexto, a coloração das cobras-corais e as semelhanças entre espécies venenosas e inovfensivas sempre chamou a atenção desde os primeiros naturalistas que exploraram o Brasil. A impressionante semelhança fenotípica entre serpentes de famílias diferentes é motivo de discussões e questionamentos sobre a existência de complexos miméticos entre estes organismos, bem como a respeito do papel das interações entre mímicos e modelos num contexto de coevolução. A primeira parte desta dissertação traz uma introdução geral, contextualizando o fenômeno do mimetismo do ponto de vista teórico, detalhando o desenvolvimento das questões associadas a complexos miméticos em cobras-corais ao longo do tempo. Já a segunda parte é a abordagem experimental propriemente dita em que, usando réplicas de massa de modelar, foram investigados complexos miméticos de cobras-corais em áreas do Cerrado e do Pantanal matogrossense para verificar (i) se há diferenças nas taxas de predação entre réplicas de corais-falsas, verdadeiras e modelos monocromáticos (não aposemáticos) em cada uma das áreas, e (ii) se os ciclos de inundação no Pantanal interferem nas taxas de predação sobre as diferentes réplicas. Os resultados obitdos na localidade do Cerrado revelaram baixíssima incidência de predação sobre as réplicas e o esforço amostral parece não ter sido suficiente para recuperar padrões indicativos de discernimento de cor por parte dos predadores. Por outro lado, na área do Pantanal os predadores parecem não ter aversão ao padrão das corais, com alta frequência de eventos predatórios sobre as réplicas de corais verdadeiras e falsas, muito especialmente sobre as primeiras. Adicionalmente, a frequência de eventos predatórios é mais alta na estação das cheias, sugerindo um efeito decorrente da concentração de presas e predadores nas áreas não inundáveis. Os resultados foram discutidos à luz da literatura pertinente tomando em conta as limitações do método empregado, possíveis eventos de natureza regional e o caráter contra intuitivo dos padrões de resposta dos predadores às réplicas na localidade do Pantanal.
Palavras-Chaves: mimetismo; serpentes; cobra coral; Cerrado; Pantanal; Micrurus frontalis;
Micrurus tricolor.
INTRODUÇÃO GERAL
O MIMETISMO
O mimetismo é um fenômeno pelo qual determinadas similaridades fenotípicas favorecem a sobrevivência de entidades biológicas (Bates 1862, Wickler 1968). Neste contexto, a definição de um complexo mimético, tradicionalmente, envolve pelo menos três elementos: (1) um modelo emissor de um sinal (e.g., visual, químico, acústico), (2) um receptor, sensível ao sinal emitido pelo modelo, e (3) o mímico, que imita o sinal emitido pelo modelo, tendendo a confundir o receptor (Brodie III & Brodie Jr. 2004).
Cabe salientar, entretanto, que as diversas peculiaridades dos complexos miméticos inerentes à natureza do modelo resulta em classificações diversas das modalidades do fenômeno (Pasteur 1982); por exemplo, em casos em que o modelo é inanimado (e.g., como um tronco, uma rocha, ou mesmo o próprio substrato de fundo), o fenômeno recebe o nome de camuflagem, tratado por determinados autores como uma modalidade particular de mimetismo, ou mesmo como um fenômeno à parte (Wickler 1968). De qualquer forma, quando modelo e mímico são entidades biológicas animadas, a caracterização do mimetismo requer que o compartilhamento das similaridades referentes ao sinal emitido advenha de convergências adaptativas, e não herança de características devido à ancestralidade comum (Dunn 1954).
Os sinais emitidos por modelos e mímicos voltados a um determinado receptor podem representar estímulos variados no sistema sensorial, sendo caracterizados como visuais [como a semelhança na coloração e padrão de desenho das asas de borboletas tóxicas e não tóxicas a determinados predadores orientados pela visão; ver Llaurens et al. (2014)], acústicos [como as corujas-buraqueiras da espécie Athene cunicularia, cuja vocalização se assemelha ao som do guizo de uma cascavel; ver Rowe et al. (1986)], químicos [como similaridade do odor exalado por determinadas orquídeas ao dos feromônios sexuais das fêmeas de seus polinizadores, ver Schiestl et al. (2003)] entre outros (Pough 1988; Brodie III & Brodie Jr. 2004). Sendo assim, embora aos humanos – primatas predominantemente orientados pela visão – a maioria dos complexos miméticos perceptíveis envolvam estímulos visuais, a diversidade de complexos miméticos na natureza transcende em muito os vários exemplos já detectados e explorados pela ciência (Pasteur 1982; Pough 1988).
A existência e a fixação de complexos miméticos são atribuídas à atuação de pressões seletivas similares ao longo do tempo sobre organismos distintos e distantemente relacionados (Joron & Mallet 1998). Similaridades notáveis atribuídas a casos de convergência adaptativa estão fartamente documentadas em diferentes grupos zoológicos, como aracnídeos (Oliveira 1988), peixes (Cheney & Côté 2005), anfíbios (Darst & Cummings 2006) e aves (Davies 2015). Entretanto, os níveis de similaridade entre mímicos e modelos, bem como seu grau de toxicidade ou agressividade, são parâmetros variáveis, levando à categorização de modalidades específicas dentro da definição geral do fenômeno do mimetismo.
Com base na toxicidade e/ou agressividade de mímicos e modelos, são reconhecidas diversas modalidades, o mimetismo-batesiano e mülleriano são as categorias mais clássicas do mimetismo (Huheey 1961, Pasteur 1982; Pough 1988). O mimetismo batesiano caracteriza-se por complexos miméticos envolvendo mímicos inofensivos que reproduzem sinais característicos de modelos tóxicos (impalatáveis) ou agressivos. Historicamente, a definição desta modalidade está intimamente relacionada aos estudos de Bates (1862), que detectou enorme semelhança de coloração entre espécies filogeneticamente distantes de borboletas, das quais uma (a espécie modelo) era altamente tóxica, podendo causar mal estar a um eventual predador, ao passo que a outra (a mímica) era aparentemente inofensiva se fosse por ele ingerida.
Diante disso, o autor inferiu que predadores que experimentassem a sensação desagradável por predarem a espécie impalatável associariam a experiência ao fenótipo da presa e passariam a evitar qualquer outro animal com a mesma aparência. Por consequência, os mímicos teriam sobre si menor pressão de predação por parte do mesmo predador, resultando em maior taxa de sobrevivência e sucesso reprodutivo.
Este tipo de mimetismo pressupõe que os mímicos são menos abundantes que os modelos, potencializando a probabilidade de aprendizagem por parte dos predadores para evitar o fenótipo em questão (Ruxton et al. 2004, Kikuchi & Pfenning 2010).
Já o mimetismo mülleriano (Müller 1879) descreve uma relação em que modelo e mímico seriam ambos impalatáveis, fazendo com que a experiência de um eventual predador com qualquer uma das entidades resultasse no aprendizado e desenvolvimento de aversão por ambas. Assim, maximização do número de espécies aposemáticas minimizam os custos de mortalidade per capita (Speed 1999).
Complexos miméticos também podem ser classificados de acordo com o grau de precisão com a qual um mímico reproduz o sinal emitido pelo modelo. Define-se por homotipia abstrata os casos em que a associação imediata do mímico a um modelo específico é mais imprecisa (e.g., vaga semelhança à serpente, aranha, etc, ou mesmo os casos de camuflagem); em contrapartida, define-se como homotipia concreta os casos em que é possível associar o mímico precisamente a um modelo específico (i.e., em nível de gênero, ou até mesmo espécie). A homotipia concreta pode ser categorizada em mimetismo perfeito (quando o nível de similaridade na reprodução do sinal pelo mímico permite determinar o modelo em questão em nível de espécie) e imperfeito (quando o nível de similaridade na reprodução do sinal pelo mímico permite apenas sua associação a um grupo biológico de níveis hierárquicos mais inclusivos; Pasteur 1982; Pough 1988).
Quanto ao papel desempenhado pelo mímico num contexto ecológico, os complexos miméticos podem ainda ser enquadrados nas modalidades de mimetismo agressivo e defensivo (Pasteur 1982, Pough 1988). No mimetismo agressivo, o mímico pode ser, por exemplo, um predador, cuja aparência seja atrativa às suas presas, ou não lhes chame a atenção, evitando assim o comportamento de fuga. Já na categoria do mimetismo defensivo, os mímicos são geralmente presas potenciais que, em decorrência de similaridades com modelos tóxicos ou que causem qualquer tipo de repelência a determinados predadores, sofram menor pressão de predação.
Entre os vertebrados, complexos miméticos envolvendo serpentes são particularmente relevantes, devido ao fato de que este grupo inclui diversas formas dotadas de aparato venenífero voltado à predação e também à defesa. Particularmente, em decorrência de sua coloração aposemática, casos envolvendo as cobras-corais peçonhentas e não peçonhentas são especialmente intrigantes (Marques & Puorto 1991 e concentram boa parte dos estudos de mimetismo amparados em observação de comportamentos e morfologias semelhantes, bem como em experimentação (Brodie III 1993, Hinman et al. 1997, Buasso et al. 2006, Pfennig et al. 2001). Darwin (1871) já reconhecia a importância das cores fortes para serpentes do Novo Mundo, mas não associou esta característica ao mimetismo em si, argumentando que a manutenção das cores poderia estar associada à seleção sexual. Entretanto, a convergência das cores combinadas em tons de vermelho, preto e branco (ou amarelo), associada aos níveis variáveis de toxicidade entre corais peçonhentas (modelos) e não peçonhentas
(mímicos), é altamente sugestiva de seleção por mimetismo (Pough 1988). Tal fenômeno conferiria sucesso adaptativo aos mímicos e, por consequência, sucesso reprodutivo diferenciado (Starrett 1993; Dalziell & Welbergen 2016; Jamie 2017).
Sendo assim, o mimetismo envolvendo cobras-corais representa um tema clássico em evolução, com literatura extensa e debate complexo reportados ao longo da história.
DA TAXONOMIA ALFA ÀS HIPÓTESES DE MIMETISMO ENTRE AS COBRAS-CORAIS: UM BREVE HISTÓRICO
Em 1778, durante a expedição denominada de “Viagem Filosófica” passando pelas capitanias do Grão-Pará, Rio Negro, Mato Grosso e Cuiabá, Alexandre Rodrigues Ferreira enviou para Lisboa um lote de animais etiquetados com nomes populares contendo os primeiros exemplares registrados de cobras-corais com localidades relativamente precisas (Vanzolini 2004). Linnaeus (1758) já havia descrito algumas falsas-corais (e.g., Erythrolamprus aesculapii, Dipsadidae) e corais-verdadeiras (e.g, Micrurus fulvius, M. lemniscatus, Elapidae) dentro do mesmo gênero (Coluber), além de Anilius scytale (originalmente alocada em Anguis), com padrão também anelado, mas pertencente à família Aniliidae (ver Roze 1996). O fato de Linnaeus (1758) ter incluído na série tipo de E. aesculapii um exemplar de M. lemniscatus (uma coral- verdadeira descrita pelo mesmo autor como outra espécie na mesma obra) é altamente sugestivo de que o refinamento da identificação entre as cobras-corais sofreu, logo nos primeiros passos da taxonomia formal, o ruído causado pela semelhança superficial entre os padrões de coloração em anéis. Mais do que isso, convém ressaltar que o material utilizado por Linnaeus (1758) – em boa parte proveniente do norte da América do Sul (ver Papavero 1971) – já teria perdido praticamente toda a pigmentação vermelha, pois vinha preservado em “espírito” (do francês, espirit du vin, solução com baixa concentração alcoólica utilizada para preservar espécimes nas embarcações que realizavam circum-navegações durante os séculos XVIII).
Outros naturalistas, como os alemães Johann Baptist von Spix e Carl Friedrich Philipp von Martius, que exploraram o Brasil no século XIX, coletaram muitos espécimes que enviaram para a Universidade de Munique, na Alemanha. Lá, o herpetólogo Johann Georg Wagler (ex-assistente de Spix e posteriormente diretor do Museu Zoológico da Universidade de Munique), alocou as espécies do gênero Coluber
de coloração anelada no gênero Elaps, reunindo também corais-verdadeiras e falsas.
No entanto, ao notar diferenças nas escamas da cabeça de uma destas serpentes, descreveu um novo gênero, Micrurus, homenageando Spix com a nova espécie, M.
spixii (Wagler 1824).
Outro naturalista de enorme relevância para o desenvolvimento da zoologia e o conhecimento da fauna Neotropical, o príncipe austríaco Maximilian Alexander Philipp zu Wied-Neuwied, realizou expedição ao longo da costa brasileira entre os anos de 1815 e 1817, quando coletou séries de serpentes que incluíam espécies tidas como novas. Muitas destas espécies, incluindo cobras-corais, aparecem descritas em notas de rodapé da obra “Reise nach Brasilien” (Wied 1821), sendo posteriormente ilustradas ou definidas em maior detalhe em obras subsequentes (Wied 1922–1861, Wied 1825).
Com relação às corais, Wied (1825) foi o primeiro autor a separar sistematicamente os elapídeos no gênero Elaps e as falsas corais nos gêneros Coluber e Scytale.
Um pouco mais tarde em relação às viagens do príncipe Wied-Neuwied, a expedição Russa coordenada por Georg Heinrich von Langsdorff, entre os anos de 1822–1829, incluiu no itinerário localidades das regiões sudeste, centro-oeste e norte do Brasil e permitiu o registro em ilustração de 156 vertebrados pelo pintor Johann Moritz Rugendas. Dentre estas espécies, aparece a coral-verdadeira Micrurus corallinus, além dos dipsadídeos não peçonhentos Apostolepis assimilis, Erythrolamprus aesculapii e Oxyrhopus trigeminus (ver Vanzolini 2004).
Em uma das obras seminais da herpetologia mundial, Duméril et al. (1854) alocaram as serpentes de coloração coral nas famílias Elapidae, Colubridae e Aniliidae, com base em material proveniente da expedição chefiada por Francis de la Porte de Castelnau (1843–1847) à América do Sul. Dentre as espécies descritas estão Elaps frontalis (=Micrurus frontalis), as falsas corais Elapomorphus flavotorquata (=Apostolepis flavotorquata) e Tortrix scytale (=Anilius scytale).
Até aquele momento, embora as peculiaridades de coloração tenham sido notadas pelos principais autores do século XIX, a maioria das obervações e dos estudos envolvendo as cobras-corais tinha enfoque predominantemente classificatório. Apenas em 1860 Edward Drinker Cope sugere pela primeira vez que a similaridade e a congruência geográfica dos diferentes padrões de coloração entre grupos distintos de cobras-corais poderiam representar um fenômeno ecológico e evolutivo maior (Cope 1860). Estas semelhanças também foram apontadas por Wallace (1867), que as
relaciona ao fenômeno do mimetismo, descrito anos antes por Bates (1862). Embora Bates tenha se concentrado em invertebrados, Wallace (1867) faz menção explícita às serpentes de coloração coral das famílias Elapidae e Colubridae na “América Tropical”, corroborando a teoria de Bates (1862), em que o mímico inofensivo se beneficiaria da semelhança com o modelo venenoso. A partir de então, o fenômeno do mimetismo entre cobras-corais ganhou impulso no campo da biologia, representando um tema de interesse destacado no estudo da evolução e das interações ecológicas de vertebrados, conforme apresentado nas seções seguintes.
DEBATE E CONTROVÉRSIA SOBRE O MIMETISMO EM COBRAS-CORAIS A despeito de evidências sugerindo que o padrão de cobras-corais pode ser evitado por predadores orientados visualmente (e.g., Smith 1969), ou de que as semelhanças entre corais-falsas e verdadeiras possam estar relacionadas à ocorrência em simpatria (e.g., Greene & McDiarmid 1981, Marques & Puorto 1991), a existência de complexos miméticos entre estas serpentes é tema de um debate que está longe do consenso. Os principais pontos de discordância referem-se à existência de corais-falsas em localidades onde os elapídeos estão ausentes, à alta toxicidade das corais- verdadeiras (o problema modelo letal), e à possibilidade de que o padrão anelado em tons de vermelho, preto e branco não ser necessariamente aposemático.
A ausência do modelo tóxico em locais onde os supostos mímicos estão presentes é uma das discussões mais comuns nos trabalhos de mimetismo de cobras- corais. O primeiro a levantar essa questão foi Gadow (1908), sugerindo que, embora seja plausível admitir o mimetismo quando serpentes tão semelhantes ocorrem em simpatria, nos casos em que corais inofensivas são encontradas em localidades onde não há um modelo tóxico o fenômeno não se estabeleceria por conta da falta da pressão seletiva contrária à predação. Para este autor, a hipótese alternativa seria a de que o padrão de cor das corais representaria um fenômeno local das Américas representando não um sinal aposemático, mas sim um contorno corporal disruptivo, confundindo a imagem do corpo em meio ao substrato (Gadow 1911). De fato, os anéis podem distorcer a imagem do animal, dificultando a detecção exata dos contornos do corpo alongado sobre um mosaico de claro e escuro (como o solo da mata), tanto em condições de repouso, quanto de movimento (Pough 1976; Brodie III 1993; Brodie III
& Brodie 2004). Em contrapartida, Sternfeld (1913) argumenta que não há nenhuma evidência clara de pressões seletivas especiais nas Américas que favoreciam a existência de serpentes com a coloração coral, além de apontar que a congruência na distribuição de corais-falsas e verdadeiras é um fenômeno muito frequente, onde até mesmo o tamanho das espécies envolvidas é semelhante (Sternfeld 1913).
Diferentemente de Gadow (1908), Dunn (1954) encontrou no Panamá uma proporção maior de corais-verdadeiras em relação aos mímicos inofensivos, afirmando que as cores dessas serpentes têm função aposemática (Dunn 1954). Já Mertens (1956) não encontrou no Brasil o mesmo padrão de frequências de Dunn (1954), demonstrando que as proporções entre mímicos e modelos não segue uma regra geral, independente da existência e relevância do mimetismo em si.
Brattstrom (1955) defende que a convergência evolutiva das cores de padrão coral se deve ao seu efeito disruptivo, e não a uma seleção mimética. Numa proposta intermediária, Hecht & Marien (1956) sugerem que, entre os elapídeos (todos peçonhentos), a cor pode ser aposemática numa modalidade de mimetismo mülleriano, mas entre os colubrídeos não peçonhentos o padrão coral não teria necessariamente o mesmo papel de aviso.
Levando em consideração as premissas do mimetismo Batesiano de que a abundância de mímicos deve ser menor em relação à abundância de modelos (Huheey 1976), alguns trabalhos corroboram a premissa de que a simpatria favoreceria a semelhança dos mímicos com seus respectivos modelos (Harper Jr. 2006). Outros estudos sugerem que o fator de proteção é reduzido quando a abundância dos modelos é baixa (Pfennig et al. 2001), e a abudância dos mímicos tende a ser maior nos casos de coocorrência com modelos altamente tóxicos (Brower et al. 1960, Gilbert 2005).
Hábito e comportamento dos modelos e mímicos também são motivos de divergências no tocante à relevância do mimetismo entre corais falsas e verdadeiras.
Gehlbach (1970) sugere que as principais características de defesa destas serpentes estariam atreladas ao seu comportamento, e não à coloração supostamente aposemática.
As cobras corais apresentam a tendência de se enrodilhar e levantar a cauda, escondendo a cabeça sob uma volta do corpo, chamando a atenção de um predador visualmente orientado para uma parte sobre a qual um ataque não seria letal. Este comportamento foi denominado de auto-mimetismo, e ocorreria combinado a outros
comportamentos de defesa como descarga cloacal, movimentos erráticos e tanatose (Gehlbach 1970, 1972).
Outro conceito proposto em alternativa ao mimetismo entre cobras-corais é denominado pseudomimetismo (Grobman, 1978), que sugere que a coloração destas serpentes poderia ser resultado de fenômenos casuais sem qualquer fator seletivo específico. A ideia derivou da ausência do modelo venenoso em uma grande área nos EUA, onde ocorrem apenas falsas-corais. Adicionalmente, o hábito noturno e fossorial das corais-verdadeiras não seria condizente com a suposta pressão seletiva dos predadores orientados pela visão. Por fim, Grobman (1978) argumenta que, em determinadas espécies de serpentes, a coloração chamativa está restrita ao ventre e não é visualizada facilmente (Grobman 1978). Por outro lado, o argumento de que as corais- verdadeiras seriam estritamente noturnas já foi contestado por diversas ocasiões em algumas espécies de Micrurus (Neill 1957; Test et al. 1966; Blaney 1978; Duellman 1978), demonstrando que a coloração aposemática pode, sim, ter relevância ante a conduta de predadores visualmente orientados.
Por fim, um dos principais pontos da controvérsia sobre a existência de complexos miméticos envolvendo espécies de cobras-corais é conhecido historicamente como o “problema do modelo letal” apontado por Wickler (1968).
Segundo este autor, a aversão de um determinado sinal por parte de um predador exige que haja aprendizado por parte dele diante de uma experiência desagradável.
Entretanto, em vista da alta toxicidade de corais-verdadeiras, a interação de um predador com estes animais causaria sua morte, o que inviabilizaria a fixação cognitiva da experiência e do aprendizado. Este raciocínio, entretanto, viabilizaria hipóteses em que os modelos fossem espécies medianamente tóxicas (e.g., espécies opistóglifas), que resultariam em experiências traumáticas – mas não letais – permitindo ao predador evitar novas investidas contra outras serpentes de coloração semelhante, venenosas ou não. Esta modalidade se enquadraria na definição de mimetismo mertensiano (Mertens 1956, 1957), que perdeu força por representar apenas uma variação da definição original de mimetismo müleriano, que envolve modelos e mímicos tóxicos.
Apesar do discurso contundente envolvendo a problemática do modelo letal, há também cenários em que este raciocínio não é necessariamente um empecilho para a existência de complexos miméticos envolvendo corais verdadeiras como modelos eficientes. Por exemplo, Howell (1957) argumenta que indivíduos jovens de corais
verdadeiras poderiam inocular em eventuais predadores quantidade de veneno insuficiente para matar, mas que poderiam causar enorme desconforto (Neill 1957;
Smith 1969; Russel 1967). Na mesma linha, ainda que os encontros sejam letais, a aprendizagem por parte dos predadores também poderia ocorrer em espécies sociais com alta capacidade cognitiva, por meio da observação das consequências sofridas por companheiros de grupo na tentativa de predar cobras-corais (Klopfer 1957). Por fim, também deve ser considerada a possibilidade da aversão inata ao padrão coral por parte de determinados predadores (Greene 1973), conforme já demostrado em espécies de mamíferos (Gehlbach 1972) e aves (Smith 1975, 1976, 1977, 1978, 1980). A aprendizagem do predador se dá através da formação da imagem da presa resultando em aversão; neste caso, a coloração chamativa teria caráter preventivo para o predador, oposto do que ocorre no caso de presas com coloração de camuflagem (Mattews 1977).
EVIDÊNCIAS INDIRETAS E EXPERIMENTAIS: ESTUDOS COM RÉPLICAS DE MASSA DE MODELAR
A despeito das evidências altamente sugestivas de que complexos miméticos atuam na evolução convergente de cobras-corais-falsas e verdadeiras, uma das principais dificuldades em abordar o fenômeno do mimetismo reside na elaboração de experimentos para testar o fenômeno, minimizando eventuais ruídos que possam influenciar seus resultados (Pasteur 1982). No que se refere às cobras-corais, muitos estudos que corroboram a relevância do mimetismo baseiam-se em evidências indiretas pautadas na similaridade entre mímicos e modelos, bem como em sua coocorrência.
Dentre estes, merecem destaque os trabalhos relacionando espécies de mímicos da família Aniliidae e Colubridae que exibem diferentes níveis de semelhança a espécies de corais-verdadeiras do gênero Micrurus (Savage & Crother 1989, Savage &
Slowinsky 1992, Roze 1996, Brodie III & Brodie Jr. 2004).
Greene & McDiarmid (1981), trouxeram evidência contundente suportando a existência de mímicos perfeitos de colubrídeos dos gêneros Pliocercus e Erythrolamprus em relação a espécies diferentes de corais-verdadeiras presentes ao longo de sua distribuição nas Américas Central e do Sul. Esta variação se revelava particularmente notável numa mesma espécie do ultimo gênero (E. guentheri), no Peru,
em que populações tricolores ocorriam em simpatria com uma espécie de corais- verdadeiras com o mesmo padrão (M. langsdorffii), ao passo que espécimes melânicos (sem o vermelho dorsal) eram frequentes na área de ocorrência de uma espécie de Micrurus bicolor, sem anéis vermelhos (M. margaritiferus).
Já no Brasil, outro caso emblemático de polimorfismo intraespecífico foi documentado por Marques & Puorto (1991), que demonstraram que as populações de falsas-corais de Erythrolamprus aesculapii do litoral apresentam anéis em mônades (anéis pretos únicos), representando mímicos perfeitos da espécie de coral-verdadeira Micrurus corallinus (também de anéis em mônades) ao longo de toda a costa.
Entretanto, em localidades progressivamente deslocadas a oeste, as populações de E.
aesculapii apresentavam variação clinal na estrutura dos anéis pretos, até que, já no Planalto Atlântico e no Cerrado, os espécimes possuíam anéis pretos duplos (em díades). Nesta região, onde M. corallinus já não ocorre, outra espécie de modelo potencial com anéis pretos em tríades, M. frontalis, está presente. Sendo assim, as populações interioranas de E. aesculapii poderiam representar mímicos imperfeitos do modelo local, sugerindo que a simpatria com espécies particulares de Micrurus poderia determinar o fenótipo da espécie do mímico. Marques (1992, 2002) explora ainda a similaridade de comportamento entre corais-falsas e verdadeiras, além de também testar a existência de complexos miméticos müllerianos envolvendo espécies de Micrurus na Mata Atlântica (M. corallinus e M. decoratus).
Do ponto de vista experimental, um método clássico utilizando réplicas de massa de modelar (Madsen 1987) foi adaptado e aplicado por Brodie III (1993) para investigar o mimetismo em cobras-corais, usando a coloração de cobras-corais e de serpentes com coloração não aposemática. Ao inspecionar estes modelos, predadores potenciais deixam marcas de suas maxilas na massa de modelar, permitindo quantificar número de ataques e a que grupo biológico os predadores pertencem (aves, marsupiais, carnívoros, entre outros). Utilizando espécies presentes na Costa Rica, os experimentos deste autor demonstraram diferenças nas tentativas de predação entre as réplicas de corais (modelos e mímicos) e réplicas não aposemáticas (Brodie III 1993). A partir deste trabalho, muitos experimentos semelhantes foram realizados em diferentes partes do mundo comparando ataques de predação em réplicas aposemáticas de coloração coral e controle de cor marrom (Brodie III & Janzen 1995, Hinman et al. 1997, Kikuchi
& Pfennig 2011, Buasso et al. 2006, França 2008, Pfennig et al. 2007, Banci 2014).
Outros experimentos utilizaram materiais alternativos para a construção das réplicas, como argila ou uma mistura à base de amido (Speed et al. 2000, Bittner 2003), mas a massa de modelar é particularmente eficiente pelo fato de manter a consistência original no campo, sem alterar o formato da réplica e registrando mais precisamente as impressões de tentativas de predação.
Uma vantagem importante dos experimentos com massa de modelar se deve à raridade dos encontros com serpentes na natureza, na região Neotropical. Com a baixa frequência de observações in situ, estudos por meio de observação direta de tentativas de predação são inviáveis, mas réplicas de massa de modelar funcionam como iscas artificiais para predadores reais de cobras-corais, possibilitando a obtenção de dados indiretos sobre relações entre padrões de cor e incidência de predação.
Um exemplo em que o uso de réplicas de massa de modelar se mostrou eficiente em indicar a relevância do mimetismo em cobras corais é o estudo de Hodson &
Lehtinen (2017), nas ilhas de Trinidad e Tobago. Entretanto, antes de detalhar os resultados destes experimentos é importante contextualizar os cenários geográfico e de diversidade de cobras corais em cada uma destas ilhas.
A despeito de sua proximidade geográfica, Trinidad e Tobago são complexos geológicos distintos, sendo a primeira uma ilha continental e a segunda uma ilha vulcânica (Underwood 1962). Em Trinidad ocorrem pelo menos duas espécies de Micrurus (M. circinalis e M. lemniscatus) que atuariam como modelos tóxicos, ao passo que em Tobago as corais verdadeiras estão ausentes; já com relação às falsas corais do gênero Erythrolamprus, as espécies presentes em Trinidad (E. aesculapii e E. bizona) apresentam anéis completos, enquanto que em Tobago, a única espécie do gênero (E. ocellatus) não apresenta anéis corporais, mas ocelos negros dorsais, lembrando muito pouco o padrão geral das corais verdadeiras (Boos 2001).
Os experimentos de Hodson & Lehtinen (2017) nas duas ilhas e verificaram que as taxas de predação em Tobago foram bastante altas, sem incidência diferencial entre as réplicas aposemáticas e não aposemáticas. Já em Trinidad as taxas de predação foram mais baixas e a incidência de ataques nas réplicas aposemáticas foi menor, indicando que a coocorrência com o modelo tóxico influencia o comportamento dos predadores (Hodson e Lehtinen 2017).
Estudos pautados em experimentos utilizando réplicas também foram realizados para testar a aversão inata e aprendizado com base em espécies de
predadores mantidas em cativeiro. Gelbach (1972) demostrou que o padrão de coloração coral causou aversão em quatis (Nasua narica) e porcos-do-mato (Tayassu pecari e Pecari tajacu). Bosque et al. (2018) demonstraram que padrões novos de coloração podem favorecer a aprendizagem social em áreas de baixa diversidade de espécies de corais, e que o aprendizado individual pode reduzir a pressão de predação sobre novos mímicos em áreas de alta diversidade. Em contrapartida, há também trabalhos com desenho experimental semelhante que não detectaram nenhum tipo de aversão inata ou aprendizado por parte de predadores potenciais mantidos em cativeiro, mostrando que a variabilidade dos resultados pode representar um problema na elaboração de hipóteses gerais (Smith 1969, Beckers et al. 1996).
Uma abordagem informativa para análise de mimetismo utilizando réplicas de massa de modelar é com a utilização de armadilhas fotográficas, evidenciando não apenas o ataque a determinadas réplicas, mas também documentando os encontros entre predadores e registrando desinteresse ou aversão a determinados padrões de coloração coral. Esta metodologia foi utilizada por Akcali et al. (2019) estudando complexos miméticos de três localidades distintas, no Equador, México e Carolina do Norte, nos Estados Unidos da América. Neste estudo, ao longo de 1536 dias de amostragem, foram realizados 268 registros de 20 espécies de predadores de serpentes (em sua maioria mamíferos) próximos às réplicas; dentre estes registros, os predadores detectaram as réplicas em 52 oportunidades, mas apenas 21 delas resultaram em ataques. Estes dados tornam evidente uma das principais dificuldades em investigar o mimetismo experimentalmente, em vista do grande esforço empreendido para gerar dados passíveis de abordagem analítica satisfatória.
Uma abordagem faltante na literatura com relação a experimentos de massa de modelar para abordar o mimetismo em cobras-corais se refere à incorporação de variáveis climáticas em regiões de clima sazonal. Para isso, os experimentos devem se estender pelo intervalo de pelo menos um ano em regiões com estações seca e chuvosa bem marcadas. A seção seguinte apresenta um estudo de complexos miméticos de cobras-corais em duas localidades, uma no Cerrado de Chapada dos Guimarães, e outra no Pantanal de Poconé, ambas no estado de Mato Grosso, centro-oeste do Brasil. Nas duas localidades a sazonalidade das chuvas é evidente, com o Pantanal trazendo o diferencial marcante do regime de cheias que restringe temporariamente a área de vida de predadores terrestres. Para tanto, foram marcados transectos de amostragem ao
longo dos quais foram expostas réplicas de massa de modelar reproduzindo a cor das espécies locais de corais falsas e verdadeiras, além de réplicas monocromáticas representando o grupo controle. Espera-se, com os resultados obtidos, não apenas contribuir com o conhecimento do mimetismo em cobras corais, mas também levantar questões metodológicas inerentes ao uso das réplicas de massa de modelar na abordagem do problema.
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CAPÍTULO 1
ESTUDO DE COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL DE POCONÉ E EM UM ÁREA DE CERRADO NO PARQUE NACIONAL DE CHAPADA DOS GUIMARÃES, ESTADO DE MATO
GROSSO
RESUMO
A existência de complexos miméticos envolvendo espécies de cobras-corais venenosas e não venenosas na região Neotropical é um tema controverso, explorado na literatura desde meados do século XIX. Neste contexto, estudos experimentais envolvendo o uso de réplicas de massa de modelar que reproduzem os diferentes padrões de cor de corais verdadeiras e falsas são abordagens recorrentes para quantificar e comparar taxas de predação por parte de predadores visualmente orientados que, ao atacar as réplicas, deixam sobre elas impressões de suas mandíbulas. Embora a maioria destes estudos tenha corroborado a hipótese de que os padrões aposemáticos são geralmente menos atacados do que os não aposemáticos, não há nenhum trabalho que aborde o problema tomando em conta variações sazonais do clima em regiões com estações seca e chuvosa bem marcadas.
O presente estudo aborda os complexos miméticos de cobras-corais numa área de Cerrado em Chapada dos Guimarães, MT, e numa área da planície inundável do Pantanal, nas imediações de Poconé, MT, ambas no centro-oeste do Brasil. As duas áreas são caracterizadas por clima sazonal e paisagens abertas, com o Pantanal se destacando por um regime de cheias que restringe muito as áreas de vida das espécies terrestres em boa parte do ano. O esforço amostral consistiu do uso de 760 réplicas reproduzindo a cor das espécies de corais falsas e verdadeiras mais frequentes em cada uma das áreas, bem como de espécies monocromáticas de cor marrom (grupo controle), distribuídas em seis campanhas de campo realizadas ao longo de um ano. Para analisar os dados, foram empregadas análises de Qui-quadrado, comparando os padrões de coloração das réplicas par a par, bem como análises de Regressão Logística Binária, para estimar a influência da coloração nas taxas de predação e as probabilidades de cada um dos padrões de cor sofrerem ataques. Os resultados sugerem que (1) tanto no Cerrado, quanto no Pantanal, as aves representam o principal grupo de predadores que atacaram as réplicas, seguidas por mamíferos, e em seguida por lagartos; (2) em contraste com a imensa maioria dos estudos anteriores, as réplicas monocromáticas sofreram menos ataques de predadores do que as réplicas aposemáticas; (3) a incidência de ataques às réplicas em Chapada dos Guimarães é extremamente baixa (em torno de 3.3%), seguindo o padrão de estudos semelhantes em outras localidades do mesmo Domínio (cerca de 6%), e (4) no Pantanal, o padrão das taxas de predação é oposto ao da imensa maioria dos estudos anteriores, com o padrão do modelo tóxico sofrendo taxas de predação distintamente maiores do que os demais (mímicos e grupo controle). Embora no Cerrado os resultados sejam inconclusivos e apontem a necessidade de esforço amostral maior no que se refere ao número de réplicas utilizadas aqui, no Pantanal os resultados sugerem a influência do regime de cheias, não só nas taxas elevadas de predação, mas também na falta de seletividade dos predadores visualmente orientados. Fatores como alta concentração de presas e predadores durante a estação das cheias, a abundância relativa de modelos e mímicos, bem como a maior detectabilidade das corais por predadores de visão acurada, podem explicar a ineficiência do estabelecimento de complexos miméticos ao menos em escala local. Experimentos semelhantes em outras localidades da planície pantaneira devem ajudar a esclarecer esta questão.
Palavras-Chaves: aposematismo; mimetismo; serpentes; cobra-coral.
ABSTRACT
Since the XIXth century, the existence of mimicry complexes among poisonous and non- poisonous coralsnakes in the Neotropical region has stimulated controversial discussions in the literature. In this context, experimental studies employing plasticine replicas of the several coralsnake patterns represent classical approaches aiming to quantify and compare predation rates by different kinds of predators. In addition, the method allows identifying predator categories (e.g., birds and mammals) based on the general aspects of the jaw prints left on the replicas at each predation attempt. Although most of these works have corroborated the protective character of coralsnakes color, the literature lacks studies focused on the problem, but taking climatic parameters into account. Herein, I used plasticine replicas to approach coralsnakes mimicry complexes in two different sites, one in the Cerrado Domain, at Chapada dos Guimarães National Park, and the other in the Pantanal floodplain, municipality of Poconé, both in Mato Grosso state, Midwest Brazil.
The vegetation of these areas is mostly represented by open formations and the climate is typically seasonal, with the Pantanal exhibiting a flooding cycle that restricts the habitats of terrestrial species for a long period throughout the year. The sampling effort consisted of 760 plasticine replicas representing the color pattern of the most common coralsnake species in each one of the areas, as well as monochromatic (uniform brown) replicas as the control group. The replicas were distributed in the field throughout six field campaigns undertaken in the period of one year. Statistical analyses of the data included Chi-squared tests to perform pairwise comparisons of predation rates among color patterns, and Binomial Logistic Regressions to estimate the effect of coloration in the general predation rates, as well as the probabilities of each one of the color patterns to suffer attacks. My results suggest that (1) birds represent the most frequent predators in both areas, respectively followed by mammals and lizards; (2) in both study sites, in contrast with most previous studies, the monochromatic replicas suffered a sensibly smaller number of attacks by virtually all predator categories than the aposematic replicas; (3) the very low incidence of attacks in the Cerrado of Chapada dos Guimarãesa (3.3%) follows the general patterns of similar studies in the same domain (nearly 6%), and (4) in the Pantanal, the pattern of predation rates is the opposite that those of most previous studies, with the replicas representing the toxic model receiving the largest rates of predation in comparison with all other patterns (non-toxic mimics and monochromatic replicas). Although we consider our results from the Cerrado inconclusive requiring larger sampling efforts, or results in the Pantanal suggest that the flooding regime may lead, not only to higher predation rates, but also to lower selectivity by visually oriented predators. Factors as the high concentrations of terrestrial predators and preys during the flooding season, the relative abundance of toxic models and mimics, and the higher detectability of coralsnakes by predators with accurate vision may help explaining the apparent inefficiency of the establishment of mimicry complexes, at least at local perspective. Additional experiments in other localities of the Pantanal floodplain would be welcome to clarify the problem.
Keywords: aposematic; mimicry; snake; coral snake.
ESTUDO DE COMPLEXOS MIMÉTICOS EM COBRAS-CORAIS EM UMA REGIÃO DO PANTANAL DE POCONÉ E EM UM ÁREA DE CERRADO NO PARQUE NACIONAL DE CHAPADA DOS GUIMARÃES, ESTADO DE MATO
GROSSO
Gabriela V. Alvarenga¹; Karina R.S. Banci²; Felipe F. Curcio¹
¹Laboratorio de Sistemática, Taxonomia e Evolução de Répteis Neotropicais, IBUFMT, Mato Grosso, Brasil.
²Laboratório de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, São Paulo, Brasil
INTRODUÇÃO.—O mimetismo é um fenômeno extremamente complexo observado na grande maioria dos grupos zoológicos. O termo deriva do grego (mimos
= imitador), e remete a entidades biológicas que, por apresentarem semelhanças com determinadas espécies, podem se beneficiar destes parâmetros num contexto ecológico de coevolução (Pasteur 1988). Neste sentido, o fenômeno abrange sempre mais de duas entidades que interagem numa combinação de papéis evolutivos formando os assim chamados complexos miméticos.
Um complexo mimético envolve pelo menos três elementos biológicos fundamentais:
um modelo, que emite um sinal (e.g, visual, químico ou acústico); um mímico, que replica o sinal emitido pelo modelo, e um receptor sensível a este sinal (Pasteur 1982;
Pough 1988; Brodie III & Brodie Jr. 2004). Pasteur (1982) classifica o mimetismo como “agressivo” ou “defensivo”, com base na reação desencadeada pelo sinal – emitido pelo modelo e replicado pelo mímico – sobre um eventual receptor. Sendo assim, os complexos em que o sinal replicado confere ao mímico maior eficiência na predação ou em conquistar parceiros reprodutivos são considerados modalidades de mimetismo agressivo, ao passo que as interações nas quais o sinal replicado confere ao mímico menor pressão de predação são atribuídos à modalidade de mimetismo defensivo.
Entre os vertebrados, os exemplos mais investigados de mimetismo têm serpentes como modelos emissores de sinais (Pough 1988), uma vez que muitas espécies deste grupo são dotadas de um aparato de veneno como parte de seu repertório defensivo (Fry et al. 2008). Neste contexto, as formas peçonhentas da família Viperidae (e.g., Bothrops spp. e Vipera spp.) são consideradas modelos de complexos miméticos com base em sinais associados principalmente à forma do corpo (cabeça triangular) e ao padrão de desenho (dorso com triângulos espaçados ou marcas contínuas em “zigue- zague”) (Wüster et al. 2004, Dell’Aglio et al. 2005, Niskanen & Mappes 2005).
Entretanto, os casos mais sugestivos de interações miméticas em serpentes envolvem
