R e v i s t a d a S o c i e d a d e B r a s i l e i r a d e M e d i c i n a T r o p i c a l 1 8 ( 1 ) : 7 - 1 0 , J a n - M a r , 1 9 8 5
ARTIGOS
A FIELD STUDY OF PROTEINURIA IN INDIVIDUALS INFECTED WITH
SCHISTOSOMA M ANSONI
José Carlos B in a1, Zilton A. A nd rad e1, Reynaldo D ie tze
2
and
A luízio Prata
2
P r o t e i n u r i a w a s d e t e c t e d i n 2 4 . 7 % o f 8 9 i n d i v i d u a i s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s a n d i n o n l y 4 . 6 % o f 8 6 s u b j e c t s w i t h m i l d h e p a t o - i n t e s t i n a l s c h i s t o s o m i a s i s , a l i o f t h e m l i v i n g in c o m p a r a b l e c o n d i t i o n s i n t w o e n d e m i c a r e a s in B a h i a , B r a z i l . F r o m n i n e i n d i v i d u a i s w h o h a d p r o t e i n u r i a o v e r 3 0 m g / l O O m l , e i g h t h a d h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s . T h e s e f i n d i n g s m a y b e r e l a t e d to t h e p r e s e n c e o f s c h i s t o s o m a l n e p h r o p a t h y a n d r e v e a l t h e s i g n i f i c a n c e o f t h i s c o n d i t i o n i n t h e f i e l d i n e n d e m i c a r e a s o f s c h i s t o s o m i a s i s .
K e y w o r d s : S c h i s t o s o m a m a n s o n i . P r o t e i n u r i a . F i e l d s t u d y . S c h i s t o s o m a l n e p h r o p a t h y .
It has been documented that renal lesions
appear to be associated with hepatosplenic
schisto-somiasis mansoni in man1 2 3 There are many types
of glomerular changes present but usually they are
represented by chronic diffuse membrano-proliferative
glomerulonephritis with lobular accentuation, and the
nephrotic syndrome is the main form o f clinicai
presentationó 15 16 Schistosomal antigens and several
classes of immunoglobulins and complement have
been
detected in the glomerular lesions both in
humans^H and in experimental animais"^ 7 12 14
Therefore, this feature o f hepatosplenic schistosomiasis
is considered a good example o f immunocomplex
disease produced by a parasitic infection. However,
the clinicai significance o f renal involvement in
subjects living in endemic areas, as opposed to
hospitalized patients, has not been determined. The
only previous attempt was that o f Lehman et a l1®.
T h e p r e s e n t s t u d y r e p r e s e h t s a n a t t e m p t to
i n v e s t i g a t e t h e s i g n i f i c a n c e o f p r o t e i n u r i a i n i n f e c t e d p e o p l e l i v i n g i n t w o e n d e m i c a r e a s o f s c h i s t o s o m i a s i s
in B a h i a , B r a z i l .
M A T E R I A L A N D M E T H O D S
T h i s s t u d y i n v o l v e d t h e q u a n t i t a t i v e e s t i m a t i o n
o f p r o t e i n u r i a a n d a r t e r i a l b l o o d p r e s s u r e f r o m 1 7 5
i n d i v i d u a i s l i v i n g in T a q u a r e n d i a n d C a a t i n g a d o
S u p p o r t e d b y C N P q , p r o j e c t P I D E V , p r o c e s s n ? 3 6 5 1 / 8 2 . 1 . C e n t r o d e P e s q u i s a s G o n ç a l o M o n i z ( F I O C R U Z / U F B a ) ,
S a l v a d o r - B A .
2 . N ú c l e o d e M e d i c i n a T r o p i c a l e N u t r i ç ã o , U n i v e r s i d a d e d e B r a s í l i a , B r a s í l i a , B r a s i l .
R e c e b i d o p a r a p u b l i c a ç ã o e m 2 9 / 8 / 1 9 8 4 .
M o u r a , B a h i a - B r a z i l , t w o h i g h l y e n d e m i c a r e a s o f
s c h i s t o s o m i a s i s . T h e s e i n d i v i d u a i s w e r e a l i i n c l u d e d in
a l o n g i t u d i n a l s t u d y a n d h a v e b e e n o b s e r v e d d u r i n g
s e v e r a l y e a r s . T h e m a j o r i t y h a v e b e e n t r e a t e d , b u t r e -
i n f e c t i o n s e e m s t o o c c u r f r e q u e n t l y . A l i t h e s u b j e c t s
w e r e i n f e c t e d w i t h S . m a n s o n i a s d e t e r m i n e d b y f e c a l
e x a m i n a t i o n p e r f o r m e d b y a q u a n t i t a t i v e m e t h o d 9 .
F o l l o w i n g t h e c r i t e r i a o f P r a t a a n d B i n a 13 f o r t h e
c l i n i c a i c l a s s i f i c a t i o n o f s c h i s t o s o m i a s i s , s u b j e c t s w e r e
d i v i d e d i n t o t w o g r o u p s : a ) h e p a t o i n t e s t i n a l g r o u p w i t h
8 6 c a s e s , a n d b ) h e p a t o s p l e n i c g r o u p w i t h 8 9 c a s e s .
A l i t h e p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s
w e r e i n c l u d e d i n t h e s t u d y . T h e y s h o w e d a n e n l a r g e d ,
s o m e t i m e s n o d u l a r a n d h a r d l i v e r , w i t h p r o m i n e n t
h y p e r t r o p h y o f t h e l e f t l o b e , a n d s p l e n o m e g a l y .
A c t u a l l y , s o m e o f t h e m h a v e h a d s p l e n e c t o m y i n th e
p a s t . F o r t h e p u r p o s e o f t h e p r e s e n t s t u d y t h e h e p a t o
i n t e s t i n a l ( m i l d , u s u a l l y a s s y m p t o m a t i c i n f e c t i o n ) a n d
h e p a t o s p l e n i c c a s e s w e r e p a i r e d w h e n e v e r p o s s i b l e b y
a g e , s e x a n d p r e f e r e n t i a l l y i n c l u d e d t h o s e i n d i v i d u a i s
f r o m t h e s a m e f a m i l y o r l i v i n g i n t h e s a m e h o u s e . F o r
t h e d e t e r m i n a t i o n o f p r o t e i n u r i a , u r i n e w a s c o l l e c t e d in
c l e a n g l a s s b o t t l e s , a n d t e s t e d i m m e d i a t e l y b y L a b s t i x
( A m e s C o . ) , a t t h e t i m e t h e p a t i e n t s w e r e c l i n i c a l l y r e -
e x a m i n e d . A l i t h e i n d i v i d u a i s e x a m i n e d w e r e p e r f o r m -
i n g t h e i r u s u a l w o r k r o u t i n e , o n l y h a d m j l d , v a g u e
c o m p l a i n t s , a n d a t c l i n i c a i e x a m i n a t i o n d i d n o t s e e m to
h a v e a n y m a j o r a s s o c i a t e d d i s e a s e s . R e s u l t s o f
p r o t e i n u r i a w e r e q u a n t i t a t i v e l y e x p r e s s e d a s “ t r a c e s ” ,
3 0 , 1 0 0 , 3 0 0 a n d a b o v e 2 , 0 0 0 m g p e r lO O m l.
A r t e r i a l b l o o d p r e s s u r e w a s t a k e n b y t h e u s u a l
s p h y g m o m a n o m e t e r m e t h o d w i t h t h e s u b j e c t s e a t e d .
V a l u e s a b o v e 1 4 0 x 9 0 m m H g w e r e c o n s i d e r e d a s
h y p e r t e n s i o n .
B i n a J C , A n d r a d e Z A , D i e t z e R , P r a t a A . A J l e l d s t u d y o f p r o t e i n u r i a i n i n d i v i d u a i s i n f e c t e d w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i . R e v i s t a d a S o c i e d a d e B r a s i l e i r a d e M e d i c i n a T r o p i c a l 1 8 : 7 - 1 0 , J a n - M a r , 1 9 8 5
R E S U L T S
A g e a n d s e x o f t h e i n d i v i d u a i s s t u d i e d a p p e a r in
T a b l e 1. T h e y o u n g e s t w a s 9 y e a r s o l d a n d t h e t w o g r o u p s
c o n s i d e r e d a r e s h o w n i n T a b l e 2 . T h e t o t a l p r e v a l e n c e
o f p r o t e i n u r i a r e a e h e d 1 4 . 8 % , w i t h 2 4 . 7 % f o r
h e p a t o s p l e n i c a n d 4 . 6 % f o r t h e h e p a t o - i n t e s t i n a l c a s e s
( X l = 1 3 . 4 1 < 0 . 0 0 1 ) , w i t h n o d i f f e r e n c e d u e t o s e x .
O f t h e 2 6 i n d i v i d u a i s w i t h p r o t e i n u r i a , 9 o f t h e m c o u l d
b e c o n s i d e r e d t o h a v e s t r i k i n g p r o t e i n u r i a ( a b o v e
3 0 m g / 1 O O m l) , a n d o n l y o n e o f t h e l a t t e r d i d n o t b e l o n g
t o t h e h e p a t o s p l e n i c g r o u p . T h e p r e v a l e n c e o f a r t e r i a l
h y p e r t e n s i o n w a s 2 2 . 2 % ( 3 9 / 1 7 5 ) . A m o n g t h e
h y p e r t e n s i v e s u b j e c t s w i t h p r o t e i n u r i a , 6 . 2 % b e l o n g e d
t o t h e h e p a t o - i n t e s t i n a l g r o u p a n d 2 6 . 0 % t o t h e
h e p a t o s p l e n i c g r o u p , a s c a n o b s e r v e d i n T a b l e 3 . I t c a n a l s o b e o b s e r v e d t h a t f r o m t h e 3 9 s u b j e c t s s h o w i n g
h i g h b l o o d p r e s s u r e o n l y 7 o f t h e m ( 1 7 . 9 % ) p r e s e n t e d
p r o t e i n u r i a .
T a b l e 1 - A g e a n d s e x o f 1 7 5 c a s e s o f s c h i s t o s o m i a s i s p r e s e n t e d i n t h i s s t u d y
A g e ( y e a r s )
S e x
c a s e M a l e
c o n t r o l c a s e
F e m a l e
c o n t r o l
N
pT o t a l %
< 2 0 6 9 6 8 2 9 ( 1 6 , 6 )
2 0 - 2 9 6 1 3 5 6 3 0 ( 1 7 , 1 )
3 0 - 3 9 1 0 8 11 1 2 4 1 ( 2 3 , 5 )
4 0 - 4 9 5 9 1 4 6 3 4 ( 1 9 , 4 )
5 0 - 5 9 5 8 1 7 1 3 1 ( 1 7 , 7 )
6 0 o r o v e r 2 2 3 3 1 0 ( 5 , 7 )
T o t a l 3 4 4 9 5 6 3 6 1 7 5 ( 1 0 0 , 0 )
T a b l e 2 - P r e v a l e n c e o f p r o t e i n u r i a a c c o r d i n g t o c l i n i c a i f o r m s o f s c h i s t o s o m i a s i s
C l i n i c a i f o r m s
N
p P r o t e i n u r i aC a s e s P o s i t i v e ( % ) N e g a t i v e ( % )
H e p a t o - i n t e s t i n a l
H e p a t o s p l e n i c
8 6
8 9
4
2 2
( 4 . 6 )
( 2 4 . 7 )
8 2
6 7
( 9 5 . 4 )
( 7 5 . 3 )
T o t a l 1 7 5 2 6 ( 1 4 . 8 ) 1 4 9 ( 8 5 . 2 )
Z 2 = 1 3 . 9 1 < 0 . 0 0 1
T h e e g g - l o a d v a r i e d f r o m 2 4 t o 9 , 1 2 0 e g g s b e o b s e r v e d i n T a b l e 4 . I t c a n b e n o t e d t h a t a l i p e o
-p e r g r a m o f f e c e s , a n d d i d n o t s e e m t o c o r r e l a t e p l e w i t h p r o t e i n u r i a h a d l e s s t h a n 5 0 0 e g g s p e r
w i t h t h e p r e s e n c e o r d e g r e e o f p r o t e i n u r i a , a s c a n g r a m o f f e c e s .
T a b l e 3 - P r e v a l e n c e o f p r o t e i n u r i a i n c a s e s o f s c h i s t o s o m i a s i s i n r e l a t i o n t o c l i n i c a i f o r m s a n d t h e p r e s e n c e o f a r t e r i a l h y p e r t e n s i o n
H y p e r t e n s i o n N o h y p e r t e n s i o n
C l i n i c a i
-f o r m s n o n o
p r o t e i n u r i a p r o t e i n u r i a T o t a l p r o t e i n u r i a p r o t e i n u r i a T o t a l
N
p ( % ) N P ( % )N
p(% )
N
p ( % ) N P ( % )N
p ( % )H e p a t o - i n t e s t i n a l 1 ( 6 . 2 ) 1 5 ( 9 3 . 8 ) 1 6 ( 1 0 0 . 0 ) 3 ( 4 . 3 ) 6 7 ( 9 5 . 7 ) 7 0 ( 1 0 0 . 0 )
H e p a t o s p l e n i c 6 ( 2 6 . 0 ) 1 7 ( 7 4 . 0 ) 2 3 ( 1 0 0 . 0 ) 1 6 ( 2 4 . 3 ) 5 0 ( 7 5 . 7 ) 6 6 ( 1 0 0 . 0 )
T o t a l 7 ( 1 7 . 9 ) 3 2 ( 8 2 . 1 ) 3 9 ( 1 0 0 . 0 ) 1 9 ( 1 3 . 9 ) 1 1 7 ( 8 6 . 1 ) 1 3 6 ( 1 0 0 . 0 )
B i n a J C , A n d r a d e Z A , D i e t z e R , P r a t a A . A f i e l d s t u d y o f p r o t e i n u r i a i n i n d i v i d u a i s i n f e c t e d w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i R e v i s t a d a S o c i e d a d e B r a s i l e i r a d e M e d i c i n a T r o p i c a l 1 8 : 7 - 1 0 , J a n - M a r , 1 9 8 5
T a b l e 4 - P r e v a l e n c e o f p r o t e i n u r i a i n r e l a t i o n t o f e c a l e g g - l o a d in 1 7 5 s u b j e c t s w i t h s c h i s t o s o m i a s i s
P r o t e i n u r i a
N .° e g g s p e r g r a m o f f e c e s
T o t a l n o t d o n e < 5 0 0 5 0 0 - 1 0 0 0 > 1 0 0 0
P r e s e n t 2 2 4 0 0 2 6
A b s e n t 1 0 1 2 1 1 1 7 1 4 9
T o t a l 1 2 1 4 5 11 7 1 7 5
D I S C U S S I O N
P r o t e i n u r i a , b u t n o t a r t e r i a l h y p e r t e n s i o n , w a s
f o u n d i n t h e p r e s e n t s t u d y t o b e m o r e p r e v a l e n t in
h e p a t o s p l e n i c t h a n in m i l d o r a s y m p t o m a t i c s c h i s
t o s o m i a s i s . T h e s e f m d i n g s a r e a p p a r e n t l y in d i s a -
g r e e m e n t w i t h t h o s e o f L e h m a n e t a l 1^ w h o f o u n d n o
c o r r e l a t i o n b e t w e e n p r o t e i n u r i a a n d s p l e n o m e g a l y in
s u b j e c t s i n f e c t e d w i t h S . m a n s o n i a n d l i v i n g in t h e
f i e l d . H o w e v e r , t h e y f o u n d a n i n c i d e n c e o f 3 5 . 4 % o f
p e o p l e w i t h s p l e n o m e g a l y i n t h e i r s e r i e s . T h i s i s w e l l
a b o v e t h e u s u a l 4 - 6 % i n c i d e n c e o f h e p a t o s p l e n i c
s c h i s t o s o m i a s i s o b s e r v e d i n e n d e m i c a r e a s o f B r a z i l ^
a n d p r o b a b l y i n d i c a t e s t h a t n o t a l i c a s e s o f s p l e n o m e g a l y i n c l u d e d i n t h e s t u d y o f L e h m a n e t a l 1(^ r e p r e s e n t e d
h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s . T h i s i s a n i m p o r t a n t
p o i n t , b e c a u s e s c h i s t o s o m a l g l o m e r u l o p a t h y s e e m s t o
b e r e s t r i c t e d t o p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o
s o m i a s i s 1 5 . A p p a r e n t l y p o r t a l h y p e r t e n s i o n a n d t h e
c o n s e q u e n t c o l l a t e r a l c i r c u l a t i o n a r e c r i t i c a i c h a n g e s
t h a t s e r v e t o d i v e r t a n t i g e n s , a n d / o r i m m u n o c o m p l e x e s ,
g e n e r a t e d in t h e p o r t a l s y s t e m , f r o m t h e K u p f f e r c e l l
f l l t e r t o t h e k i d n e y s 1 8 1 9 .
T h e p r e v a l e n c e o f p r o t e i n u r i a f o u n d i n t h i s f i e l d
s t u d y a m o n g s t h e p a t o s p l e n i c c a s e s w a s 2 4 . 7 % w h i c h
i s m o r e i m p r e s s i v e t h a n t h e 1 5 . 0 % o f r e n a l d i s e a s e
p r e s e n t i n p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s s e e n in o u r h o s p i t a i s 15 o r t h e 1 2 . 0 % i n c i d e n c e o f
c h r o n i c g l o m e r u l o n e p h r i t i s o b s e r v e d in a u t o p s i e d
c a s e s ^ . O u r s t u d y is t h e r e f o r e i n k e e p i n g w i t h t h e c o n c e p t o f s c h i s t o s o m a l n e p h r o p a t h y a n d s h o w s t h a t
r e n a l i n v o l v e m e n t c o u l d b e a n i m p o r t a n t f e a t u r e t o b e
c o n s i d e r e d in h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s in t h e
e n d e m i c a r e a s . A l t h o u g h p r o t e i n u r i a d e f i n e d a s “ t r a c e s ”
m a y n o t b e s i g n i f i c a n t , a c l e a r c u t d i f f e r e n c e o f i ts
p r e v a l e n c e w a s s e e n f o r t h e t w o g r o u p s . I t r e p r e s e n t s
v a l u e s f r o m 1 0 t o 1 5 m g p e r lO O m l a n d c a n b e
c o n s i d e r e d a s t h e u p p e r p h y s i o l o g i c a l l i m i t s a c c o r d i n g
t o S o u z a e t a l 1 7 , w h o s t u d i e d t h e e l i m i n a t i o n o f u r i n a r y
p r o t e i n i n B r a z i l i a n s . H o w e v e r w h e n w e c o n s i d e r
e x p r e s s i v e p r o t e i n u r i a ( a b o v e 3 0 m g / 1 0 0 m l ) t h e d if
f e r e n c e b e t w e e n h e p a t o s p l e n i c t o h e p a t o - i n t e s t i n a l
s c h i s t o s o m i a s i s b e c o m e s s t r i k i n g , d e s p i t e t h e s m a l l
n u m b e r o f c a s e s c o n s i d e r e d .
F r o m o u r o w n e x p e r i e n c e , a r t e r i a l h y p e r t e n s i o n
s e e m s t o b e a f r e q u e n t o c c u r r e n c e in p e o p l e l iv i n g in
t h e i n t e r i o r o f t h e S ta te o f B a h i a , B r a z i l . I t s c a u s e s a n d
s i g n f i c a n c e n e e d s i n v e s t i g a t i o n . I t d i d n o t c o r r e l a t e ,
w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s i n t h i s p r e s e n t
s t u d y , a l t h o u g h o n e s i n g l e b l o o d p r e s s u r e d e t e r m i n a -
t i o n is n o t a n a d e q u a t e m e t h o d t o c o m p l e t e l y e x c l u d e
t h i s c o n d i t i o n .
R E S U M O
P r o t e i n ú r i a f o i d e t e c t a d a e m 2 4 , 7 % d e 8 9 p a c i e n t e s c o m a f o r m a h e p a t o e s p l ê n i c a d a e s q u i s t o s - s o m o s e e e m a p e n a s 4 , 6 % d e 8 6 p a c i e n t e s c o m a f o r m a h e p a t o i n t e s t i n a l d e s s a p a r a s i t o s e . T o d o s o s p a c i e n t e s v i v i a m e m c o n d i ç õ e s e p i d e m i o l ó g i c a s s e
m e l h a n t e s e m d u a s á r e a s e n d ê m i c a s d a B a h i a , B r a s i l . D o s n o v e i n d i v í d u o s q u e t i n h a m p r o t e i n ú r i a a c i m a d e 3 0 m g / 1 0 0 m l , o i t o t i n h a m a f o r m a h e p a t o e s p l ê n i c a d a d o e n ç a . E s t e s a c h a d o s p o d e m e s t a r r e l a c i o n a d o s à p r e s e n ç a d e u m a g l o m e r u l o p a t i a e s q u i s t o s s o m ó t i c a e m o s t r a o s i g n i f i c a d o d e s t a c o n d i ç ã o n o c a m p o , e m á r e a s e n d ê m i c a s d e e s q u i s t o s - s o m o s e .
P a l a v r a s c h a v e s : S c h i s t o s o m a m a n s o n i . P r o t e i n ú r i a . E s t u d o d e c a m p o . N e f r o p a t i a e s q u i s t o s s o m ó t i c a .
R E F E R E N C E S
1. A n d r a d e Z A , A n d r a d e S G , S a d i g u r s k y M . R e n a l c h a n g e s i n p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s . A m e r i c a n J o u r n a l o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 2 0 : 7 7 - 8 3 , 1 9 7 1 .
2 . A n d r a d e Z A , Q u e i r o z A C . L e s õ e s r e n a i s n a e s q u i s t o s
B i n a J C , A n d r a d e Z A , D i e t z e R , P r a t a A . A f i e l d s t u d y o f p r o t e i n u r i a i n i n d i v i d u a i s i n f e c t e d w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i . R e v i s t a d a S o c i e d a d e B r a s i l e i r a d e M e d i c i n a T r o p i c a l 1 8 : 7 - 1 0 , J a n - M a r , 1 9 8 5
s o m o s e h e p a t o s p l ê n i c a . R e v i s t a d o I n s t i t u t o d e M e d i c i n a T r o p i c a l d e S ã o P a u l o 1 0 : 3 6 - 4 0 , 1 9 6 8 .
3 . A n d r a d e Z A , R o c h a H . S c h i s t o s o m a l g l o m e r u l o p a t h y . K i d n e y I n t e r n a t i o n a l 1 6 : 2 3 - 2 9 , 1 9 7 0 .
•
4 . A n d r a d e Z A , S u s i n M . R e n a l c h a n g e s i n m i c e i n f e c t e d w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i . A m e r i c a n J o u r n a l o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 2 3 : 4 0 0 - 4 0 3 , 1 9 7 4 .
5 . B a r b o s a F S . E p i d e m i o l o g i a . I n : C u n h a A S ( E d ) E s q u i s - t o s s o m o s e m a n s o n i . S a r v i e r E d i t o r a , S ã o P a u l o , p . 3 1 - 5 9 , 1 9 7 0 .
6 . B r i t o T , G u n j i J , C a m a r g o M E , P e n n a D O , S i l v a L C . A d v a n c e d k i d n e y d i s e a s e i n p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c M a n s o n ’s s c h i s t o s o m i a s i s . R e v i s t a d o I n s t i t u t o d e M e d i c i n a T r o p i c a l d e S ã o P a u l o 1 2 : 2 2 5 - 2 3 5 , 1 9 7 0 .
7 . C a v a l o T , G a l v a n e k E C , W a r d P A , v o n L i c h t e n b e r g F . T h e n e p h r o p a t h y o f e x p e r i m e n t a l h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s . A m e r i c a n J o u r n a l o f P a t h o l o g y 7 6 : 4 3 3 - 4 4 5 , 1 9 7 4 .
8 . H o s h i n o A O , S h i m i z u S , B r i t o T , K a n a m u r a H Y , C a n t o A L , S i l v a A O , C a m p o s A R , P e n n a D O , S i l v a L C . H u m a n S c h i s t o s o m i a s i s : S c h i s t o s o m a m a n s o n i a n t i g e n d e t e c t i o n i n r e n a l g l o m e r u l i . T r a n s a c t i o n s o f t h e R o y a l S o c i e t y o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 7 0 : 4 9 2 - 4 9 6 , 1 9 7 6 .
9 . K a t z N , C h a v e s A , P e l l e g r i n o J . A s i m p l e d e v i c e f o r q u a n t i t a t i v e s t o o l t h i c k - s m e a r t e c h n i q u e in s c h i s t o s o m i a s i s m a n s o n i . R e v i s t a d o I n s t i t u t o d e M e d i c i n a T r o p i c a l d e S à o P a u l o 1 4 : 3 9 7 - 4 0 0 , 1 9 7 2 .
1 0 . L e h m a n J S , M o t t K E , S o u z a C A M , L e b o r e i r o O , M u n i z T M . T h e a s s o c i a t i o n o f s c h i s t o s o m i a s i s m a n s o n i a n d p r o t e i n u r i a i n a n e n d e m i c a r e a . A m e r i c a n J o u r n a l o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 2 4 : 6 1 6 - 6 1 8 , 1 9 7 5 .
1 1 . M o r i e a r t y P L , B r i t o E . E l u t i o n o f r e n a l a n t i s c h i s t o s o m e a n t i b o d i e s i n h u m a n s c h i s t o s o m i a s i s m a n s o n i . A m e r i c a n J o u r n a l o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 2 6 : 7 1 7 - 7 2 2 ,
1 9 7 7 .
1 2 . N a t a l i G , C i o l i D . I m m u n e - c o m p l e x n e p h r i t i s in S c h i s t o s o m a m a n s o n i i n f e c t e d m i c e . E u r o p e a n J o u r n a l o f I m m u n o l o g y 6 : 3 5 9 - 3 6 4 , 1 9 7 6 .
1 3 . P r a t a A , B i n a J C . D e v e l o p m e n t o f h e p a t o s p l e n i c f o r m o f s c h i s t o s o m i a s i s . G a z e t a M e d i c a d a B a h i a 6 8 : 4 9 - 6 0 ,
1 9 6 8 .
1 4 . R o b i n s o n A , L e w e r t R M , S p a r g o B H . I m m u n e - c o m p l e x g l o m e r u l o n e p h r i t i s a n d a m y l o i d o s i s i n S c h i s t o s o m a j a p o n i c u m i n f e c t e d r a b b i t s . T r a n s a c t i o n s o f t h e R o y a l
S o c i e t y o f T r o p i c a l M e d i c i n e 7 6 : 2 1 4 - 2 2 6 , 1 9 8 2 .
1 5 . R o c h a H , C r u z T , B r i t o E , S u s i n M . R e n a l i n v o l v e m e n t in p a t i e n t s w i t h h e p a t o s p l e n i c s c h i s t o s o m i a s i s m a n s o n i . A m e r i c a n J o u r n a l o f T r o p i c a l M e d i c i n e a n d H y g i e n e 2 5 : 1 0 8 - 1 1 5 , 1 9 7 6 .
1 6 . S i l v a L C , B r i t o T , C a m a r g o M E , B o n i D R , L o p e s J D , G u n j i J . K i d n e y b i o p s y i n h e p a t o s p l e n i c f o r m o f i n f e c t i o n w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i i n m a n . B u l l e t i n o f t h e W o r l d H e a l t h O r g a n i z a t i o n 4 2 : 9 0 7 - 9 1 0 , 1 9 7 0 .
1 7 . S o u z a C A M , L e s s a I , L e b o r e i r o O . C o n c e n t r a ç ã o d e p r o t e í n a s n a u r i n a d e i n d i v í d u o s n o r m a i s . R e v i s t a d e S a ú d e P ú b l i c a d e S ã o P a u l o 7 : 4 0 5 - 4 0 8 , 1 9 7 3 .
1 8 . V a n M a r c k E . P r e s e n c e o f t h e c i r c u l a t i n g p o l y s a c c h a r i d e a n t i g e n in t h e li v e r o f m i c e i n f e c t e d w i t h S c h i s t o s o m a m a n s o n i . A n n e e d e l a S o c i e t é B e l g e d e M é d i c i n e T r o p i c a l e 5 5 : 3 7 3 - 3 7 7 , 1 9 7 5 .
1 9 . V a n M a r c k E , D e e l d e r A M , G i g a s e P L J . E f f e c t o f p a r t i a l p o r t a l v e i n l i g a t i o n o n i m m u n e g l o m e r u l a r d e p o s i t s in S c h i s t o s o m a m a n s o n i i n f e c t e d m i c e . B r i t i s h J o u r n a l o f E x p e r i m e n t a l P a t h o l o g y 5 8 : 4 1 2 - 4 1 7 , 1 9 7 7 .
