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Efeito da distância de áreas conservadas nas assembleias de abelhas: um perfil dos últimos 20 anos

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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ CENTRO DE CIÊNCIAS

BACHARELADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

GIULLIANA CORRÊA LETTIERE

Efeito da distância de áreas conservadas nas assembleias

de abelhas: um perfil dos últimos 20 anos.

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GIULLIANA CORRÊA LETTIERE

EFEITO DA DISTÂNCIA DE ÁREAS CONSERVADAS NAS ASSEMBLEIAS DE ABELHAS: UM PERFIL DOS ÚLTIMOS 20 ANOS.

Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao curso de Ciências Biológicas do Departamento de Biologia da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial à obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Lorenzo Zanette Co orientação: Dra. Lilian Flores

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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação Universidade Federal do Ceará

Biblioteca Universitária

Gerada automaticamente pelo módulo Catalog, mediante os dados fornecidos pelo(a) autor(a)

L637e Lettiere, Giulliana Correa.

Efeito da distância de áreas conservadas nas assembleias de abelhas: um perfil dos últimos 20 anos / Giulliana Correa Lettiere. – 2019.

21 f. : il. color.

Trabalho de Conclusão de Curso (graduação) – Universidade Federal do Ceará, Centro de Ciências, Curso de Ciências Biológicas, Fortaleza, 2019.

Orientação: Prof. Dr. Lorenzo Roberto Sgobaro Zanette. Coorientação: Profa. Dra. Lilian Flores.

1. Meta-análise. 2. Abelhas. 3. Fragmentação de habitat. 4. Diversidade. 5. Abundância. I. Título.

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GIULLIANA CORRÊA LETTIERE

EFEITO DA DISTÂNCIA DE ÁREAS CONSERVADAS NAS ASSEMBLEIAS DE ABELHAS: UM PERFIL DOS ÚLTIMOS 20 ANOS.

Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao curso de Ciências Biológicas do Departamento de Biologia da Universidade Federal do Ceará, como requisito parcial à obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.

Aprovada em: ___/___/______.

BANCA EXAMINADORA

________________________________________ Prof. Dr. Lorenzo Roberto Sgobaro Zanette (Orientador)

Universidade Federal do Ceará (UFC)

_________________________________________ Me. Francisco Jozineudo Pinheiro

Universidade Federal do Ceará (UFC)

_________________________________________ Me. Clóvis Firmino Siqueira

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Agradecimentos.

À minha família, minha mãe pelos chás noturnos, que foram um colo, as conversas esclarecedoras e todo o suporte de um lar. Ao meu pai, por me proporcionar tudo que tenho e acreditar em mim para que eu alcance ainda mais.

A minha avó por cuidar tão bem de mim, sempre colocando o bem-estar de outros acima do seu. Ao meu irmão, por me deixar louca e me manter sã.

Aos meus amigos, que apesar de nunca entenderem o motivo, sempre exaltaram e enalteceram a minha escolha pela biologia. Mas em especial a Paulyana Moura que foi como um anjo nessa etapa de escrita deste TCC.

Ao meu namorado Felipe Carvalhêdo, por todo apoio (incluindo revisão deste TCC e da apresentação), por todo companheirismo desde o início da graduação, compreensão e amor, sem você provavelmente este trabalho não existiria.

A Dra. Lilian Flores, que me introduziu neste mundo magico que é a ecologia de abelhas, pelos os campos incríveis, por toda orientação e exemplo.

Ao professor Lorenzo Zannete por ter aceitado me orientar mesmo apesar de minha limitação de tempo.

Aos colegas do laboratório, pelo acolhimento quando me senti órfã.

Ao Me. Francisco Jozineudo Pinheiro e Me. Clóvis Firmino Siqueira, por terem aceitado fazer parte da minha banca e me dado todo o apoio.

A coordenadora Erika e ao secretário da coordenação Pablo por não terem desistido de mim.

E por fim, mas não menos importante, aos meus cães por serem meus “rivotril de pêlos”

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Sumário

1 INTRODUÇÃO ... 7 2 METODOLOGIA ... 8 3 INTERESSE DE PESQUISA... 9 4 ANO DE PUBLICAÇÃO... 10 5 MÉTODOS DE COLETA... 11 6 ANÁLISE DE DADOS... 12 7 CONSERVAÇÃO DE HABITAT... 12 8 CONCLUSÃO... 12 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 13 APÊNDICE A... 18 13

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1 Introdução

Com mais de 3.000 espécies no brasil (F. A. SILVEIRA. Abelhas brasileiras: sistemática e identificação) e de 17.000 no mundo, as abelhas, são alguns dos seres mais estudados por toda biologia (MICHENER, C. D.,2007 2nd.ed.). Chamando atenção, dentre muitas de suas peculiaridades, pela complexa organização social de algumas espécies que as garantiu grande sucesso adaptativo (BREED M. D.1976), bem como sua particular relação mutualística com as plantas das quais se alimentam (RECH A., 2012).

Ao longo do desenvolvimento evolutivo as abelhas se especializaram em uma dieta com base vegetal, alimentando-se de néctar e pólen das plantas. O néctar é a principal fonte de carboidratos (sacarose) (SOUZA C. R., et. al.), que após passar pelo sistema de glândulas da abelha e ser maturado em favos, torna-se o mel, largamente explorado para consumo humano. Como principal fonte de proteínas, vitaminas e minerais, as abelhas utilizam o pólen (ROULSTON TH, CANE JH, BUCHMANN SL. 2000), parte reprodutora

masculina da flor. A diversidade de flores que podemos observar é fruto de diferentes adaptações que as plantas desenvolveram beneficiando-se das visitações desses insetos. Quando uma abelha pousa na flor em busca de néctar entra em contato com os estames e, assim, o pólen gruda nos pelos e é transportado para a próxima flor, garantindo a diversidade genética na hora da fecundação. Sendo assim, seus hábitos alimentares estabeleceram uma coevolução muito estreita com uma grande variedade de angiospermas (OLLERTON ET. AL. 2011).

Devido a essa relação ecológica, as abelhas são de extrema importância para a manutenção dos biomas, pois prestam serviços ecossistêmicos de polinização (DAILY 1997; PALMER ET AL. 2004) em áreas conservadas e em áreas de agricultura (MICHENER C. D.,2007 2nd.ed), nos quais mantem a diversidade e abundância respectivamente. Dessa maneira, beneficiam matas

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nativas mantendo um elevado nível trófico (CARTAR 2015) e aumentando a produtividade na agricultura (KLEIN ET AL. 2007). Assim, é compreensível que exista uma literatura extensa sobre o assunto (PHILLPOTT 2008), demonstrando que ambientes com menor diversidade de espécies vegetais privam as abelhas de recursos, onde foi possível observar uma perda na biodiversidade das abelhas e das espécies por elas visitadas (BIESMEIJER J. C.et. al. 2006).

Muitas causas dessa perda já foram apontadas, as mais significantes sendo distúrbios antropológicos, como a exploração madeireira, monocultura, pecuária (extensas áreas de pasto) (WINFREE 2009), uso de pesticidas (BRITTAIN C. A. 2010) e o avanço das cidades. Alguns questionamentos a cerca dessa crise dos polinizadores já foram feitos (CANE J. H. 2001, GHAZOUL J. 2005, BIESMEIJER 2006, PHILLPOTT 2008, WINFREE 2009), porém, ainda que haja dúvidas quanto a real proporção dessa perda, há o consenso da importância da preservação da biodiversidade desses polinizadores.

Com isso em mente, nos questionamos sobre o foco das pesquisas que vem sendo realizadas sobre o efeito da fragmentação de habitats na biodiversidade das abelhas. A perda de diversidade de recursos está afetando de que maneira os grupos de abelhas? A proximidade com as áreas conservadas não seria um importante fator a ser observado?

2 Metodologia

Realizou-se uma revisão bibliográfica de artigos sobre o efeito da proximidade de áreas com maior nível de conservação de habitat nas assembleias de abelhas referentes a região tropical. Utilizando-se também de exemplos da região temperada para fins comparativos. Foram analisados artigos dos últimos 20 anos (1999-2019), contando também com alguns da década de 90 para o embasamento. Também foram inclusos alguns exemplares contidos na bibliografia desses artigos. A revisão bibliográfica é uma forma de pesquisa que compila diversos trabalhos e os utiliza como fonte de dados/evidência científicas (SAMPAIO; MANCINI, 2007). Segundo esses autores, essa análise

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incorpora um amplo espectro de resultados relevantes, valendo-se de uma avaliação comparativa dos trabalhos para que se possa alcançar novas conclusões para a ciência.

As buscas por referências foram realizadas utilizando-se ferramentas online. Especificamente, foram utilizadas as bases de dados Google Acadêmico, ResearchGate, Web of Science, SciELO, Curriculum Vitae Lattes e o portal de periódicos da Capes (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior). As palavras chave empregadas nas buscas foram, “bees foragein rage”, “bees habitat fragmentation”, “bees vegetation loss”, “bees proximity natural vegetation”, “land scape changes bees”, “fonte dreno abelhas”, “perda vegetação abelhas”. Em cada busca o título e resumo de cada artigo foi lido para a triagem dos artigos a serem incluídos no presente estudo.

Levou-se em conta as seguintes variáveis; (1) áreas amostradas: nível de perturbação dos locais no qual as pesquisas foram conduzidas. (2) Metodologia de amostragem. (3) A estatística empregada: por qual método os dados foram processados.(4) Ano de publicação: quantidade de artigos por ano.

3 Interesse de pesquisa

Com o grande interesse do setor agrícola pelas abelhas, o investimento em pesquisas para melhor entender esses organismos cresceu bastante nas últimas décadas. Levando em consideração que 52% dos artigos triados estão relacionados ao ambiente agrícola com grande participação de monoculturas e com alguns exemplos de manejo agroflorestal, destaque para o café, assim visto em (KLEIN ET. AL. 2002, TYLIANAKIS ET. AL. 2005).

As pastagens também foram largamente exploradas, cerca de 36% dos artigos triados, devido ao perfil vegetal pobre em diversidade de flores apresentarem efeito drástico nos recursos para as abelhas.

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4 Ano de Publicação

Ao todo foram lidos mais de 60 artigos e desses foram triados 25 que contemplavam todos os parâmetros da metodologia. Dessa maneira observou-se um crescimento no número de publicações no ano de 2012. Em anos onde a quantidade de artigos foi igual a zero, os mesmos fugiam dos parâmetros de triagem utilizados. Essa distribuição pode ser observada conforme a Figura 1. Dentre os 60, foram encontradas 7 revisões (meta-análises) relacionadas ao tema (apêndice A).

Figura 1 – Frequência de publicações por ano.

0 1 2 3 4 5

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5 Métodos de Coleta

Por serem um grupo muito diversificado, geralmente são combinados dois métodos de captura para garantir uma amostragem mais completada da diversidade de abelhas, como: pan-traps (capturam indivíduos menores que são atraídos pela coloração dos potes, que mimetizando flores) & rede entomológica (onde é possível a captura de espécimes maiores como Bombus spp.); trap-nest (mimetiza cavidades naturais onde as abelhas nidificam) & observação de visitação (onde são contabilizados os visitantes florais). Outras combinações dos métodos descritos acima também são utilizadas. Além destes, também foram apresentados os métodos de interceptação de voo (RADER ET. AL. 2014) e armadilhas químicas (MOREIRA ET. AL. 2017). As frequências dos métodos de coleta estão apresentadas conforme a Figura 2.

Figura 2 – Frequência dos métodos de coleta.

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Métodos de Coleta

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6 Análise de dados

Para a análise dos dados, com destaque para os cálculos de riqueza e diversidade, tem-se duas tendências, a utilização de GLMM (generalized linear mixed model) ou ANOVA, utilizando as distribuições normais (Z), Poisson e binomial. Também aparecem outras formas de processamento de dados, como distribuição T, regressões múltiplas, Índice de Shannon, teste G, entre outros.

7 Conservação de habitat

A importância da implementação e manejo de áreas de conservação, é fomentado pelo entendimento de sua relevância para a manutenção das espécies (DIDHAM 2006), por possuírem uma grande heterogeneidade de recursos comportam uma maior diversidade de espécies (STEFAN-DEWENTER 2002). Muitos estudos demonstraram essa relação de complexidade ambiental com a diversidade encontrada e sua perda de complexidade, porém a influência da proximidade de tais áreas na estrutura ainda é pouco abordada.

8 Conclusões

• A maioria dos autores demonstra essa positiva relação de diversidade com a proximidade das áreas mais conservadas, enquanto outros questionam se o declínio registrado é causado pelo aumento da demanda por polinização; • Há um consenso de que a diversidade de polinizadores está ameaçada; • 52% dos artigos observados são direcionados para agricultura, visto que é uma área de alto poder econômico;

• Trap-nest é o método de coleta mais recorrente devido ao maior espectro de captura;

• No ano de 2012 teve-se um pico de artigos publicados sobre o tema, contabilizando 4. O que fica bem acima da média registrada, que foi de 1.25 de artigos por ano.

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Apêndice A

Ano Título

Referên

cia Palavras-chaves Método Ambiente

Número de indivídu os Núm ero de espé cies Análise estatísti ca 1998 Bioindicat ion using trap nesting bees and Tscharn tke Apidae, diversity, fragmented habitats, bees, conservation, diversity, habitat trap-nest prados, monocultura 127 33 ANOVA

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wasps and their natural enemies communi ty structure and interactio ns fragmentation, land-use change 2002 Effects of Land-Use Intensity in Tropical Agrofores try Systems on Coffee Flower-Visiting and Trap-Nesting Bees and Wasps Klein, Stefan-Dewent er - trap-nest agrofloresta 26 2 distribui ção normal, Pearson, GLMM 2003 Importan ce of Habitat Area and Landscap e Context for Species Richness of Bees and Wasps in Fragment ed Orchard Meadows Steffan-Dewent er conservation, habitat fragmentation trap-nest monocultura anual, pasto, floresta 40 13 arco-seno, regressã o multipla, distribui ção normal (Z) 2003 Mass flowering crops enhance pollinator densities at a landscape scale Westph al, Stefan-Dewent er Agri-environment schemes, Bombus spp., bumblebees, conservation measures, foraging habitats, landscape structure, landscape-scale study, mass observa ção de visitação monocultura, pasto 3340 9 regressã o simples

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flowering crops, nesting sites,pollination. 2004 Temporal ly persistent patterns of incidence and abundanc e in a pollinator guild at annual and decadal scales: the bees of Larrea tridentata Cane Apiformes, Apoidea, biogeography, coevolution, desert, diversity rede entomol ogica deserto, urbanização, floresta 5120 31 distribui ção log-normal, distribui ção t 2005 Spatiote mporal Variation inTHE DIVERSIT Y OF HYMENO PTERA ACROSS A TROPICAL HABITAT GRADIEN T Tylianak is bee; Ecuador; temporal scale; trap nest trap-nest pasto, agrofloresta de café, fragmento de floresta. - 31 ANOVA, indice de Shannon 2006 Effect of Human Disturban ce on Bee Communi ties in a Forested Ecosyste m Winfree fragmentação de florestas, hymenoptera, conservação de polinizadores,subu rbanização pan-trap, rede entomol ogica floresta de pinheros , agricultura, suburbanizaçã o 2551 130 teste G 2006 Wild bees enhance honey bees’ pollinatio n of hybrid sunflower Greenle af agriculture, biodiversity, conservation, ecosystem services transect o, obervaç ão de visitação campos de girassóis 97 12 distribui ção de Poisson

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2008 Proximity to a forest leads to higher honey yield: Another reason to conserve Sandee Forest conservation, Honey production, Forest proximity seleção de cólmeias em um apiário fragmentos de floresta 366* colméia s - ANOVA. GLMM 2009 Impacts of a pesticide on pollinator species richnes sat different spatial scales Brittain, Potts Agriculture; Agro-chemicals;Bees; pan-trap, transect o agricultura com pesticida 2996 105 distribui çao Poisson 2010 Pollinatio n services decline with distance from natural habitat even in biodiversi ty-rich areas Carvalh eiro agro-ecology, ecosystem services, flower-visitor community, natural habitat conservation - fazenda de manga 78* poliniza dores alados 32 GLMM 2010 Comunid ade de abelhas (Hymeno ptera, Apoidea) em ecossiste ma de dunas na Praia de Panaquati ra, São José de Ribamar, Maranhã o, Brasil Oliveira Abundância; dunas costeiras; diversidade; nordeste brasileiro. captura ativa encontr adas sobre flores dunas 3305 31 log-normal de preston

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2011 Landscap e elements as potential barriers and corridors for bees, wasps,an d parasitoid s Krewen ka, Tscharn tke Grass strips, Hedges, Corridors, Bees, Wasps, Agricultural landscape pan-traps,

trap-nest pasto calcareo 789 47

modelo linear, Pearson 2011 Differenti al effects of habitat isolation and landscape compositi on on wasps, bees, and their enemies Schüep p Habitat fragmentation Hymenoptera, Landscape ecology trap-nest pasto, fleiras de cerejeiras 1003 8 modelo linear, Normal, Poison 2012 Contrasti ng Patterns of Species Richness and Compositi on of Solitary Wasps and Bees (Insecta: Hymenop tera) According to Land-use Batista Matos agroecosystems; bioindicators; Brazil; ecosystem services; faunistic composition; hymenopterans; trap nests. trap-nest pasto, mata secundária 260 8 modelo linear, Pearson 2012 Multitrop hic effects of experime ntal changes in plant diversityo n cavity- Ebeling Community similarity, Hymenoptera, Jena Experimen, Structural equation model, Wild bees

trap-nest pasto, alagado 2465 22

bray-curtis, R

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nesting bees, wasps, and their parasitoid s 2012 Landscap es with wild bee habitats enhance pollinatio n, fruit set and yield of sweet cherry Holzsch uh e Tscharn tke

Bees, Cherry, Fruit set, Landscape, Pollination,Semi-natural habitats transect o, observa ção de visitação . pomar,prados , fragmentos de florestas,mon ocultura, pasto 712 - modelo misto 2012 Status of pollinator s and their efficiency in coffee fruit set in a fragment ed landscape mosaic in South India Krishna n, Ghazoul Bees; Landscape mosaic; Pollination services; Pollination success; Seed set

observa ção de visitação monocultura, fragmentos de flores 5658 16 modelo linear binomial 2013 Effects of proximity to forest habitat on hymenop tera diversity in a Costa Rican coffee agroecos ystem Banks Apidae, landscape, seasonality, pollination, agroecology. pan-traps monocultura, fragmentos de floresta 46 12 distribui ção t 2014 The winners and losers of land use intensific ation: Rader Agriculture, agro-ecosystem, bees, biodiversity, crop, ecosystem function, functional richness, intercep tação de voo, pan-trap colheita rotacional, fazendas leiteiras, pomares de groselha - 5 PERMAN OVA, PERMDI SP

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pollinator communi ty disassem bly is non-random and alters functional diversity functional traits, land use change, pollination. 2015 Response s of bees to habitat loss in fragment ed landscape s of Brazilian Atlantic Rainfores t Ferreira, Boscolo, Viana Pollinators, Forest understory, Tropical, Landscape changes, Multiscalar approach, Bahia, Brazil captura ativa encontr adas sobre flores 492 59 teste de Mantel 2015 Pollinatio n services from field-scale agricultur al diversifica tion may be context-depende nt Sardiñas Apoidea, Ecosystem services, Hedgerows, Mass-flowering crop, Restoration, Sunflower, Wild bees transect o, rede entomol ógica campos de girassóis 670 30 modelo linear binomial , Poisson 2017 Influência da estrutura da paisagem na composiç ão de Euglossini em ambiente s com vegetaçã o aberta Moreira , Boscolo, Viana abelhas, hipótese da quantidade de habitat, heterogeneidade da paisagem, configuração da paisagem isca química (odor) savana, savana lenhosa 647 6 modelo nulo 2018 Restorati on increases Breland agricultural history; community pan-trap, rede floresta de pinheros, monocultura 1026 88 ANOVA

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bee abundanc e and richness but not pollinatio n in remnant and post-agricultur al woodland s ecology; ecological restoration; ecosystem services; land-use legacy; longleaf pine savanna. entomol ogica 2018 The effect of distance from forest edge on flower visitor frequency and fruit set; a case study of Cucumis sativa around Kakameg a forest Ogutu - observa ção de

visitação floresta úmida - 504

modelo misto, Poisson

Referências

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