Morfometria interna do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis

3.3.1. Ventrículo direito (V.D.)

Observou-se que o coração de Sotalia guianensis possui câmaras ventriculares compridas com margens fortemente convexas e achatamento dorsoventral.

O ventrículo direito é comprido e relativamente estreito, com índice médio de

altura (TS/altura coração)x100 de 64,61 para filhotes, 73,18 para juvenis e 86,66 para

adultos (Tabela IV). A câmara ventricular direita é 74,55% maior no adulto que o filhote.

O índice médio de largura da câmara ventricular direita (TP/altura coração)x100 foi de 38,56 para filhotes, 47,24 para juvenis e 57,23 para adultos (Tabela 04). Verificou-se através deste índice, que a câmara ventricular direita é longa. A câmara ventricular direita é 67,37% mais larga no adulto comparada com o filhote.

Tabela IV: Índices médios de amplitude e largura do ventrículo direito do boto- cinza, em relação a algumas famílias de mamíferos aquáticos adultos.

Espécies N (TS /altura coração)x100 (TP/altura coração)x100

Mamíferos Aquáticos Delphinidae Sotalia guianensis (boto-cinza) 6 86,66 57,23 3_{Delphinapterus leucas} (beluga) 6 64.7 38.7 Phocidae 1_{Leptonychotes weddelli} (foca-de-weddell) 4 77 40 1_{Lobodon carcinophagus} (foca-caranguejeira) 3 70 50 2_{Pagophilus groenlandicus} (foca-da-groenlândia ) 6 68.8 54.8 1_{Ommatophoca rossi} (foca-de-ross) 2 62 42 1_{Hydrurga leptonyx} (foca-leopardo) 1 55 50 *As referências pertencem a trabalhos de 1_{Drabek (1975),} 2_{Bisaillon (1982) e} 3_{Bisaillon et al (1987) de}

3.4. Artéria aorta ascendente

A artéria aorta ascendente do boto-cinza apresentou uma dilatação denominada bulbo aórtico (Figura 15).

Observou-se que a média do diâmetro externo do bulbo aórtico na base e próximo à artéria braquiocefálica foi de 13,83mm e 19,66mm nos filhotes, 20,66mm e 25,83mm nos juvenis e 27mm e 33mm nos adultos respectivamente. O grau de dilatação da artéria aorta ascendente desde a base do diâmetro externo até a altura da artéria braquiocefálica foi de 70,35% nos filhotes, 76,12% nos juvenis e 81,82% nos adultos, portanto, o bulbo aórtico é mais dilatado nos adultos.

A espessura média da parede na base da aorta até o diâmetro maior, no nível do tronco braquiocefálico, foi de 1,83mm e 2,1mm nos filhotes, 2,66mm e 3,33mm nos juvenis e 3mm e 3,76mm nos adultos, respectivamente.

Figura 15. Detalhe da dilatação do bulbo aórtico do coração do boto-cinza, de uma fêmea juvenil de 158cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

Bulbo aórtico

4.0 DISCUSSÃO

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Existem vários trabalhos que relacionam a anatomia do coração com comportamento de mergulho nos mamíferos marinhos. Entretanto, não há registros sobre estudos anatômicos e morfológicos do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis. A adaptação para o mergulho parece estar relacionada com variações no ventrículo direito, na artéria aorta ascendente e no sistema coronariano.

Ainda que algumas pesquisas tenham sido desenvolvidas nos últimos anos, o número de estudos sobre o sistema cardiovascular em cetáceos nas faixas etárias continua sendo escasso na literatura científica.

Em geral, as características internas e externas do coração do boto-cinza, apesar de apresentar algumas diferenças estruturais, são similares com o descrito para outros Delphinidae, como no boto-do-porto (Nie, 1989; Rowlatt & Gaskin, 1975) e na beluga (Bisaillon et al. 1987; 1988).

A característica geral do átrio do coração do boto-cinza é similar com o observado para outros cetáceos, por exemplo, na beluga (Bisaillon et al., 1987; 1988). O átrio e aurícula direita são relativamente maiores que o átrio e aurícula esquerda. Estas observações também foram constatadas na beluga por Bisaillon et al. (1987). O autor sugere que esta diferença está relacionada ao maior volume sanguíneo que deve ser conduzido para o átrio direito.

Uma rede de músculos pectiniformes está presente nos apêndices do átrio direito e esquerdo. A presença destas redes, também foi evidenciada na beluga como o descrito por Bisaillon et al. (1987) e por Nie (1989) no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa, golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico. Como o sugerido por Rowlatt e Gaskin (1975) no estudo com o boto-do-porto, a contração destes músculos pectiniformes de grande calibre são importantes na contração da parede atrial para esvaziamento do átrio.

No boto-cinza, entre o átrio e o ventrículo direito observou-se a presença da válvula tricúspide; o mesmo foi observado nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989).

A presença de dois grupos de músculos papilares é característica do ventrículo direito dos cetáceos, como o descrito no boto-cinza e por Bisaillon et al. (1987) na beluga. Rowlatt e Gaskin (1975) relataram no boto-do-porto, um terceiro grupo de

músculos papilares que podem ocasionalmente estar presente em algumas espécies de cetáceos.

No boto-cinza a trabécula septomarginal é uma espessa banda muscular desenvolvida entre o septo e a parede ventricular, observações também citadas para outros Delphinidae por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Entretanto, Rowlatt (1981) percebeu no baleia-nariz-de-garrafa-do-norte, Hyperoodon ampullatus, a ausência da trabécula septomarginal em três espécimes. A autora sugere que existem muitas variações interespecíficas nesta trabécula nos cetáceos.

Na espécie em estudo, não foi evidenciada a presença dos músculos papilares nas paredes subatrial e septal. A ausência destes músculos também foi relatada por Bisaillon et al. (1987) na beluga.

Entre o átrio e o ventrículo esquerdo observou-se a válvula bicúspide, também descritas nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Os resultados demonstraram a presença de dois grupos de músculos papilares no ventrículo esquerdo como o descrito por Nie (1989). Estudos relativos na beluga por Bisaillon et

al. (1987) indicaram a presença constante de dois grupos de músculos papilares nos

corações analisados. O autor observou em alguns corações da beluga, a presença de um terceiro grupo de músculo originado a partir da parede ventricular lateral, o qual não foi encontrado no boto-cinza.

No ventrículo esquerdo espessas redes de trabéculas carnosas que se comunicam entre sim, são características da câmara ventricular cardíaca nos cetáceos (Bisaillon et

al., 1987; Nie, 1989). Por exemplo, na beluga o padrão trabecular do ventrículo

esquerdo é mais grosso comparado com a câmara ventricular direita, característica também observada em nosso estudo e no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa, golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico por Nie (1989). Rowlatt (1981) discutiu a função deste complexo padrão trabecular e sugeriu que as numerosas cavidades que se comunicam entre sim podem atuar como reserva, prolongando o fluxo sanguíneo durante cada contração ventricular, devendo haver a participação direta desta rede no processo de ejeção sanguínea.

A descrição anatômica da câmara ventricular direita e esquerda do boto-cinza, com algumas diferenças estruturais, está em acordo com o analisado no coração por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989).

O fechamento anatômico do ducto arterioso nos cetáceos pode ser explicado pelo fato que os animais recém nascidos nadam e mergulham imediatamente ou quase

imediatamente depois de nascer (Slijper, 1979). Estas características também foram observadas por este autor no coração da foca-comum, Phoca vitulina. O armazenamento de oxigênio pode causar uma re-abertura temporária do ducto durante o primeiro período da vida postnatal, o qual retarda o fechamento anatômico. O descrito por Slijper (1979) coincide com as observações realizadas nos corações do boto-cinza.

Morfometria externa do coração

Forma do coração

No presente estudo, devido à falta de informação nos filhotes e/ou juvenis sobre as características anatômicas do coração para os cetáceos, tais características foram comparadas com os indivíduos adultos.

O resultado deste estudo mostra que a forma do coração das três faixas etárias do boto-cinza é larga e com ápice arredondado. Em outras espécies estudadas como a beluga constatou-se um índice médio de 31,1 (Bisaillon et al., 1987). Apesar de a beluga apresentar um índice baixo, a forma do coração descrito por Bisaillon et al. (1987) é larga e chata e com ápice arredondado formado por ambos os ventrículos. Segundo os autores esta forma está mais relacionada, de forma semelhante, com o coração da foca-de-weddell do que com o coração dos delfinídeos. Esta característica estaria relacionada com a capacidade de mergulho da beluga. Entretanto, Rowlatt e Gaskin (1975) desenvolvendo um estudo no boto-do-porto descreveram um coração alongado. Apesar de que existe uma variação nos índices entre as faixas etárias no boto- cinza, a forma do coração segue o mesmo padrão independente do resultado quantitativo.

A literatura cita que estas características parecem estar relacionadas com a capacidade de mergulho e o modo de vida dos animais, como a beluga, dentro dos Delphinidae, que permanece submersa entre 10-15 minutos a profundidades de 400m chegando à profundidade máxima de 647m (Martin et al., 2001; Ridgway et al., 1984). O boto-do-porto mergulha entre 1 ou 2 minutos com máximo de 4,07 minutos (Watson, 1976 apud Bisaillon et al., 1987). No boto-cinza, espécie costeira mergulha também a pouca profundidade com apnéias < 2 minutos, características típicas dentro dos pequenos cetáceos.

Estudos realizados por Slijper (1979) indicam que nos porpoises o coração é relativamente mais estreito que largo, na maioria dos outros odontocetos o comprimento

e a largura é aproximadamente igual, enquanto nos misticetos e o cachalote a largura excede o comprimento. O autor sugere que a forma do coração pode estar relacionada à forma do tórax dos cetáceos. Ochrymowych e Lambertsen (1983) relataram no estudo da baleia-minke-anã que a forma do coração é uma adaptação às mudanças hemodinâmicas e ao colapso dos pulmões associado com o tempo de apnéia dos animais.

Dentre dos pinípedes, existem modificações se comparados aos cetáceos. Nos primeiros estudos, Haig (1914) observou que no feto da foca-leopardo o ápice é bífido. Drabek (1975) no trabalho sobre o coração das focas da Antártida (ver tabela III) em indivíduos adultos observou, por exemplo, que na foca-de-weddell a forma do coração é longa enquanto o índice dos lobondontines é aproximadamente semelhante aos caninos. O autor citou que a diferença de amplitude do coração da foca-de-weddell em comparação com os outros focídeos pode ser devido à adaptação cardiovascular para a imersão profunda. Devido à extrema pressão hidrostática à qual as focas são submetidas quando mergulha a grandes profundidades, o colapso pulmonar na região torácica é vantajoso. Características adaptativas na região torácica das focas tais como ângulo oblíquo do diafragma e a flexibilidade das costelas é um beneficio para os animais. Tais mudanças anatômicas na região torácica ocorrem durante o mergulho, um coração mais largo que estreito é vantajoso já que estaria menos sujeito à deformação. Um coração largo também permite um grande contato com os lóbulos dos pulmões para diminuir o colapso do alvéolo durante o mergulho (Bisaillon et al., 1987; Drabek, 1975).

Contudo, é possível evidenciar que a forma do coração dos cetáceos geralmente é estreita, nos focídeos é larga e curta em relação aos carnívoros, e isto pode apresentar menor deformação durante a compressão e pode, por conseguinte, permitir uma ótima manutenção da pressão sanguínea e perfusão dos órgãos vitais (Falabella et al., 1999). É evidente que a forma do coração está principalmente determinada pela relação espacial na cavidade torácica. Na espécie em estudo, pode considerar-se que um coração relativamente estreito seja favorável, já que os indivíduos estão sujeitos a mergulhos de curta duração e em águas pouco profundas.

Morfometria interna do coração

As medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza foram comparadas com os dados obtidos nos golfinhos, por Bisaillon et al. (1987) na beluga e nas focas por Bisaillon (1982) e Drabek (1975) (ver Tabela IV). Como não há registros sobre medidas internas da câmara ventricular direita em filhotes e juvenis nos Delphinidae, só foi possível realizar comparações com indivíduos adultos.

O índice médio de altura do coração dentro dos focídeos pode citar-se na foca- de-groenlândia com média de 68,8 (Bisaillon, 1982), nas focas da Antártida como na foca-de-weddell foi de 77, na foca-de-ross 62, na foca-leopardo 55 e na foca- caranguejeira 50 (Drabek, 1975) os quais indicam uma câmara ventricular é muito longa. Entretanto, nos golfinhos o índice médio na beluga foi de 64,7 (Bisaillon et al., 1987) enquanto no boto-cinza foi de 86,66. Os dados mostraram que o índice médio observado na espécie em estudo é maior comparado com a beluga e nos pinípedes. Entretanto, o índice médio de largura do coração dentro dos focídeos, foi de 54,8 na foca-de-groenlândia, nas focas da Antártida como a foca-de-weddell a média foi de 40, na foca-de-ross 42, na foca-leopardo 50 e na foca-caranguejeira 50 indicando que a largura da câmara ventricular é muito estreita entre os focídeos (Drabek, 1975). Drabek e Burns (2002) observaram que o ventrículo direito da foca-cistófora é proporcionalmente longo e mais musculoso comparado com o reportado para outros focídeos.

Na beluga o índice médio registrado foi de 38,7 (Bisaillon et al., 1987) comparado com o boto-cinza com índice médio de 57,23. Os resultados do presente estudo indicam que a altura e largura do ventrículo direito no boto-cinza aponta para uma câmara relativamente estreita e longa se comparado com a beluga. Apesar das diferenças nos índices observados nos golfinhos, em geral, Bisaillon et al. (1987) e Ochrymowych e Lambertsen (1983) indicaram que os cetáceos apresentam um ventrículo direito estreito, características também descritas para a espécie em estudo.

O observado no presente estudo é característico de espécies de golfinhos que apresentam mergulhos curtos e a pouca profundidade comparado com a beluga e os pinípedes sendo grandes mergulhadores com características ventriculares e adaptações diferentes na capacidade de mergulho que nos Delphinidae. Um ventrículo direito longo e estreito é uma característica vantajosa para os mamíferos que mergulham a grandes profundidades por longos períodos de tempo. O mais surpreendente comparação entre a beluga (golfinho) e a foca-de-weddell (focídeo), é que, apesar de pertencer a diferentes ordens, ambos são capazes de prolongar mergulhos profundos (Martin et al., 2001) e as

ambas as espécies apresentam um ventrículo direito relativamente longo ou muito estreito quando comparado com o boto que é relativamente largo, sendo características adaptativas para indivíduos que provavelmente não apresentam capacidade anatômica e fisiológica para mergulhar por longos períodos do tempo.

O sistema pulmonar provavelmente favoreça grande resistência para o coração durante o reflexo do mergulho profundo e tal resistência pode ser ótima com um ventrículo direito longo (Drabek, 1975). Bisaillon et al. (1987) observou que a espessura da parede ventricular na beluga é similar a outras espécies de cetáceos. Porém, uma delgada parede da câmara ventricular direita, é uma vantagem para a dilatação ventricular durante a imersão profunda. No presente estudo, observamos que a parede é delgada, sendo estas características similares ao analisado na beluga por Bisaillon et al. (1987).

Nos cetáceos, a espessura do coração é menor nos delfinídeos como o observado no boto-cinza, comparado com os misticetos (Ochrymowych & Lambertsen, 1983). No presente estudo, observamos que a câmara ventricular direita é mais espessa nos filhotes comparada com os indivíduos juvenis e adultos. Já nos adultos a câmara ventricular é delgada como o observado em outras espécies de golfinhos estudados. Junin e Belerenian (1990) no estudo sobre a análise electrocardiográfica no filhote do leão- marinho-do-sul, mostraram que a maior espessura da parede do ventrículo direito poderia constituir um mecanismo para impedir o colapso pulmonar do mesmo devido à diferença de pressão durante o mergulho. Provavelmente estas características se ajustem aos botos com uma parede ventricular direita bastante espessa comparada com os juvenis e adultos. Provavelmente, à medida que o filhote adquire experiência para mergulhar a capacidade ventricular vai aumentando até o desenvolvimento de uma parede mais delgada no estado adulto.

Bulbo aórtico

Vários autores realizaram investigações nos pinípedes e mostraram que apesar da extrema bradicardia a pressão arterial média não muda durante o reflexo do mergulho (Drabek, 1975; Kooyman, 1985; 1989). Drabek (1975; 1977) sugeriu que provavelmente a pressão arterial é mantida pela presença de fibras elásticas na artéria aorta ascendente, o que ajudaria durante a diástole a segurar a perfusão do cérebro (Kooyman, 1985; Kooyman et al., 1981). Outra possibilidade seria a manutenção da pressão no sistema coronário assegurando uma propicia perfusão do tecido cardíaco.

Observamos no boto-cinza a dilatação da artéria aorta ascendente, sendo maior nos indivíduos adultos comparado com os filhotes. Assim como, Drabek e Burns (2002) e Harrison e Kooyman (1968) mencionaram a surpreendente dilatação do bulbo aórtico da artéria aorta ascendente das focas. Vários autores notaram a presença deste desenvolvimento em algumas espécies de cetáceos e pinípedes (leões marinhos) (Drabek, 1975; Drabek & Burns, 2002; Elsner, 1969; Elsner et al., 1966). Simpson e Gardner (1972 apud Bisaillon et al., 1987) através de análises da artéria aorta na beluga indicaram que a parede da artéria é espessa, e que se caracteriza por apresentar uma grande quantidade de fibras elásticas. Drabek e Burns (2002) e Harrison e Kooyman (1968) sugeriram que a dilatação da artéria pode ajudar para manter a diástole da pressão arterial e o fluxo sanguíneo coronário. A parede dos vasos sanguíneos é altamente elástica para bombear sangue novamente para a rede estreita da artéria. Drabek (1975) indicou que a dilatação da base do bulbo aórtico no filhote da foca-de- weddell foi menor que nos subadultos e adultos, possivelmente estas características podem ser correlacionadas com o comportamento de mergulho. O autor relacionou o aumento dos segmentos do bulbo aórtico com a duração e profundidade que mergulha o animal, e que é superior nos focídeos comparado com os cetáceos, características também observadas em nosso estudo.

A dilatação do bulbo aórtico tanto nos subadultos como nos adultos da foca-de- weddell aumentou 72,5% desde a base da artéria aorta coronária até a altura da artéria braquiocefálica. Nos golfinhos, as observações realizadas no boto-cinza indicaram que o grau de dilatação média da base da artéria aorta foi de 27mm e ao nível da artéria braquiocefálica de 33mm, nos indivíduos adultos. As médias dos diâmetros do bulbo aórtico encontrados para ambas as espécies de golfinhos são relativamente semelhantes. Provavelmente a mais enfática diferença do grau de desenvolvimento do bulbo aórtico nos delfinídeos, como na espécie em estudo comparado com a beluga e os pinípedes, é o comportamento de mergulho como o citado por Drabek (1975) e Drabek e Burns (2002).

Segundo Drabek e Burns (2002) o estudo realizado na foca-cistófora, o bulbo aórtico é maior que o reportado para outros focídeos. A artéria aorta ascendente apresenta uma concentração maior de fibras elásticas que a aorta descendente. Em combinação com o grande ventrículo direito, estas características provavelmente servem para aumentar a perfusão do pulmão durante o mergulho nesta espécie, e para manter a pressão sanguínea através do ciclo cardíaco durante a bradicardia do mergulho. Nesta

espécie, os autores não encontraram diferenças na morfologia do coração entre as faixas etárias sugerindo que estas características são importantes no desenvolvimento para o comportamento de mergulho (Drabek & Burns, 2002). O grau de desenvolvimento da artéria aorta ascendente na espécie em estudo entre as três faixas etárias foi mais acentuado e bem dilatado nos indivíduos adultos.

A espessura da parede da artéria aorta ascendente no boto-cinza na altura da base uma media de 2,5mm e ao nível da artéria braquiocefálica de 3mm. Comparado com os pinípedes, os golfinhos, como no boto-cinza, a espessura é menor, características típicas de animais que mergulham por um período curto.

Artérias coronárias

A artéria coronária esquerda possui um ramo interventricular esquerdo bastante sinuoso, sendo responsável pela irrigação de um contingente do miocárdio no coração do boto-cinza. Esta artéria no coração do boto-cinza divide-se em uma rama/o circunflexa e uma rama interventricular ou paraconal, características descrita na beluga (Bisaillon et al., 1988) e semelhante ao observado na baleia-minke-anã por Abuin et al. (2000), Cuenca et al. (2000), Junin et al. (1994) e Ochrymowych e Lambertsen (1983). Estas observações também foram citadas para os neonatos da baleia-minke-anã, baleia- jubarte, e a baleia-franca-do-sul por Cuenca et al. (2004), estrutura também observada para os três filhotes do boto-cinza analisados. Abuin et al. (2000) citaram que a anatomia macroscópica das artérias coronárias da baleia-minke-antártica é similar ao descrito para a baleia-minke-anã. Os autores sugerem que este padrão vascular coronário desempenha um importante mecanismo de irrigação do músculo cardíaco durante a atividade de mergulho.

O ramo circunflexo emite vários ramos intermediários responsáveis pela irrigada parede ventricular esquerda e margem esquerda do coração. O ramo interventricular esquerdo ou paraconal é bastante sinuoso e segue até o ápice do coração sendo único responsável pela irrigação desta região. No presente estudo constatamos a presença de proeminentes circunvoluções na artéria coronária esquerda nas três faixas etárias.

Junin et al. (1994) indicaram que os cetáceos o desenvolvimento da circulação colateral responde a um mecanismo adaptativo ante a diminuição da pressão parcial de oxigênio em condições fisiológicas durante a imersão profunda.

5.0 CONCLUSÕES

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¾ A estrutura anatômica do coração do boto-cinza é similar ao descrito para outras espécies de cetáceos.

¾ A forma do coração observada nas três faixas etárias é larga e com ápice arredondado. Esta característica pode estar correlacionada com a cavidade torácica que apresentam os cetáceos, assim como, com a capacidade de