Foi registrado um episodio de um juvenil durante o forrageio próximo e paralelo ao Curral pesqueiro no meio da enseada, o indivíduo mergulha com a cauda a 45° por 8s e 5s segundos depois mergulha novamente por 18s e sobe à superfície perseguindo o peixe em direção à zona de arrebentação até capturar a presa.
Também este comportamento foi observado no adulto, o animal mergulha no meio da enseada, na área de alimentação, por 11s no ângulo de 45°, sobe na superfície e mergulha novamente a 45° por 26s e emerge da água em persecução de um cardume até capturar a presa.
Em uma ocasião foi registrado no meio da enseada durante a socialização de um grupo constituído por três animais (filhote, juvenil e adulto), o juvenil mergulha por 6s no ângulo de 45° e sobe à superfície e 4s depois mergulha novamente durante 8s e entra em contato físico com o filhote. Outro episodio também foi registrado no meio da enseada com um grupo de quatro animais (filhote, dois adultos e um juvenil). O juvenil mergulha com a cauda a 45° por 8s quando sobe à superfície 3s depois mergulha no mesmo ângulo durante 10s e entra em contato físico com os animais.
Exposição da cauda a 45°
4.0 DISCUSSÃO
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Não há registros direcionados a estudos sócio-comportamentais do mergulho em delfinídeos costeiros de vida livre. Estudos com o boto-cinza focando comportamento de mergulho nas diversas faixas etárias associado a estes contextos são inexistentes. Os trabalhos nos cetáceos estão baseados no tempo de apnéia e profundidade que mergulham os animais, principalmente durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002; Baird et al., 2005; Bastida et al., 2000).
O tempo médio de apnéia (duração do mergulho) registrado no presente estudo com o boto cinza (31,48s) nos adultos é semelhante a outras espécies de golfinhos estudados recopilados por Bastida et al. (2000), como o boto-do-porto, Phocaena
phocaena (35s), boto-cor-de-rosa, Inia geoffrensis (32s), boto-de-burmeister, Phocoena spinipinnis (30s), vaquita, P. sinus (20s), golfinho-escuro, Lagenorhynchus obscurus
(23s), golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico (39s) e por Bordino e Thompson (1997) na franciscana (18,6s).
Alguns autores compararam o tempo de apnéia em vida livre entre animais juvenis e adultos evidenciando diferenças significativas entre ambas as faixas etárias. Podemos citar a Baird e Hanson (1998) que registraram na toninha-de-Dall,
Phocoenoides dalli, mergulhos de 33s para juvenis e 71s em adultos, calculados a partir
de mergulhos a 2,7m de profundidade. Akamatsu et al. (2002) observaram que o tempo médio de apnéia na toninha-finless, Neophocaena phocaenoides, no rio Yangtze na China, é similar a outras espécies de toninhas com 11,9s em juvenis e 31,3s em adultos com mergulhos > 2m de profundidade. Noren, Lavace, Wells e Williams (2002) no estudo do golfinho-nariz-de-garrafa na Florida observaram a duração do mergulho nos juvenis (55,3s) e nos adultos (112s), sendo registrado nesta espécie maior tempo de apnéia se comparado com o boto-cinza. No presente estudo, registramos apnéias de 23,85s para juvenis e 31,48s para adultos em águas pouco profundas (3-5m) dentro da enseada do Curral. Em geral, o padrão do tempo médio de apnéia na espécie em estudo é semelhante aos outros delfinídeos já estudados, observando-se diferença significativa entre juvenis e adultos.
Vários autores relataram que os filhotes geralmente não apresentam mergulhos e que somente são registrados quando o filhote encontra-se acompanhado de um adulto (sincronismo de mergulho) como descrito por Whitehead (1996) e Magalhães et al.
(2002) em cachalotes, Noren et al. (2002) no golfinho-nariz-de-garrafa e Miles e Herzing (2003) no golfinho-pintado-do-atlântico, Stenella frontalis, nas Bahamas. Nossos resultados evidenciaram uma média de apnéia de 10,31s no filhote, sendo o tempo de mergulho similar ao descrito para o golfinho-pintado-do-atlântico.
Os estudos realizados em delfinídeos indicam que os animais mergulham a pouca profundidade e por períodos breves (Williams, Haun & Frield, 1999). Geralmente os golfinhos realizam apnéias < 2 minutos em águas pouco profundas (<100m) (Williams et al., 1999), exceto a beluga, com mergulhos de 12 minutos a profundidade de 300m (Martin, Smith & Cox, 1998). Vários estudos realizados por Baird et al. (2005), Butler (2001) e Costa et al. (2004) tanto em cativeiro como em vida livre nos delfinídeos, indicaram que as limitações anatômicas e fisiológicas restringem a permanência embaixo da água por longos períodos do tempo e profundidade quando comparado com os misticetos e pinipedes.
Em relação ao comportamento de mergulho para cada contexto comportamental, Nascimento (2002), analisando os diferentes padrões comportamentais dos botos na enseada de Pipa, classificou na espécie em estudo, o comportamento de mergulho somente no contexto de deslocamento. Nossos resultados sugerem que os mergulhos no boto-cinza não só aconteceram durante os deslocamentos, assim como também no contexto de forrageio e socialização. Neste último contexto, não há registros nos cetáceos com enfoque no comportamento de mergulho nas diversas faixas etárias.
Por outro lado, Valle (2004) estudando a mesma espécie na praia de Pipa indicou que os botos não realizam mergulhos verticais por ser uma zona rasa e pela topografia da enseada. Neste trabalho, porém, registramos atividade de mergulho com exposição da cauda tanto a 45° como a 90° e para cada contexto comportamental (forrageio, deslocamento e socialização) nas diversas faixas etárias.
Comportamento de mergulho durante o forrageio
Durante a atividade de forrageio foi registrada diferença significativa no tempo de apnéia com média de 24,58s para juvenis e 35,34s para adultos e sem participação do filhote durante o comportamento alimentar. Com relação aos estudos realizados sobre a atividade de mergulho no boto-cinza, podemos citar Edwards e Schenell (2001) que realizaram uma breve menção sobre o primeiro registro de mergulho em indivíduos
adultos associado à alimentação em lagoas e baías da costa de Nicarágua, indicando a média de 40s. O tempo de apnéia registrado nos adultos pelos autores é similar ao observado na enseada do Curral, como citado anteriormente.
Existem poucos trabalhos associados a comportamento de mergulho em delfinídeos entre as faixas etárias durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002). Podemos citar, por exemplo, a toninha-do-porto com mergulhos de 12,5s em juvenis e 37,7s nos adultos (Westgate et al., 1995). Nosso estudo coincide com o citado anteriormente pelos autores, com mergulhos inferiores há dois minutos e em águas pouco profundas (3-5m), sendo registrado no indivíduo adulto o máximo de 65s na zona profunda da enseada (5- 7m), possivelmente para procurar, detectar ou capturar a presa.
Entretanto, nos pinípedes a permanência destes animais por longos períodos de tempo e profundidade está relacionada com a maior capacidade fisiológica de mergulho para capturar várias presas (Boyd, 1997; Campagna et al., 1999; Noren et al., 2004) como o observado no elefante-marinho-do-sul (Campagna et al., 1985; Campagna et al., 1999).
Nos mamíferos marinhos a procura de alimento a diferentes profundidades pode estar estreitamente relacionada ao tempo de apnéia e à concentração das presas. Dessa forma, várias estratégias fisiológicas podem ser usadas para prolongar a duração do mergulho (Boyd, 1997). A capacidade fisiológica é um fator limitante para a utilização do habitat mostrando como o tempo de apnéia varia entre as espécies de cetáceos (Costa
et al., 2004). O forrageio e locomoção nos mamíferos marinhos freqüentemente requer
de longos períodos de apnéia, sendo adquiridos pelo armazenamento de O2 nos pulmões, sangue e músculos (Butler, 2001; Kooyman, 1985; 1989; Richmond, Burns & Rea, 2006).
Nos animais imaturos, a capacidade de forrageio pode ser fisiologicamente limitada devida à diminuição de armazenamento de oxigênio no corpo e a uma alta massa metabólica especifica. Estudos realizados em pinípedes demonstraram que a duração do mergulho aumenta com a idade como resultado da mudança na capacidade de armazenamento de O2 e aumento do tamanho do corpo (Horning & Trillmich, 1997; Kooyman, 1989; Le Boeuf et al., 1996). Nos delfinídeos, ocorre uma mudança imediata nas células sanguíneas, hemoglobina (Hb), hematocrito (Hc), durante o período quando imaturos começam a mergulhar (Noren et al., 2002). Estes autores indicaram que a mudança nos delfinídeos ocorre a partir de 1-6 meses e logo dos seis meses os animais imaturos começam com a pratica de forrageio. Estes autores observaram que os filhotes
desenvolvem mudanças na concentração de O2 resultando uma mudança na capacidade de mergulho. Entre 1-2 anos os filhotes têm em media 89% e 97% de conteúdo de Hb qual limita a capacidade de concentração de O2no sangue. O total deste armazenamento no corpo está limitado nos animais imaturos devido ao limite de concentração de O2nos músculos. Noren et al. (2002) observaram no golfinho-nariz-de-garrafa, que o desenvolvimento da concentração de O2 no sangue e no músculo começa a partir dos três anos de vida. A diminuição da capacidade deste armazenamento nos animais imaturos provavelmente limite a imersão profunda ao mergulho.
Nos pinípedes e em algumas espécies de cetáceos, por exemplo, a baleia-fin e a baleia-azul (misticetos) e o cachalote (odontoceto) as restrições anatômicas são diferentes daquelas dos delfinídeos, e permitem mergulhos profundos por longos períodos de tempo e adaptações anatômicas que incluem, por exemplo, colapso pulmonar, maior reforço de cartilagem nas vias aéreas pulmonares, características que permitem uma ótima procura e maior disponibilidade de presas a grandes profundidades (Kooyman, 1989; Williams et al., 1999a).
Por outro lado, Cornick e Horning (2003) discutem que para os mamíferos aquáticos que mergulham a grandes profundidades, a massa corporal tem uma maior influência sobre o comportamento de mergulho e a eficiência de forrageio: animais grandes geralmente apresentam mergulhos mais profundos do que os animais pequenos (Kooyman, 1989). Esta relação entre a performance do mergulho e a massa corporal é bem documentada para comparações interespecíficas, mas também é aplicada a juvenis durante a ontogenia (Horning & Trillmich, 1997; Kooyman, 1989). Horning e Trillmich (1997) indicaram que os animais juvenis devem apresentar uma performance menos eficiente quando comparados com adultos coespecíficos. Costa et al. (2004) relataram que espécies de leões marinhos são forrageadores bentônicos, durante a fase juvenil. Como os adultos mergulham perto do seu limite fisiológico, juvenis, que apresentam menor capacidade fisiológica que os adultos devido a seu pequeno tamanho corporal e inexperiência, deveriam ter habilidades e aprendizagem para capturar presas bentônicas. Forrageadores bentônicos como a foca-peluda-setentrional, Callorhinus ursinus, ou leão marinho, gastam mais esforço forrageando >40% do seu tempo embaixo da água comparado com espécies epipelágicas que gastam <30% do seu tempo submersos no mar.
No boto-cinza, Monteiro (2005) em seu estudo sobre comportamento de forrageio na enseada do Curral também constatou que os animais adultos apresentam
maior atividade de forrageio e com mais sucesso em suas investidas na captura das presas do que os juvenis. A autora sugere que os adultos teriam adquirido experiência ao longo de sua vida, o que permite maior habilidade para obter o alimento e precisão no momento da captura, enquanto os juvenis encontram-se ainda em fase de aprendizado. Este comportamento também foi observado por Lodi (2003) na Baia de Paraty-RJ no boto-cinza. Isto coincide com nossas observações na enseada, com maior período de tempo de apnéia dos adultos do que os juvenis. Provavelmente, as diferenças na taxa respiratória entre juvenis e adultos podem ser influenciadas pela eficiência dos animais durante a procura e a oferta de alimento na coluna da água.
A análise de dados mostrou que os filhotes não participaram das perseguições às presas. A falta de participação dos filhotes durante a atividade de forrageio provavelmente se deve ao período de amamentação ou treinamento e aprendizagem na estratégia de forrageio (Whitehead & Mann, 2000). Vários autores constataram o mesmo, por exemplo, Spinelli (2004) no estudo sobre brincadeira em animais imaturos do boto-cinza sugere que a brincadeira de forrageio poderia ajudar na aprendizagem, nas habilidades de perseguição e captura das presas e que geralmente o alimento (peixes) é adquirido a partir da partilha realizada pelos adultos. Spinelli, Nascimento e Yamamoto (2002) citam que nesta espécie a brincadeira de forrageio nos filhotes seria uma imitação do comportamento do adulto, sem completar sua função, a pesca. Whitehead e Mann (2000) mencionaram que os odontocetos necessitam de um longo período do tempo para adquirir suas habilidades durante a estratégia de forrageio. A mesma sugestão é feita para o golfinho-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (Lodi & Hetzel, 1999) e no golfinho-nariz-de-garrafa (Connor & Smolker, 1985; Connor, Wells, Mann & Read, 2000).
Link (2000), Pansard et al. (2004) e Pansard et al. (2006) no estudo do boto- cinza, na enseada do Curral, mostraram que esta espécie utiliza o local principalmente para forragear. Nossos dados relataram que o comportamento de mergulho durante o forrageio aconteceu com maior freqüência no primeiro quadrante (1Q). Este quadrante se caracteriza por ser a principal área de alimentação dos botos, especialmente na região próxima ao Curral pesqueiro. Estas observações também coincidem com o descrito por Jesus (2004), Link (2000), Pansard et al. (2004) no mesmo local. O comportamento alimentar dos juvenis e adultos também mostrou que os botos mergulharam com maior freqüência na zona intermédia da enseada (3-5m). Provavelmente pela profundidade da enseada a captura das presas se torne mais fácil, principalmente quando os animais
mergulham e depois emergem perseguindo o cardume, já que os peixes são direcionados dessa zona para águas mais rasas, na zona de alimentação. As observações indicam que o mergulho, então, seria usado como um comportamento que antecede o forrageio (pré-forrageio). Como constatado em nosso estudo, Monteiro (2005) também registrou que esta espécie forrageia preferencialmente no 1Q e no meio da enseada, para localizar as presas e conduzi-las para a zona de arrebentação. Jesus (2004) também cita que a preferência dos botos na área do Curral estaria relacionada com a maior oferta de alimento e maior beneficio para encurralar os peixes nas zonas de arrebentação dessas áreas do que nas zonas centrais da enseada, características também observadas tanto por Monteiro (2005) como discutido em nosso estudo. Este tipo de estratégia dos botos de encurralar os peixes já foi citado por Monteiro-Filho (1995) no estuário de Cananéia- SP. Este autor registrou o boto-cinza interagindo com cerco-fixo (currais) para capturar peixes. Segundo Torres e Beasley (2003) o boto cinza utiliza mais as áreas com currais do que áreas sem currais na Baía de Emboraí-PA, indicando que os animais ficam agregados nessas regiões na procura das presas. Já no 2Q registramos menor freqüência de atividade de mergulhos em ambas as faixas etárias, sendo observado principalmente entre o limite do 1Q e 2Q entre a zona de arrebentação (Z1) e a zona intermédia (Z2) da enseada. Na zona profunda (Z3) para cada quadrante o número de mergulhos foi menor, provavelmente essa área seria um local de entrada dos botos na enseada para procura e oferta de alimento. Monteiro (2005) e Pansard et al. (2004) também relataram uma diminuição dos comportamentos nas regiões mais profundas sendo relacionadas à entrada de botos na enseada principalmente para forragear.
A exposição da cauda a 90° nos animais adultos foi observada com maior freqüência do que os juvenis que apresentaram principalmente mergulhos no ângulo de 45°. Connor et al. (2000) sugeriram que a estratégia de forrageio nos golfinhos adultos é muito mais eficiente que os juvenis. Os animais adultos gastariam mais tempo submersos para procurar ou detectar a presa (Boyd, 1997). Provavelmente no boto- cinza, na praia de Pipa ocorra da mesma forma.
Em geral, os estudos sobre estratégia alimentar nas diversas faixas etárias no gênero Sotalia são escassos (Geise, 1989; Geise et al., 1999; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004). Pansard et al. (2004) indicaram que o boto-cinza na enseada alimenta-se de diferentes espécies de peixes, das famílias: Mugillidae, Serranidae, Pomacentridae, Gerreidae, Ariidae, Clupeidae, Centropomidae, Sciaenidae e Carangidae. Estes peixes podem representar presas em potencial para o boto, sendo necessária uma investigação
mais precisa sobre a incidência destas e outras presas em sua dieta alimentar. Como os peixes são os principais itens alimentares na dieta desta espécie (Pansard et al., 2004), é esperado que características do comportamento e distribuição dessas presas também tenham influência sobre a distribuição, uso de área e padrões de forrageio adotados pelo boto-cinza, estratégias possivelmente utilizadas através da atividade de mergulho para detectar, procurar ou capturar o seu alimento (Garri et al., 2005b). A partir de análises de conteúdos estomacais poderíamos inferir o tipo de presa consumida entre as faixas etárias e entre os sexos. Estas informações seriam relevantes para uma melhor compreensão da atividade de mergulho relacionada provavelmente a diferencia de tempo de mergulho para capturar a presa. Ainda não dispomos dessas informações para o presente trabalho, o estudo sobre comportamento alimentar na espécie em estudo na enseada do Curral está em andamento.
No entanto, uma vez que, o comportamento de forrageio do boto-cinza na enseada do Curral apresentou diferença na freqüência de atividade de mergulho entre os quadrantes e a zona de profundidade, podemos sugerir que estes resultados estariam relacionados à concentração de cardumes e à oferta de alimento do local. Através das observações nesta espécie, Nascimento (2002) classifica a atividade de mergulho associada com o comportamento que antecede o forrageio, indicando que este padrão comportamental provavelmente pode ser usado para procurar cardumes dentro da enseada. Como o indicado pelo autor, nossas observações também evidenciam que o comportamento de mergulho está associado ao comportamento de forrageio.
Por outro lado, como o estudo sobre o comportamento de forrageio foi realizado dentro da enseada, estudos fora da mesma poderiam constatar possivelmente um maior tempo de apnéia (em segundos) e profundidade para capturar as presas (pelágica e/ou bentônica). Como ainda não podemos predizer exatamente o tipo de espécies consomem os botos na enseada quando mergulham então, futuros estudos deveriam ser desenvolvidos para conhecer se as presas que capturam são em maior parte pelágicas e/ou bentônicas fornecendo informações sobre o tempo e profundidade de mergulho do boto-cinza.
Comportamento de mergulho durante a socialização
Alguns autores indicaram que o boto-cinza é uma espécie social (da Silva & Best, 1994; 1996) observando atividades de brincadeiras e outros tipos de interações
sociais (Geise et al., 1999; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004; Spinelli et al., 2002). As mesmas atividades também foram observadas no golfinho-nariz-de-garrafa por Connor
et al. (2000) e Shane (1990).
Durante o contexto de socialização observamos que os filhotes permaneceram submersos 10,18s, os juvenis 21,75s e os adultos 24,18s. O tempo de apnéia neste contexto deferiu significativamente apenas entre filhotes-adultos e filhotes-juvenis. Em uma comparação realizada por Connor et al. (2000) no contexto de forrageio, os filhotes do golfinho-nariz-de-garrafa começam a socializar nas duas primeiras semanas de vida com sua mãe mantendo contato físico, e nos três meses de idade realizam um amplo repertório de atividades comportamentais (periscópio, brincadeira com objetos, mergulhos, etc.). Segundo Jesus (2004) este tipo de comportamento de socialização é semelhante ao de forrageio, observando-se uma mudança na freqüência de participação dos indivíduos de acordo com o estágio de desenvolvimento, com maior participação de animais imaturos que adultos. Spinelli (2004) sugere que para este comportamento social ocorrer é necessário um ambiente seguro, com os adultos podendo prover vigilância e proteção, sendo a enseada um lugar de abrigo para o cuidado dos animais imaturos (Gondim, 2004).
Nossos resultados nesse contexto mostraram que os mergulhos foram de curta duração quando comparados aos realizados durante a atividade de forrageio.
Assim como registrado no contexto de forrageio, durante o contexto de socialização também constatamos atividade de mergulho com maior preferência no primeiro quadrante (1Q) e na zona intermédia da enseada (Z2) para as três faixas etárias. Jesus (2004) sugeriu que na zona de arrebentação a diminuição de registros de grupos socializando poderia estar relacionado pela menor formação de ondas nessa zona. Para o golfinho-nariz-de-garrafa, em um estudo realizado por Shane (1990) na Flórida, também demonstrou que o animal utiliza áreas mais profundas para a realização de atividades aéreas ou comportamentos relacionados à socialização e áreas mais rasas para alimentar-se, esta informação também foi registrada na enseada do Curral. Isto provavelmente ocorre por que em águas profundas e abertas, atividades comportamentais como forrageio teriam um alto custo energético. Assim, essas áreas seriam usadas para outras atividades como a socialização.
No presente estudo, observamos que os animais mergulhavam expondo a cauda a 45° e 90° quando realizavam atividades de brincadeira ou contatos físicos entre filhotes e entre filhotes com juvenis ou adultos. As observações mostraram não haver
diferença significativa nos ângulos das caudas. Nossos dados constataram que os mergulhos, quando os botos estão socializando, são independentes do tempo de apnéia e a exposição da cauda, principalmente entre juvenis e adultos. Este tipo de comportamento provavelmente ajudaria na obtenção de habilidades fisio-motoras e conseqüentemente da aprendizagem nos filhotes. Nossas observações registraram durante a socialização que os filhotes quando mergulhavam subiam à superfície brincando com um objeto (algas), realizando atividades aéreas (periscópio) ou interações sociais com contato físico. Enquanto os mergulhos em indivíduos juvenis e adultos estiveram mais relacionados a interações sociais, como contato físico, do que a brincadeira com objetos. Já a diferença na freqüência dos mergulhos entre os contextos comportamentais seria uma conseqüência do gasto energético nessas atividades. Os animais, no momento que estivessem engajados em atividades comportamentais não relacionados ao forrageio, poderiam economizar energia que seria utilizada nas atividades relacionadas com a procura, obtenção ou consumação do alimento.
Comportamento de mergulho durante o deslocamento
Alguns autores citam que o deslocamento é caracterizado como uma mudança de determinada área para outra, em uma direção fixa ou não, com a reavistagem dos