Evolução do dimorfismo sexual e das estratégias bionômicas em marsupiais neotropicais (Didelphimorphia, Didelphidae)

Texto

(1)UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL. EVOLUÇÃO DO DIMORFISMO SEXUAL E DAS ESTRATÉGIAS BIONÔMICAS EM MARSUPIAIS NEOTROPICAIS (DIDELPHIMORPHIA, DIDELPHIDAE). Ana Carolina Bezerra Silva. Recife 2012. i.

(2) UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL. EVOLUÇÃO DO DIMORFISMO SEXUAL E DAS ESTRATÉGIAS BIONÔMICAS EM MARSUPIAIS NEOTROPICAIS (DIDELPHIMORPHIA, DIDELPHIDAE). Ana Carolina Bezerra Silva. Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), como requisito parcial para a obtenção do grau de mestre em Biologia Animal.. Orientador: Dr. Diego Astúa de Moraes Co-orientadora: Dra. Natália de Oliveira Leiner. Recife 2012. ii.

(3) Silva, Ana Carolina Bezerra Evolução do dimorfismo sexual e das estratégias bionômicas em marsupiais neotropicais (Didelphimorphia, Didelphidae)/ Ana Carolina Bezerra Silva. – Recife: O Autor, 2012. 162 folhas : il., fig., tab. Orientador: Diego Astúa de Moraes Coorientadora: Natália de Oliveira Leiner Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas. Biologia Animal, 2012. Inclui bibliografia e apêndices e anexo 1. Didelphidae 2. Filogenia (zoologia) 3. Morfologia (animais) I. Moraes, Diego Astúa II. Leiner, Natália de Oliveira III.Título.. 599.276. CDD (23.ed.). UFPE/CCB-2012-088.

(4) UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL. Evolução do dimorfismo sexual e das estratégias bionômicas em marsupiais neotropicais (Didelphimorphia, Didelphidae). Ana Carolina Bezerra Silva. Orientador: _________________________________________________________ Dr. Diego Astúa de Moraes (UFPE). BANCA EXAMINADORA. Titulares: _________________________________________________________ Dr. Marcus Vinícius Vieira (UFRJ). _________________________________________________________ Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma (UFPB). _________________________________________________________ Dr. Enrico Bernard (UFPE). Suplentes: _________________________________________________________ Dr. Martín Alejandro Montes (UFRPE). _________________________________________________________ Dra. Rosângela Paula Teixeira Lessa (UFRPE). iii.

(5) À minha mãe e a todos que tornaram possível este trabalho. iv.

(6) “Benditos sejam todos os amigos de raízes, verdadeiros.” (Machado de Assis) v.

(7) AGRADECIMENTOS. À ‘Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco’ (FACEPE), pela concessão da bolsa. Ao meu orientador, Diego Astúa, pela confiança, oportunidade e concessão de dados para a realização deste trabalho. À minha co-orientadora, Natália Leiner, pelos esclarecimentos, sugestões e disponibilidade. Aos membros da minha banca, Dr. Marcus Vinícius Vieira, Dr. Alexandre Palma, Dr. Enrico Bernard, Dr. Martín Montes e Dra. Rosângela Lessa, por aceitarem meu convite, a fim de contribuir para melhoria deste trabalho através de sugestões e comentários valiosos. Aos que colaboraram através do envio de dados, artigos, sugestões, esclarecimentos, direcionamentos, dicas...enfim! Cibele Caio (Texas Tech University), Bruce Patterson (Field Museum of Natural History), Carla Bantel (UFAM), Juan Díaz (University of Minnesota), Rosana Gentile (FIOCRUZ), Sergio Solari (Universidad de Antioquia), Rui Cerqueira (UFRJ), Sílvia Pavan (American Museum of Natural History), François Catzeflis (Universidade Montpellier), Harley Sebastião (USP), Jim Patton (Museum of Vertebrate Zoology), Nadjha Vieira (UFRJ), Natalia Leiner (UFU), Marcus Vinícius Vieira (UFRJ), Diogo Loretto (UFRJ), Franger García (Universidad de Carabobo), Joseph Felsenstein (University of Washington), Nilton Cáceres (UFSM), James Rohlf (Stony Brook University), José Alexandre Diniz Filho (UFG), Tom Giarla (University of Minnesota), Robert Voss (American Museum of Natural History), Juan Corrales (Universidad de Caldas), Diana Fisher (The University of Queensland), Eliécer Gutiérrez (City University of New York), Soledad Albanese (Instituto Argentino de Investigación de las Zonas Aridas), Norberto Giannini (American Museum of Natural History), Mariana Ferreira (UFRJ), Roger Perez (Universidad Central de Venezuela). Ao ‘Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal’ (UFPE) e à ‘Pró-Reitoria para Assuntos de Pesquisa e Pós-Graduação’ (PROPESQ/UFPE), pelos auxílios concedidos para participação de dois congressos ao longo do mestrado: V Congresso Brasileiro de Mastozoologia (2010) e 57º Congresso Brasileiro de Genética (2011), respectivamente.. vi.

(8) Aos docentes do ‘Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal’ (UFPE), pelas disciplinas ministradas e conhecimentos compartilhados. Ao professor Antônio Rossano, pelas sugestões durante a avaliação de resultados parciais, que ocorreu em agosto de 2011. A Luciana Iannuzzi, Sueny Paloma, Liliane Dantas e Eloína Santos, pelas contribuições diversas, sejam palpites, ajudas diretas no meu trabalho ou apenas conversas. À turma do mestrado, por me mostrar que sugestões valiosas, solidariedade e amizade podem ser ofertadas, todas juntas, em apenas um ano de convivência: Taciana Rocha, Natália Valença, Emilly Benevides, Vivian Silva, Éverton Renan, Edson Andrade, Ralf Cordeiro, Maíra Nanashara, Diego Brito, Milson Batista e Ramon Gadelha. Em especial a estes dois últimos, pelas opiniões importantes sobre o meu trabalho, durante avaliação na disciplina ‘Metodologia e Redação Científica’, e a Taciana, por compartilhar comigo não só rotinas de aulas, trabalhos e estudos para provas, mas também bastante trabalho no laboratório de Mastozoologia e uma amizade verdadeira. À minha família do laboratório de Mastozoologia: Juliana Correia, Rafael Albuquerque, Thais Lira, Isabella Bandeira, Elis Damasceno, Daniela Pedrosa, Taciana Rocha, Raul Fonseca, Patricia Pilatti, Paulo Asfora, Leonardo Carneiro, Arthur Magalhães, Helen Barros e Abílio Ohana. Obrigada por tornarem o trabalho mais divertido sempre, pela amizade sincera, por dicas e sugestões, por às vezes quebrarem a cabeça comigo tentando entender para dar uma opinião sobre o meu trabalho, pelas conversas de apoio moral, pela companhia nos congressos, nos trabalhos de campo, nas farras....eu amo vocês! Mas quero agradecer especialmente a Elis (não sei como teria sido tentar concluir este trabalho sem a sua ajuda, tantas vezes) e a Thais e Raul (a ajuda de vocês na reta final foi providencial!). Obrigada! Aos amigos Thais Lira, Renata Albertim, Marina Nogueira, Alexandre Lacerda, Enrique Gonzalez, Tamyris Farias, Natalia Amorim, Roberta Martinucci, Mariana Cavalcanti, Ludmilla Cruz, Agatha Correia, Daniela Paiva, Alejandra Patiño, Maria da Penha Mota, Jéssica Menezes...porque a conclusão de tudo isso também tem muito a ver com vocês. Não só pela companhia nas maravilhosas horas de lazer, mas por terem sido onde muitas vezes busquei chão para continuar caminhando quando já não me havia mais, em tantas situações. A amizade de vocês foi fundamental.. vii.

(9) A Pietro Gabay: ‘obrigada’ é muito pouco para agradecer toda a força e alegria que você me deu nesse último ano. Por isso, eu pago com amor. Te amo. A minha família: tia Dina, tia Mônica, tia Jura, Nanda, Nathan, Jayden, Rafa...por auxílios financeiros para que eu participasse de congressos, por me oferecerem cartão de crédito para que eu pudesse comprar livros mais baratos nos EUA, por trazê-los para mim, por me ouvirem quando estava precisando de ânimo, por terem renovado minhas energias na passagem 2010-2011, por seu amor incondicional. Amo vocês. À minha mãe, por simplesmente TUDO. Aos que, por ventura, eu esqueci de agradecer nesta lista.. viii.

(10) SUMÁRIO. RESUMO.........................................................................................................................ix ABSTRACT....................................................................................................................xi FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA..................................................................................1 Dimorfismo sexual...............................................................................................1 Alometrias...........................................................................................................10 Bionomia.............................................................................................................12 Didelphidae.........................................................................................................14 Reconstrução dos estados ancestrais................................................................17 Métodos filogenéticos comparativos.................................................................18 Contrastes filogenéticos independentes...........................................................20 OBJETIVOS..................................................................................................................21 JUSTIFICATIVA..........................................................................................................21 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................................23. CAPÍTULO I: Evolução das alometrias e do dimorfismo sexual em marsupiais neotropicais (Didelphimorphia, Didelphidae).............................................................40 RESUMO............................................................................................................41 INTRODUÇÃO..................................................................................................42 MATERIAIS E MÉTODOS.............................................................................43 Táxons.....................................................................................................43 Banco de dados.......................................................................................44 Dimorfismo sexual........................................................................44 Alometrias....................................................................................44 Análises filogenéticas.............................................................................45 Contrastes filogenéticos independentes.......................................45 Massa corpórea x tamanho do centróide..........................47 Dimorfismo sexual: crânio x mandíbula e tamanho x forma................................................................................47 Reconstrução dos estados ancestrais...........................................48 RESULTADOS..................................................................................................49 Alometrias...............................................................................................49 ix.

(11) Contrastes independentes......................................................................49 Massa corpórea x tamanho do centróide.....................................49 Dimorfismo sexual: crânio x mandíbula e tamanho x forma.......49 Reconstrução dos estados ancestrais....................................................50 Dados quantitativos: DST e DSF para crânio e mandíbula........50 Dados qualitativos: DST, DSF e alometrias para crânio e mandíbula.....................................................................................50 DISCUSSÃO......................................................................................................52 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.............................................................57 FIGURAS...........................................................................................................65 TABELAS...........................................................................................................72 APÊNDICES......................................................................................................78 ANEXO...............................................................................................................93. CAPÍTULO II: Evolução das estratégias bionômicas em marsupiais neotropicais (Didelphimorphia, Didelphidae)...................................................................................96 RESUMO............................................................................................................97 INTRODUÇÃO..................................................................................................98 MATERIAIS E MÉTODOS...........................................................................100 Táxons...................................................................................................100 Banco de dados.....................................................................................101 Dimorfismo sexual......................................................................101 Bionomia....................................................................................102 Análises filogenéticas...........................................................................102 Filogenia....................................................................................102 Reconstrução dos estados ancestrais.........................................103 RESULTADOS................................................................................................104 Reconstrução de dados qualitativos...................................................104 Padrão de estro x dimorfismo sexual.........................................104 Estações reprodutivas por macho x dimorfismo sexual.............105 Duração da atividade x dimorfismo sexual................................106 Sazonalidade reprodutiva x dimorfismo sexual.........................106 Reconstrução de dados quantitativos.................................................107. x.

(12) Peso médio (macho adulto, fêmea adulta e adulto médio) x dimorfismo sexual (tamanho e forma do crânio).......................107 Comprimento cabeça-corpo do adulto x dimorfismo sexual.....108 Tamanho da ninhada x dimorfismo sexual................................109 DISCUSSÃO.....................................................................................................109 Caracteres qualitativos........................................................................110 Padrão de estro e dimorfismo sexual.........................................110 Estações reprodutivas por macho e dimorfismo sexual.............111 Duração da atividade e dimorfismo sexual................................113 Sazonalidade reprodutiva e dimorfismo sexual.........................114 Caracteres quantitativos......................................................................115 Peso médio e dimorfismo sexual................................................115 Comprimento cabeça-corpo do adulto e dimorfismo sexual.....116 Tamanho da ninhada e dimorfismo sexual................................116 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...........................................................118 FIGURAS.........................................................................................................132 LEGENDAS DAS FIGURAS.........................................................................138 TABELAS.........................................................................................................140 APÊNDICES....................................................................................................144 ANEXO.............................................................................................................159. CONCLUSÕES GERAIS...........................................................................................161. xi.

(13) RESUMO. A evolução do dimorfismo sexual de forma e tamanho do crânio e mandíbula foi estudada em 31 táxons de marsupiais didelfídeos, a fim de compreender melhor o desenvolvimento desse caráter na família. Para elucidar fatores que poderiam estar condicionando esse dimorfismo nos Didelphidae, foi analisada também a evolução de outros dois elementos: alometrias entre tamanho e forma do crânio e da mandíbula; e bionomia das mesmas 31 espécies. Foi realizado um mapeamento de todos estes caracteres, qualitativos e quantitativos, sobre uma filogenia da família, reconstruindo seus estados ancestrais utilizando métodos de parcimônia. Foram feitas também correlações utilizando contrastes independentes dos dados de dimorfismo sexual para auxiliar a esclarecer os padrões evolutivos do dimorfismo sexual. Tais correlações foram significativas, indicando coevolução entre os tipos de dimorfismo em ambas as estruturas estudadas. Não houve tendência unidirecional de surgimento/desaparecimento e aumento/decréscimo do dimorfismo nos Didelphidae. As reconstruções também indicaram coevolução entre os dimorfismos. Poucas espécies são altamente dimórficas e a maioria apresenta dimorfismo sexual de forma. Os resultados de alometrias entre os sexos foram iguais para crânio e mandíbula, mas elas também não apresentam padrão geral em direção à igualdade ou diferenciação das mesmas entre os sexos. Ambos os estados estão uniformemente distribuídos na filogenia. O comportamento das alometrias no crânio e na mandíbula coevoluiu, mas o padrão de alometrias entre os sexos não é conservado dentro de Didelphidae e não coevoluiu com o dimorfismo sexual, indicando que não explica a evolução deste caráter. Outros fatores, não-alométricos, devem condicionar este caráter nessa família. No entanto, apesar de padrões aparecem dentro de alguns clados, não há também evidência de coevolução entre bionomia e dimorfismo sexual nos Didelphidae. Espécies asazonais são poucas e não dimórficas de tamanho, talvez pelo fato de se reproduzirem continuamente e sofrerem menores pressões seletivas. A semelparidade é rara dentro de Didelphidae, surgindo apenas em Monodelphini e seguindo daí caminhos evolutivos distintos. Espécies semélparas exibem maiores tamanhos de ninhada nos Didelphidae por se reproduzirem uma única vez. Acredita-se que a seleção sexual direcione o padrão de dimorfismo sexual onde os machos são maiores que as fêmeas em espécies semélparas de Didelphidae. Portanto, nem alometrias nem bionomia, a princípio, explicam nem condicionam a evolução do dimorfismo sexual nos didelfídeos. A inclusão de uma maior quantidade de dados xii.

(14) reprodutivos de marsupiais didelfídeos seria ideal para testar a veracidade da ausência de coevolução entre estratégias bionômicas e dimorfismo sexual. Associar dados ecológicos ou de padrões de distribuição poderiam ajudar a compreender melhor a evolução das estratégias bionômicas e a sua importância sobre a evolução do dimorfismo sexual nos Didelphidae.. Palavras-chave: alometrias, contrastes, didelfídeos, filogenia, forma, morfologia, reconstrução dos estados ancestrais, reprodução, semelparidade, tamanho.. xiii.

(15) ABSTRACT. The evolution of size and shape sexual dimorphism of the skull and mandible was studied in 31 taxa of didelphid marsupials, in order to better understand the development of this character in the family. And to elucidate factors that could be conditioning this dimorphism in Didelphidae the evolution of two other elements was also analyzed: allometries between size and shape of the skull and mandible and bionomy of the same 31 species. A mapping of all these qualitative and quantitative characters was carried through on a phylogeny of the family, reconstructing its ancestral states using parsimony methods. Correlations using independent contrasts of the sexual dimorphism data had been made also to assist clarifying the evolutionary standards of the sexual dimorphism. Such correlations were significant indicating coevolution among types of dimorphism in both studied structures. There is no unidirectional trend of sprouting/disappearance and increase/decrease of the dimorphism in Didelphidae. The reconstructions had also indicated coevolution among dimorphisms. Few species are highly dimorphics and the majority of them present shape sexual dimorphism. The results of allometries between the sexes had been the same for skull and mandible, but they also did not present a general pattern directing to the equality or differentiation between the sexes. Both states are uniformly distributed in the phylogeny. The results of the allometries in the skull and mandible coevoluted but the results of allometries between the sexes was not manteined in Didelphidae and they did not coevolute with sexual dimorphism indicating that they do not explain the evolution of this character and that other non-allometric factors must condition this character in this family. Although patterns appear inside of some clades there was no evidence of coevolution between bionomy and sexual dimorphism in Didelphidae. There are few aseasonal species and they are non-sized dimorphics perhaps by reproducing continuously and suffering less selective pressures. The semelparity is rare in Didelphidae arising only in Monodelphini and following from there distinct evolutionary ways. Semelparous species display the largest offspring size by reproducing only once. It is known that sexual selection directs the patterns of sexual dimorphism in those species in which males are larger than females in semelparous taxa of Didelphidae. Therefore neither allometries nor bionomy at first explain the evolution of sexual dimorphism in didelphids. The inclusion of a larger amount of reproductive data for didelphid marsupials would be ideal to test the veracity of the absence of coevolution among xiv.

(16) bionomic strategies and sexual dimorphism. The association of ecological data or distributional patterns could help in better understanding the evolution of the bionomic strategies and its importance on the evolution of the sexual dimorphism in Didelphidae.. Key-words: allometries, ancestral states reconstruction, contrasts, didelphids, morphology, phylogeny, reconstruction, reproduction, semelparity, shape, size.. xv.

(17) FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA. Dimorfismo sexual. Dimorfismo sexual (DS) significa que os dois sexos de uma espécie diferem em caracteres sexuais secundários. Machos e fêmeas adultos de uma espécie podem diferir no tamanho, forma e traços qualitativos ou quantitativos, tais como coloração, desenvolvimento de apêndices (cornos, dentes, pelos, ou afins), odor ou vocalização (Ralls e Mesnick, 2009). Tais diferenças são muito comuns no reino animal (Abouheif e Fairbairn, 1997). O DS no tamanho corpóreo é bastante difundido entre os mamíferos, sendo os machos são maiores que as fêmeas o padrão de DS mais comumente encontrado, mas não sendo exclusivo (Isaac, 2005). Algumas ordens de mamíferos não mostram nenhuma tendência a dimorfismo sexual de tamanho (DST) e outras ainda têm um DST com fêmeas maiores que machos, a exemplo de Lagomorpha (Lindenfors, Gittleman et al., 2007). Na maioria das espécies o sucesso reprodutivo das fêmeas e dos machos é determinado de diferentes maneiras, estando as fêmeas sob forte seleção para produzir o número máximo de prole sobrevivente, enquanto a aptidão dos machos está correlacionada positivamente com o sucesso de acasalamento (Dusenbery, 2000). Estas divergências entre os sexos são a base para a emergência de várias formas de DS (Hendrick e Temeles, 1989; Shine, 1994; Levitan, 1996). Quando se testam hipóteses para a evolução do DS, a maioria dos pesquisadores foca apenas em um mecanismo atuante. Entretanto, mais de um mecanismo pode operar simultaneamente, ampliando ou limitando o grau de DS favorecido pela ação de outros fatores (Hendrick e Temeles, 1989; Shine, 1989). E esse é exatamente um dos problemas que surgem quando se quer testar hipóteses para a evolução do DS, pois, a ocorrência demonstrada de um mecanismo não indica que ele, de fato, resulte em seleção de DS (Hendrick e Temeles, 1989). Demonstrar que qualquer um dos mecanismos poderia levar à evolução do DS requer evidências de que o mecanismo resulte em sobrevivência e/ou reprodução diferencial entre os membros de um ou ambos os sexos, de maneira tal que os dois sexos poderiam experenciar pressões de seleção diferentes (Arak, 1988).. 1.

(18) Os modelos de Lande (1980) e Lande e Arnold (1985) assumem que a base genética para o DS é poligênica. Eles demonstraram que o DS pode evoluir de um estado inicial de monomorfismo quando a seleção age nos dois sexos de maneiras opostas, através de mecanismos de seleção intra-sexual, seleção inter-sexual ou de fatores ecológicos (nichos dimórficos, competição por alimento). Tais modelos genéticos sugerem que todos os processos são plausíveis e estudos demonstram que cada um desses mecanismos opera em populações naturais (Hendrick e Temeles, 1989). A evolução do DS também depende da correlação genética entre os sexos no caráter de interesse. Tal correlação indica que caracteres de machos e fêmeas não evoluem independentemente: a seleção em um caráter de um sexo produz não apenas uma resposta evolutiva direta naquele sexo, mas também uma resposta indireta (isto é, correlacionada) no sexo oposto (Hendrick e Temeles, 1989). Darwin (1874) atentou para as diferenças sexuais no tamanho e morfologia entre os sexos e ofereceu várias explicações para a sua evolução (Hendrick e Temeles, 1989), entre as quais há duas principais hipóteses: seleção sexual e divergência intra-específica de nicho (Shine, 1989) (figura 1). Apesar da popularidade da hipótese da seleção sexual, Darwin e outros (Selander, 1972; Ralls, 1976) perceberam que a seleção sexual poderia não ser a única explicação para o DS e sugeriram que em alguns casos, o DS pode evoluir a partir da competição por alimentos entre os sexos ou por diferenças intrínsecas entre papéis reprodutivos dos machos e fêmeas (a hipótese do ‘nicho dimórfico’) (Hendrick e Temeles, 1989).. Figura 1. Resumo das principais hipóteses das potenciais causas do dimorfismo sexual de tamanho e das possíveis consequências provenientes dele.. A hipótese da seleção sexual propõe que o DS evolui quando caracteres que conferem uma vantagem na competição por ou escolha do parceiro são selecionados 2.

(19) dentro de um sexo (Hendrick e Temeles, 1989). A seleção sexual favorece adaptações, como uma rápida taxa de crescimento e grande tamanho corpóreo, que permitem, por exemplo, que os machos ganhem o acesso às fêmeas por competição entre eles ou escolha das fêmeas (Ridley, 2006). O DST tem sido interpretado como tendo surgido primariamente através da seleção sexual, que atuaria nas diferenças da relação entre tamanho corporal e sucesso reprodutivo entre machos e fêmeas, favorecendo tamanhos corporais diferentes de adultos nos dois sexos (Shine, 1989). Embora na maioria dos animais o sexo feminino seja o de maior tamanho, entre mamíferos e aves, os machos são geralmente maiores que as fêmeas (Abouheif e Fairbairn, 1997). O argumento mais comum é o de que a competição intra-sexual em machos resulta em seu maior tamanho corpóreo em espécies onde o embate físico é um importante determinante do sucesso reprodutivo nesse sexo (Darwin, 1874). Isso é especialmente comum em espécies nas quais os machos desprendem pouco ou nenhum investimento parental, já que, nessas espécies, os machos podem aumentar seu sucesso reprodutivo diretamente ao competir por parceiras (Trivers, 1972; 1985). Boonstra, Gilbert et al. (1993) sugerem que, se a teoria da seleção sexual explicasse completamente o DST em mamíferos, então, em termos de sistema de acasalamento, o DST com machos maiores que fêmeas deveria ser maior em espécies fortemente poligínicas, em menor grau em espécies monogâmicas e intermediário em espécies promíscuas (Isaac, 2005) (figura 1). Entretanto, quando Weckerly (1998) examinou características e relações entre os táxons de mamíferos mais dimórficos, foi estabelecido que os níveis de poliginia e sistema de acasalamento estavam relacionados ao DST em apenas três dos grupos (Platyrrhini, Catarrhini e Ruminantia) e não foi encontrado um fator único para explicar a extensão do DS dentro ou entre grupos. Os grupos mais dimórficos (Otariidae, Phocidae e Macropodidae) também não foram mencionados como sendo os mais poligínicos. Sugerir que o DST deveria ser diretamente correlacionado ao grau de poliginia é talvez uma visão excessivamente simplista. Na realidade, DST deve estar mais associado com o grau em que o tamanho do macho influencia a competitividade em disputas entre machos que determinam, em última instância, o sucesso reprodutivo ao longo da vida do macho (Isaac, 2005). Como citado anteriormente, alguns modelos indicam que a seleção sexual no tamanho do macho deve afetar diretamente a massa da fêmea devido a correlações genéticas entre os sexos em genes que determinam a massa corpórea. Mas é esperado que isso seja apenas um fenômeno temporário (figura 2), uma vez que o tamanho da 3.

(20) fêmea gradualmente retorna ao seu estado inicial devido à seleção natural contrária, a seleção de fecundidade (Lande, 1980; Lande e Arnold, 1983; Fairbairn, 1997; Reeve e Fairbairn, 2001), como explicado a seguir.. Figura 2. Caminho hipotético para o dimorfismo sexual de tamanho, onde machos são maiores que as fêmeas. Devido a correlações genéticas entre os sexos, um aumento no tamanho corporal do macho leva a um aumento indireto no tamanho da fêmea. No entanto, o tamanho da fêmea não aumenta muito, devido à seleção de fecundidade, que prevê um trade-off entre crescimento somático e reprodução. Por outro lado, o tamanho da fêmea não retorna ao inicial por causa da necessidade de produzir machos maiores. Modificado de Lindenfors, Gittleman et al. (2007).. Demandas energéticas em fêmeas de mamíferos são comparativamente maiores do que fêmeas em outros grupos animais já que mamíferos não apenas necessitam energia para a produção de ovos, mas também para gestação e lactação. Espera-se, portanto, que fêmeas de mamíferos precisem desenvolver um maior armazenamento de energia e seria esperado, consequentemente, que devessem exibir diferenças de tamanho ainda maiores com machos do que outros animais sem tais demandas (Lindenfors, Gittleman et al., 2007). Recursos transferidos durante a lactação são tipicamente mais custosos do que os custos pré-natais da gestação (Cameron, 1998) e a massa corpórea da fêmea está positivamente correlacionada com a produção de leite em mamíferos (Oftedal, 1984). Para espécies sob seleção sexual, a produção da ninhada – especialmente quando essa ninhada é de machos – deveria, então, envolver um período maior de lactação, constituindo uma pressão de seleção significativa para aumentar a massa corpórea da fêmea. É esperado, portanto, que fêmeas em espécies mais poligínicas sejam maiores do que fêmeas em seus táxons irmãos menos poligínicos (Lindenfors, Gittleman et al., 2007).. 4.

(21) Entretanto, tem sido mostrado que a fecundidade em mamíferos diminui com o aumento do tamanho corpóreo. Tanto estudos interespecíficos (Boyce, 1988; Harvey, Promislow et al., 1989; Lee, Majluf et al., 1991; Purvis e Harvey, 1995) como modelos teóricos (Charnov, 1993) prevêem que existe um trade-off entre crescimento somático e reprodução. Portanto, o tamanho da fêmea aumentado devido à seleção sexual sobre os machos deveria diminuir a fecundidade da fêmea em mamíferos (Lindenfors, Gittleman et al., 2007). Tais efeitos já identificados são menores tamanhos de ninhada em mamíferos mais dimórficos (Carranza, 1996). Seleção sexual e de fecundidade agiriam, assim, como pressões antagônicas de seleção sobre o tamanho corporal nas fêmeas nos mamíferos (figura 2), pelo menos para as fêmeas (Lindenfors, Gittleman et al., 2007). Apesar da seleção de fecundidade limitar o crescimento correlato das fêmeas pelos motivos já apresentados, o tamanho delas não retorna ao seu nível inicial porque fêmeas precisam ser maiores simplesmente devido à importância de produzir uma prole de machos maiores (figura 2), o que constitui efeitos indiretos nas fêmeas provocados pela seleção sexual nos machos (Fairbairn, 1997; Lindenfors, 2002). Embora uma variedade de estudos comportamentais tenha observado que machos maiores frequentemente têm um maior sucesso de acasalamento, para que a hipótese da seleção sexual da evolução do DST seja verdade, o sucesso de acasalamento deve estar associado ao sucesso reprodutivo. Em resumo, em qualquer população, machos maiores e mais pesados deveriam ter uma maior taxa de paternidade do que machos menores. O recente amplo uso das técnicas moleculares na ecologia comportamental permitiu que estimativas comportamentais e morfológicas do sucesso de acasalamento fossem comparadas com a paternidade genética real e foi visto que o sucesso de acasalamento nem sempre reflete exatamente a paternidade. Assim, enquanto a maioria dos estudos ainda mostra que machos maiores têm um maior sucesso reprodutivo do tempo de vida, a ocorrência de estratégias de acasalamento alternativas de machos e uma variância inesperada no sucesso reprodutivo do macho levantam dúvidas de que a seleção sexual seja a única pressão seletiva direcionando o DST (Isaac, 2005). Mas, apesar da improbabilidade de que a seleção sexual sobre os machos seja a única causa agindo por trás do DST em mamíferos, estudos indicam que ela pode ser o determinante importante em uma fração significativa – se não a maioria – dos casos onde o DST onde machos são maiores evoluiu em mamíferos (Lindenfors, Gittleman et al., 2007).. 5.

(22) Embora o DST com fêmeas maiores do que machos seja um padrão mais comum entre os invertebrados, é relativamente incomum entre vertebrados e raro em mamíferos (Zamudio, 1998). Ralls (1976) sugeriu que em mamíferos com DST com fêmeas maiores que machos, é raro o resultado da seleção sexual agindo nas fêmeas, mas ele deve resultar de uma seleção que favorece machos menores e Blackenhorn, Prezoisi et al. (1995) também sugere que o DST com fêmeas maiores que machos deve resultar da “hipótese da vantagem do menor macho”. Em sistemas de acasalamento onde o sucesso reprodutivo do macho está relacionado com a taxa de encontros com as fêmeas, machos menores devem ser favorecidos quando o alimento é limitante já que eles requerem quantias absolutamente menores de alimento (Isaac, 2005). Assim, dado um conflito de escolha entre forrageamento e aquisição de parceiro, machos menores devem estar aptos a devotar mais tempo a este último (Blackenhorn, Prezoisi et al., 1995). Pelo menos em mamíferos, parece haver pouca evidência para dar suporte à “hipótese do menor macho” do DST com fêmeas maiores que machos, já que a maioria dos estudos mostra que os benefícios de um maior tamanho em machos superam que os seus custos (Isaac, 2005). Assim, o porquê das fêmeas tornarem-se o maior sexo em algumas espécies ainda não está claro e evidência para a hipótese da vantagem da fecundidade permanece limitada. A competição entre fêmeas por recursos, incluindo parceiros, permanece um campo que tem sido inadequadamente estudado e, como conseqüência, existem vastas lacunas no nosso conhecimento. Muitas linhagens animais exibem uma alometria de DST, conhecido como ‘regra de Rensch` (Starostova, Kubicka et al., 2010). Rensch (1950) afirmou que nos grupos de espécies relacionadas, o DST é mais pronunciado em espécies maiores. Esta relação alométrica fundamental e amplamente difundida no reino animal descreve um padrão em que o tamanho do corpo do macho diverge mais rapidamente que o tamanho do corpo da fêmea ao longo do tempo evolutivo entre espécies relacionadas (Rensch, 1959). Assim, o DST aumenta com o tamanho do corpo (hiperalometria) em táxons nos quais os machos são o maior sexo e diminui com o tamanho do corpo (hipoalometria) naquelas espécies nas quais as fêmeas são maiores (Abouheif e Fairbairn, 1997). Estatisticamente, a regra de Rensch se manifesta em inclinações alométricas maiores que um quando o tamanho do macho é regredido sobre o tamanho da fêmea (Fairbairn, 1997). Quando primeiro descreveu o fenômeno, Rensch (1950) não ofereceu uma explicação e suas causas permanecem não esclarecidas até hoje (Blackenhorn, Meier et 6.

(23) al., 2007). Uma das explicações para a ocorrência da regra de Rensch é a hipótese da ‘plasticidade diferencial’, que assume que uma maior plasticidade evolutiva em machos é uma conseqüência da maior sensibilidade do crescimento do macho a sinais ambientais. Portanto, dentro de um grupo taxonômico que apresenta DST misto, frequentemente aquelas espécies com DST com fêmeas maiores que machos são em média menores que espécies com DST com machos maiores que fêmeas (Starostova, Kubicka et al., 2010). Embora Rensch (1959) tenha proposto um padrão geral, várias linhas de evidência sugerem que a alometria consistente com a regra de Rensch deva ser mais comum em táxons nos quais os machos são o maior sexo (Abouheif e Fairbairn, 1997). A validade da regra tem sido avaliada em uma grande variedade de mamíferos, mas a maioria das análises não contém estatística ou não usa a informação filogenética ao executar as regressões (Astúa, 2010). Entretanto, apesar de numerosos estudos recentes, ainda não se tem uma explicação geral para esta alometria (Dale, Dunn et al., 2007). Uma hipótese alternativa para a evolução do DS, embora também proposta por Darwin (1874), foi ofuscada pelo sucesso da abordagem da seleção sexual. Essa ideia era a de que diferenças sexuais no tamanho corporal ou na morfologia podem evoluir por causas ecológicas – ao adaptar os sexos a diferentes nichos ecológicos (Shine, 1989). A hipótese da divergência intersexual de nicho ou DS ecológico propõe que o DS evolui para reduzir a competição intra-específica por alimento e não está associado diretamente com a seleção sobre traços reprodutivos (Selander, 1972; Ralls, 1976; Slatkin, 1984; Hendrick e Temeles, 1989; Shine, 1989; Andersson, 1994). A maioria dos estudos coloca forte ênfase na seleção sexual, e geralmente ou ignoram a hipótese da ‘causa ecológica’ ou rejeitam-na sem análises detalhadas (Shine, 1989). Os modelos genéticos de Slatkin (1984) examinaram se poderia haver causas puramente ecológicas para a origem do DS, também assumindo uma base poligênica para o DS e uma correlação genética entre os sexos. Ele reconheceu três classes de suposições sobre a seleção para fatores ecológicos: (1) pressões de seleção divergentes nos dois sexos, de forma que cada sexo tenha o seu valor ótimo para o caráter (isto é, um valor que maximize a aptidão total daquele sexo; hipótese do ‘nicho dimórfico’); (2) dois ou mais valores ótimos para ambos os sexos; e (3) competição entre machos e fêmeas por recursos limitados, por exemplo, alimento (Hendrick e Temeles, 1989). Para Slatkin, na hipótese do ‘nicho dimórfico’, cada sexo evolui para o seu próprio ótimo separado a menos que a correlação genética entre os sexos fosse de 1.0 sendo, portanto, 7.

(24) plausível e não requerendo baixa correlação genética entre os sexos. A segunda suposição propõe que qualquer ótimo é ideal para qualquer sexo, podendo um sexo pode evoluir para um ótimo, e o outro sexo, para o outro. Neste caso, Slatkin mostrou que uma correlação genética entre os sexos restringe muito a possibilidade que o DS possa surgir e, assim, a presença de dois ou mais ótimos para cada sexo provavelmente não leva à evolução do DS. Por fim, no caso em que machos e fêmeas competem por um recurso limitante, como alimento, Slatkin se perguntou se apenas competição poderia levar à evolução do DS. Ele demonstrou que enquanto o caráter, em machos e fêmeas, for positivamente, porém não perfeitamente geneticamente correlacionado, o DS pode evoluir apenas a partir da competição por alimento, mesmo quando a correlação genética é alta (Hendrick e Temeles, 1989). Entre outras causas para o DST, é possível citar ainda a influência da latitude, da densidade populacional e de mecanismos fisiológicos (figura 1). A latitude parece influenciar primariamente o DST através da variação no tamanho total do corpo e disponibilidade sazonal de recursos (como alimento), que afeta o potencial para a poliginia. De maneira similar, flutuações na densidade populacional, que é um dos mais importantes fatores influenciando indivíduos em curto prazo, afetam o grau de DST, por exemplo, influenciando a disponibilidade de recursos, e evidências sugerem que a escassez de alimento restringe de maneiras diferentes o crescimento dos sexos (Isaac, 2005). Já padrões de crescimento divergentes entre os sexos parecem ser o mecanismo fisiológico primário que leva ao DST, constituindo características dinâmicas dos indivíduos em populações de mamíferos e que podem moldar a variação nos traços de história de vida. Além do tamanho de corpo, os machos e as fêmeas podem igualmente diferir grandemente na forma (Hendry, Kelly et al., 2006; Butler, Sawyer et al., 2007). Curiosamente, embora a forma contribua significativamente para várias funções ecológicas, tais como a alimentação, o acasalamento, o cuidado parental, e outras características de história de vida, o dimorfismo sexual da forma (DSF) tem recebido consideravelmente menos atenção do que diferenças sexuais do tamanho (Lande e Arnold, 1985; Hendrick e Temeles, 1989; Gidaszewski, Baylac et al., 2009). Nos casos em o DSF foi estudado, tanto a seleção natural como a seleção sexual contribuíram para a evolução de diferenças da forma entre os sexos (Berns e Adams, 2010). Foi proposto que, na maioria dos táxons, a direção do DSF ou plano corporal deveria ser mais fácil de prever quando comparado ao DST (Bonnet, Shine et al., 1998; 8.

(25) Bonnet, Lagarde et al., 2001). Mesmo nas espécies onde o tamanho de corpo médio dos machos e fêmeas é indistinguível (ou seja, ausência de DSF), é possível, no entanto, observar divergências previsíveis de sexo na forma do corpo (Schwarzkopf, 2005). As fêmeas devem exibir capacidades bem desenvolvidas para processar e armazenar nutrientes para a produção da prole e manter a ninhada, enquanto que os machos não são restringidos por estas exigências reprodutivas, mas podem exibir atributos associados com o comportamento copulatório. Por exemplo, os traços morfológicos associados com a capacidade de acomodar a progênie na cavidade de corpo deveriam ser consistentemente mais conspícuos nas fêmeas do que nos machos. As complicações associadas com a caracterização da forma do corpo oferecem uma possível explanação adicional para a falta da atenção com o DSF (Bonnet, Delmas et al., 2010). De fato, embora um único descritor do tamanho de corpo seja concebível, como comprimento de corpo, largura do corpo ou massa corpórea (Peters, 1983; Brown e Maurer, 1986; Labarbera, 1989), a descrição da forma total do corpo exige uma série mais abrangente de medidas (Walker, 1997; Bonnet, Shine et al., 1998; Allison, Cole et al., 1999; Bonnet, Lagarde et al., 2001). Isso pode ser feito atualmente com técnicas de morfometria geométrica (Schutz, Krieger et al., 2009). O DST pode ter consequências importantes para a ecologia animal, comportamento, dinâmica populacional e a evolução de traços da história de vida (Isaac, 2005). Uma das hipóteses é de que o DST explique a segregação sexual, quando machos e fêmeas se separam ao longo de uma dimensão ecológica ou comportamental (Macfarlane e Coulson, 2005) (figura 1). A segregação entre os sexos é reconhecida como um fenômeno amplamente difundido, ocorrendo entre uma variedade de táxons de mamíferos e hipóteses associam padrões de segregação sexual às conseqüências fisiológicas e ecológicas do DST, incluindo diferenças nos sexos quanto à alocação de tempo, padrões de movimento e tamanho da mordida (Isaac, 2005). Outra hipótese de conseqüência do DST seria a de que o sexo maior sofreria custos associados (figura 1). Em mamíferos, geralmente se assume que, já que as fêmeas arcam com os custos energéticos da gestação e lactação, seus custos totais energéticos seriam maiores quando comparados aos machos. Entretanto, também é provável que a competição entre machos em espécies poligínicas seja energeticamente custosa, particularmente se os machos mantêm um tamanho corpóreo maior que as fêmeas (Key e Ross, 1999) (figura 1). Há também uma evidência crescente de que o maior sexo deve sofrer um custo em termos de uma carga parasitária aumentada, que pode levar a padrões de mortalidade baseados 9.

(26) no sexo em mamíferos adultos (figura 1). Além disso, o sexo maior sofreria também de predação seletiva, uma vez que, por serem maiores, são menos ágeis e preferidos, portanto, por seus predadores (figura 1). Ainda: o sexo de maior tamanho estaria mais suscetível à desnutrição, devido a um maior desgaste dentário, como resultado de uma maior demanda alimentar, sendo que esta seria um problema também em épocas de escassez de recursos alimentares (figura 1). A evidência disponível sugere que tanto o crescimento para como a sustentação de um tamanho maior pode incorrer em múltiplos custos para os machos, mas também que estes custos devem ser conflitos de escolha que são sobrepujados, ou ao menos balanceados, pelos benefícios associados a um grande tamanho no sucesso reprodutivo do tempo de vida do macho (Isaac, 2005).. Alometrias. Alometria, termo criado e usado pela primeira vez por Huxley e Teissier (1936), designa as mudanças em dimensões relativas de partes de um indivíduo que são correlacionadas com as mudanças que ocorrem no tamanho total do mesmo (Gayon, 2000). Embora a alometria seja usada com o intuito de responder a uma variada sorte de questões, tais como determinação de desvios de padrões de crescimento entre espécies e estudos de heterocronia (Goswami e Prochel, 2007), é em estudos de características morfológicas que essa ferramenta se destaca (Klingenberg, 1998). Hoje existem pelo menos quatro conceitos distintos de alometria: (1) alometria ontogenética, que se refere ao crescimento relativo dos indivíduos; (2) alometria filogenética, que se refere a taxas de crescimento diferencial constante em linhagens; (3) alometria intraespecífica, que se refere a indivíduos adultos dentre uma espécie ou uma dada população local; (4) alometria interespecífica, que se refere ao mesmo tipo de fenômeno entre espécies relacionadas (Gould, 1966). As categorias (1) e (2) são comumente caracterizadas como “dinâmica” ou “temporal verdadeira”; as categorias (3) e (4) como “estática” (Gould, 1966; Gayon, 2000). Os estudos em alometria tratam a própria alometria em níveis diferenciados: (a) alometria estática que reflete a covariação da forma alométrica em indivíduos de determinada fase ontogenética dentro de uma única população (Klingenberg, 1998); (b) alometria ontogenética, cujas diferenças na forma alométrica são associadas à variação ontogenética dentro do gênero e (c) alometria evolutiva que trata das diferenças na forma alométrica associadas às diferenças intergenéricas. 10.

(27) (Marroig, 2007), por exemplo: indivíduos adultos de espécies intimamente relacionadas (Klingenberg e Zimmermann, 1992). A alometria é formalmente definida como um afastamento da similaridade geométrica, ou de forma mais completa, como “diferenças nas proporções correlacionadas com mudanças na magnitude absoluta do organismo todo”. Por convenção, relações alométricas são quantificadas usando a função y=axb, onde x é o tamanho corpóreo, y é a medida do caráter em questão, e a e b são constantes. Se x e y forem medidos na mesma escala, a razão y/x será uma constante (a) quando b=1. Isso define similaridade geométrica ou isometria. Por extensão, alometria ocorre quando b é diferente de 1. Se b for maior que 1, y aumenta mais rápido que x, e y/x aumenta quando x aumenta. Isto é denominado hiper-alometria ou alometria positiva. Alometria negativa ou hipoalometria ocorre quando b é menor que 1, indicando que y aumenta mais vagarosamente que x, e y/x diminui quando x aumenta. Quantificar a alometria requer estimativas do coeficiente alométrico b, que é calculado através de transformação logarítmica para que b torne-se a inclinação da regressão linear (Fairbairn, 1997). A alometria tem sido frequentemente investigada como um dos muitos fatores apontados como responsáveis pelo DS nas espécies, especialmente de forma (Gidaszewski, Baylac et al., 2009). Análises comparativas de DST frequentemente revelam uma forte associação estatística entre DS e tamanho corpóreo. Em muitos estudos, o efeito do tamanho (alometria) é removido estatisticamente antes de se testarem hipóteses de divergência adaptativa. Outros autores tentam entender os processos evolutivos responsáveis pela alometria subjacente. Apesar de várias propostas terem sido propostas, nenhuma se provou suficientemente robusta para ser viável. Portanto, o significado adaptativo e funcional da alometria para DST permanece obscura (Fairbairn, 1997). Alometria para DST têm sido frequentemente estimada através da regressão de alguma medida de DS contra o tamanho corpóreo médio, tamanho das fêmeas, ou tamanho dos machos. Infelizmente, o padrão de alometria revelado por esses estudos depende fortemente se o DS é estimado como uma diferença ou uma relação. Para que relações de tamanho permaneçam constantes à medida que o tamanho corpóreo aumenta (ex. isometria por proporção de tamanho), a diferença de tamanho entre os sexos deve aumentar com o tamanho corpóreo, e assim, deve mostrar alometria positiva. De maneira similar, uma diferença constante de tamanho requer alometria negativa para relação de tamanho. Além disso, uma regressão de qualquer indicador de DST com 11.

(28) tamanho corpóreo viola suposições básicas da independência matemática das variáveis y e x. Por exemplo, numa regressão da relação do tamanho com o tamanho médio espera-se que x e y covariem porque o tamanho médio dos machos e o tamanho médio das fêmeas estão incluídos em ambas as variáveis. Por causa da interdependência de y e x, a hipótese nula nào é b=0, e técnicas normais de teste de hipóteses não são válidas (Fairbairn, 1997). Ambos os problemas são resolvidos se a alometrias para DST for estimado do log do tamanho de um sexo contra o tamanho do outro sexo. Como nenhum dos sexos é, a priori, uma variável independente, ainda não há uma convenção que aloque os sexos nos eixos y ou x (Fairbairn, 1997).. Bionomia. A reprodução tem um papel fundamental na biologia das populações e está sujeita a muitos fatores seletivos que atuam em animais a nível de comportamento sexual, gestação, cuidado parental ou estratégias reprodutivas. Estas restrições diferem entre os sexos e, às vezes, resultam em DS, o que permite seu estudo (Veuille, 1980). Um caráter conveniente para este fim é o tamanho corporal, que pode ser mensurado em qualquer espécie, e que tem influência considerável no sucesso de acasalamento dos machos (Maynard-Smith, 1978) e na adaptação ecofisiológica (Veuille, 1980). Este tamanho corporal pode ser bem representado, por exemplo, pelo tamanho do centróide de estruturas cranianas, e essa medida pode ser usada para fins de relações com dados reprodutivos das espécies e inferências sobre estes. Um exemplo disso é um estudo com marsupiais (Eisenberg e Wilson, 1981), onde foi constatado que os que tinham maior caixa craniana apresentaram maior expectativa de vida e menor tamanho de ninhada, um exemplo de como a morfologia influencia as estratégias reprodutivas de marsupiais. Para a maioria dos mamíferos, reprodução é associada geralmente com os períodos favoráveis do ano, a fim de maximizar o sucesso reprodutivo (Flowerdew, 1987) e, assim, muitos mamíferos se reproduzem oportunisticamente (Leiner, Setz et al., 2008). Outros mamíferos mostram os períodos reprodutivos sazonalmente marcados, incluindo os marsupiais, que começam geralmente a reproduzir quando as circunstâncias ambientais são ainda desfavoráveis (Bronson, 1989). Neste caso, os fatores endógenos e exógenos são responsáveis pelo início e duração da reprodução (Bronson, 1989; Mcallan, 2003). A presença de machos pode atuar como um gatilho, 12.

(29) levando as fêmeas ao estro, devido a sinais de feromônios (Fadem, 1985), assegurando a sincronização da reprodução (Perret e Ben-M'barek, 1991). Entre fatores exógenos, sinais confiáveis, tais como o fotoperíodo, parecem ter um papel regulatório na reprodução (Mcallan, 2003; Mcallan, Dickman et al., 2006), visto que a disponibilidade dos recursos pode determinar a quantidade de energia investida na reprodução, e portanto, na duração do período reprodutivo (Julien-Laferrière e Atramentowicz, 1990). Quanto à reprodução em marsupiais, a maioria deles apresenta poliestria. Apesar de algumas poucas exceções, como no caso dos dasiurídeos, a poliestria parece ser um caráter básico de marsupiais. Tanto que, mesmo em dasiurídeos, a monoestria é discutível de acordo com alguns fatores, como perda da ninhada. Evolutivamente, a monoestria é mais adequada quando existem certos fatores ecológicos, tais como escassez de alimento (Lee e Cockburn, 1985). A latitude está relacionada à duração da estação reprodutiva e ao tamanho da ninhada, contínua no Equador, diminuindo em direção aos pólos (Cerqueira, 2005). O período reprodutivo de marsupiais pode ser estendido ao longo do ano ou estar restrito a alguns períodos favoráveis, como ocorre no Pantanal, onde a reprodução se concentra época de cheias, com início no final da estação seca. A permanência de algumas espécies de marsupiais em áreas reprodutivas é maior para as fêmeas. Esse desaparecimento pode ocorrer por migração, predação ou tamanho de área de vida (Aragona e Marinho-Filho, 2009). O tamanho da ninhada também depende de fatores ecológicos, como tamanho corporal da mãe (Eisenberg e Wilson, 1981), latitude e sua influência na duração da estação reprodutiva (Cerqueira, 2005) e da disponibilidade alimentar (Albanese, 2010). O número de filhotes por ninhada também varia de acordo com a ordem em que ela ocorre: em geral na primeira cria é mais numerosa que a segunda e esta, mais que a terceira (se esta ocorrer), possivelmente devido ao desgaste energético sofrido pela mãe nesse período (Monteiro-Filho e Cáceres, 2006). Em geral, os padrões reprodutivos dos marsupiais neotropicais são pouco compreendidos (Mcallan, 2003; Monteiro-Filho e Cáceres, 2006). Em didelfídeos, há informações disponíveis sobre alguns aspectos bionômicos (como número de estros por ano, parição, duração e sazonalidade da atividade reprodutiva, fecundidade, maturidade sexual, estratégia reprodutiva, longevidade etc.) para relativamente poucas espécies ainda.. 13.

(30) As fêmeas de marsupiais neotropicais são geralmente poliéstricas. Em média, podem ocorrer dois a três partos por ano (Cáceres, 2000). A gestação dura em média 13 dias. O estro dura entre 22 e 60 dias, mas em sua maioria, dura entre 25 e 33 dias (Monteiro-Filho e Cáceres, 2006). Em Didelphidae, Peramelidae, Petauridae e Phalangeridae, a ovulação é suprimida ao longo do período de amamentação.. Didelphidae. Os marsupiais compreendem aproximadamente 10% da fauna terrestre da América do Sul (Streilein, 1982). A ordem Didelphimorphia Gill, 1872, que juntamente às ordens Microbiotheria Ameghino, 1889 e Paucituberculata Ameghino, 1894, compõem a subclasse Marsupialia Illiger, 1811 (Classe Mammalia Linnaeus, 1758), é constituída por uma única família: Didelphidae Gray, 1821 (Gardner, 2008). Dentro dessa família, todos os táxons são divididos entre duas subfamílias (Caluromyinae e Didelphinae) e três tribos dentro de Didelphinae (Didelphini, Metachirini e Monodelphini) (Reig, Kirsch et al., 1985; Mckenna e Bell, 1997). Ela é a família basal da radiação dos marsupiais, datando do Neógeno (Goin, 2003) e compreende a maioria dos marsupiais americanos atuais (Marshall, Case et al., 1990; Mckenna e Bell, 1997), sendo a única família de marsupiais atuais no Brasil (Patton e Costa, 2003). Os didelfídeos são largamente representados entre os mamíferos americanos e estão entre os mamíferos mais diversificados do Novo Mundo, sendo geograficamente distribuídos desde a Patagônia (Lestodelphys halli) até regiões temperadas da América do Norte, onde há apenas um representante (Didelphis virginiana) e incluem mais de 90 espécies atualmente reconhecidas e alocadas em 19 gêneros, das quais todas, menos quatro espécies, ocorrem na América do Sul (Hunsaker Ii, 1977; Julien-Laferrière e Atramentowicz, 1990; Voss e Jansa, 2003; Delciellos, Loretto et al., 2006; Gardner, 2008). Embora ocupem uma grande variedade de habitats, habitam primariamente as regiões tropical e subtropical, onde são localmente abundantes (Vaughan, 1985). Ocorrem desde as florestas austrais e habitats arbustivos, por toda extensão das florestas de planície subtropicais e tropicais, cerrados e chacos, até regiões áridas de caatinga (Casella, 2006). Os marsupiais neotropicais geralmente são considerados conservadores em sua morfologia, especialmente no seu esqueleto pós-craniano (Reig, Kirsch et al., 1985; 14.

(31) Szalay, 1994). As diferenças mais óbvias entre os gêneros são de tamanho corporal (Vieira, 1997). O comprimento da cabeça e do corpo, nos didelfídeos, varia de menos de 10 cm até mais de 50 cm. De maneira geral, o rostro é longo e a caixa craniana é geralmente estreita. Todos os membros da família são caracterizados pela fórmula dentária I5/4C1/1P3/3M4/4, totalizando 50 dentes, apresentando poliprotodontia (cinco incisivos superiores e quatro inferiores). Os incisivos são pequenos e não-especializados, e os caninos são grandes, sendo os superiores bem desenvolvidos. Possuem o terceiro prémolar decíduo, pequeno e com várias cúspides (exceto Hyladelphys, que tem prémolares decíduos não molariformes). Os molares são trituberculados, isto é, com três cúspides, que são afiadas, sendo que os molares inferiores têm um trigonídeo (consistindo de três cúspides: protoconídeo, paraconídeo e metaconídeo) e uma depressão bem desenvolvida (talonídeo), de acordo com a nomenclatura das cúspides da dentição tribosfênica. Exceto pelo hallux (polegar das patas traseiras) opositor e sem garra em todas as espécies e pelas patas traseiras palmadas com membranas interdigitais na cuíca-d’água (Chironectes minimus), as patas não são especializadas, com nenhuma perda de dígitos ou sindactilia (condição na qual dois dígitos são unidos pela pele). A postura das patas é plantígrada. Em geral, as fêmeas dos gêneros de grande tamanho corpóreo (exceto Metachirus) têm uma bolsa abdominal (marsúpio), sendo essa ausente nos táxons menores. O número funcional de papilas mamárias varia de quatro a 27 com os maiores números naqueles táxons que não têm o marsúpio (Hyladelphys constitui exceção, não possuindo marsúpio e tendo apenas quatro papilas mamárias). A cauda é longa e geralmente preênsil (Vaughan, 1985; Gardner, 2008) e é utilizada como um quinto membro por espécies arborícolas (Charles-Dominique, Atramentowicz et al., 1981). Os marsupiais didelfídeos apresentam uma grande variação de hábitos alimentares, locomotores e comportamentais, ao mesmo tempo em que compartilham diversas características morfológicas, ontogenéticas e históricas (Astúa De Moraes, 1998). São mamíferos noturnos e solitários (Cáceres, 2004), não interagindo com outros indivíduos da mesma espécie, exceto para reprodução. São animais de pequeno a médio porte, com pesos que vão de 10 a 20g, como Monodelphis e Hyldelphys, até mais de 2 kg (Didelphis) (Fonseca, Herrmann et al., 1996; Emmons e Feer, 1997). Ocupam uma grande variedade de nichos (Emmons e Feer, 1997), tanto alimentares como espaciais (Vieira, 2005). Essas diferenças entre as espécies nos nichos que ocupam podem 15.

(32) permitir a coexistência de um maior número de espécies na comunidade, e devem implicar em especializações da morfologia diretamente ligadas à locomoção e à alimentação (Vieira, 2005; Casella, 2006). As diferenças de tamanho dos didelfídeos se refletem em diferentes hábitos locomotores e no uso diferenciado dos estratos da mata (Leite, Costa et al., 1996). A estratificação vertical é considerada o principal fator que permite a coexistência de espécies simpátricas de marsupiais didelfídeos, uma vez que as diferenças de ocupação dos estratos verticais parecem mais nítidas (Charles-Dominique, Atramentowicz et al., 1981; Leite, Costa et al., 1996; Delciellos, Loretto et al., 2006). A maior parte dos gêneros desses marsupiais neotropicais é reconhecida como sendo arborícola, ou pelo menos, escansorial, podendo também ser terrestres ou semi-aquáticos (Fonseca, Herrmann et al., 1996; Emmons e Feer, 1997; Astúa De Moraes, 1998). Os gêneros Didelphis, Philander, Marmosa, Gracilinanus, Micoureus, Marmosops, Caluromys, Caluromysiops e Glironia são compostos por espécies que frequentemente usam o estrato arbóreo. Cryptonanus, Metachirus, Monodelphis e Thylamys usam exclusiva ou principalmente o solo e Lutreolina e Chironectes são associados a ambientes aquáticos (Fonseca, Herrmann et al., 1996; Emmons e Feer, 1997; Vieira, 2005). Utilizam suas garras e cauda durante deslocamentos rápidos sobre suportes arbóreos horizontais mais estreitos para aumentar o equilíbrio e prevenir quedas. Vários estudos morfológicos (Argot, 2001; 2002; 2003; Astúa, 2009) ressaltam as relações entre as adaptações anatômicas do esqueleto axial e dos membros dos marsupiais didelfídeos e os diferentes tipos de locomoção (Delciellos, Loretto et al., 2006). A dieta de uma espécie é um componente importante do seu nicho e, como tal, é uma variável importante na competição potencial entre espécies da mesma guilda (Leite, Stallings et al., 1994). Em relação aos hábitos alimentares, ainda que entre os marsupiais neotropicais não exista nenhum especialista no sentido estrito da palavra, estas espécies apresentam diversos graus de especialização alimentar (Astúa De Moraes, Santori et al., 2003), sendo que suas dietas naturais são baseadas principalmente em pequenos vertebrados, artrópodes, e frutas. As proporções relativas e a importância de cada um desses itens variam de espécie para espécie (Vieira e Astúa De Moraes, 2003; Santori e Astúa De Moraes, 2005). Os didelfídeos apresentam um contínuo de hábitos alimentares, que variam desde um alto grau de carnivoria e/ou insetivoria até uma elevada frugivoria, passando por espécies extremamente generalistas e onívoras (Astúa De Moraes, Santori et al., 2003). 16.

(33) As categorias geralmente utilizadas para classificação da dieta (ex. carnívoras, frugívoras, insetívoras) não se aplicam bem para a maioria dos marsupiais Neotropicais, visto que, com exceção de espécies com uma dieta limitada, geralmente há uma sobreposição dessas categorias (Astúa De Moraes, Santori et al., 2003). Além disso, algumas espécies são principalmente oportunistas, estando aptos a mudar sua dieta de acordo com a disponibilidade local do alimento (Vieira e Astúa De Moraes, 2003). Por isso, a dieta apenas não explica a coexistência de espécies simpátricas, pois há sobreposição na maior parte dos nichos alimentares. Embora os Didelphidae sejam comumente considerados um grupo com a morfologia geralmente conservadora, muitas diferenças podem ser encontradas na forma do crânio e da mandíbula, na musculatura craniana, proporções do trato digestivo e eficiência digestiva (Vieira e Astúa De Moraes, 2003). A variação morfológica pode, algumas vezes, estar relacionada aos hábitos alimentares em uma proporção que varia diretamente com o grau de especialização alimentar das espécies (Astúa De Moraes, 1998; 2004). Existe DS de tamanho e forma nos Didelphidae, encontrados em espécies de quase todos os gêneros (Pine, Dalby et al., 1985; Bergallo e Cerqueira, 1994; Maunz e German, 1996). De acordo com Astúa (2010), o DS não é homogêneo nos Didelphidae: 50 a 60% das espécies apresentam DST e DSF significativo no crânio, e sempre os machos são maiores que as fêmeas. Os didelfídeos parecem não seguir a regra de Rensch (o fenômeno amplamente observado de aumento do DS correlacionado com um aumento do tamanho corporal, quando machos são maiores que fêmeas, ou correlacionado com uma diminuição do tamanho corporal, quando fêmeas são maiores que machos), pois espécies menores são mais dimórficas, mesmo com machos maiores que as fêmeas (Astúa, 2010). Nessa família, o DS aumenta depois da maturidade sexual, o que pode estar relacionado com uma transferência de energia, geralmente alocada para o crescimento, gestação e, principalmente, lactação (Gardner, 1973; Bergallo e Cerqueira, 1994). Também foi postulado que tal crescimento no DS permitiria o uso de um nicho mais amplo (Cerqueira, 1984), estando associado com a partição de recursos (Pine, Dalby et al., 1985; Leite, Stallings et al., 1994).. Reconstrução dos estados ancestrais de caracteres. 17.