UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS – CB
DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA
CLAYTON EMERSON JERÔNIMO
Crescendo em liberdade: Desenvolvimento do comportamento de Forrageio em Sapajus flavius juvenis em fragmento de Mata Atlântica em Caaporã – PB
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.
2017
CLAYTON EMERSON JERÔNIMO
Crescendo em liberdade: Desenvolvimento do comportamento de Forrageio em Sapajus flavius juvenis em fragmento de Mata Atlântica em Caaporã – PB
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.
Orientadora: Dra. Renata Gonçalves Ferreira.
Co-orientadora: Poliana Gabriele Alves de Souza Lins.
2017
CLAYTON EMERSON JERÔNIMO
Crescendo em liberdade: Desenvolvimento do comportamento de Forrageio em Sapajus flavius juvenis em fragmento de Mata Atlântica em Caaporã – PB
Monografia Aprovada. Natal, 29 de junho de 2017.
______________________________________ Prof.ª Dr.ª Renata Gonçalves Ferreira Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
Orientador (a)
______________________________________ Prof. Dr. Helderes Peregrino Alves da Silva Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN
1º Examinador (a)
_____________________________________ Dr.ª Anuska Irene de Alencar
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN 2ª Examinador (a)
AGRADECIMENTOS
À Deus primeiramente, pela força e amparo nas dificuldades que passei, nos estudos, durante curso e na realização deste trabalho, no cuidado e proteção durante as viagens e estadia em campo, e em todos os momentos de minha vida, que me fizeram chegar até aqui.
À Renata Ferreira, pela orientação, apoio, paciência e ensinamentos. Pelo carinho e amizade, e acima de tudo isso, pela confiança dedicada a mim. Você tem hoje e sempre minha total admiração e gratidão. Sem você, nada disso teria se concretizado.
À minha Co-orientadora Poliana Lins, pela amizade, carinho, paciência, ensinamentos de SPSS, Programa R e afins, pelas excelentes sugestões e correções durante meu trabalho e pela disposição para participar de minha orientação.
À minha família, em especial ao amor da minha vida, minha mãe Maria das Dores e ao meu amado pai José Ivanaldo, pelo amor, paciência, preocupação, cuidado e compreensão nos momentos em que estava tão longe e não pude estar presente.
Ao CoLab - IDSS, em especial à Vanessa Lima. Obrigado pela amizade construída em meio ao trabalho, pela ajuda e ensinamentos. Adoro você.
À Fundação Grupo Boticário pelo apoio financeiro necessário ao desenvolvimento dessa pesquisa.
Ao pessoal que estava em campo comigo. Especialmente a José Henrique por todas as aventuras, por me acompanhar em campo, pelo apoio, ajuda, ensinamentos e amizade.
À Destilaria tabu pelo apoio e por ceder uma excelente moradia em Tabu.
Às professoras Helderes e Anuska, por aceitar o convite e dedicar um tempo à leitura e avaliação desse Trabalho de conclusão de curso.
Aos meus amigos, muito obrigado por todo carinho, amizade e paciência durante essa fase de minha vida e a todas as outros pessoas, que de alguma forma contribuíram para a realização desse trabalho e que eu possa ter esquecido de mencionar.
E ao grupo de macacos-prego-galego imaturos e adultos, por todo o ensinamento, diversão e cansaço.
Jerônimo, C. E. Crescendo em liberdade: Desenvolvimento do comportamento de Forrageio em Sapajus flavius juvenis em fragmento de Mata Atlântica em Caaporã – PB. 2017. 54 p. Trabalho de Conclusão de Curso em Ciências Biológicas - Fisiologia - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, 2017.
Resumo
A obtenção de alimento é um dos comportamentos mais importantes na vida de um animal, pois é através deste que o indivíduo é capaz de obter recursos e energia necessária para a sobrevivência, crescimento e reprodução. Entretanto, o menor tamanho corporal, menor força, além da falta de experiência, quando comparado a adultos, resultam em menor eficiência na obtenção de alimentos por parte dos juvenis. Habilidades manipulativas são cruciais para primatas que fazem uso de alimentos duros ou de difícil acesso, como é o caso dos macacos-prego. Este estudo objetivou investigar diferenças comportamentais durante o desenvolvimento de macacos-prego-galego (Sapajus flavius) juvenis vivendo em um fragmento de mata atlântica, com ênfase nas mudanças do comportamento de obtenção de alimento. O grupo estudado é composto por cerca de 83 indivíduos que habitam um fragmento de mata atlântica (S 07°52’85.2” W 034°96’29.4”) com cerca de 270 ha. A pesquisa foi realizada no período de Janeiro à Maio de 2016, totalizando 409 focais em 22 horas de registro comportamental contínuo e 144 horas de esforço amostral. Os juvenis foram classificados em três categorias de idade (1, 2 e 3) de acordo com o tamanho corporal relativo. O etograma utilizado contou com 40 comportamentos divididos em seis macros categorias (manipulativo e exploratório, social, cuidado ao infante, solitário, ingestão e outro). Utilizamos os testes de ANOVA E MANOVA para avaliar se idade e dureza do item influenciam a escolha dos alimentos. Os resultados corroboraram a hipótese de que a forma de obtenção de alimento em imaturos muda conforme o indivíduo se torna mais experiente: juvenis 1 obtém alimento através de “surripio”, juvenis 2 por tentativa e erro e juvenis 3 já apresentam padrão de forrageio mais completo. Juvenis também preferiram itens menos duro, entretanto, contrário às predições, os padrões alimentares e de ingestão dos imaturos não diferiram entre as idades. Esta ausência de diferença no consumo de itens pela idade pode dever-se a baixa diversidade de plantas do fragmento. Ademais, a alta quantidade de tempo dedicada ao forrageio e locomoção e baixo tempo dedicado a brincadeira indica escassez de alimento na área.
Jerônimo, C. E. Growing in freedom: Development of foraging behavior in Sapajus flavius juveniles in fragment of Atlantic Forest in Caaporã - PB. 2017. 54 p. Course Conclusion Work in Biological Sciences - Physiology – University Federal of Rio Grande do Norte, Natal, 2017.
Abstract
Obtaining food is one of the most important behaviors in the life of an animal, because it is through this that the individual is able to obtain the resources and energy necessary for survival, growth and reproduction. However, smaller body size, less strength, and lack of experience, when compared to adults, result in less efficiency in obtaining food by juveniles. Manipulative skills are crucial for primates making use of hard or hard-to-reach foods, as in the case of capuchin monkeys. This study aimed to investigate behavioral differences during the development of juveniles blond capuchin monkey (Sapajus flavius) living in a fragment of Atlantic forest, with emphasis on the changes in the behavior of obtaining food. The group studied is composed of more than 83 individuals inhabiting a fragment of Atlantic forest (S 07° 52'85.2 "W 034° 96'29.4") with about 270 ha. The research was carried out from January to May 2016, totaling 409 focal samples in 22 hours of continuous behavioral recording and 144 hours of field work effort. Juveniles were classified into three age categories (1, 2 and 3) according to relative body size. The ethogram used had 40 behaviors divided into six macros categories (manipulative and exploratory, social, infant care, solitary, ingestion and other). We used the ANOVA and MANOVA tests to evaluate if age and hardness of the item influence the choice of food. The results corroborate the hypothesis that the strategy to obtain food changes as the individual becomes more experienced: juveniles 1 obtain food through scrounge, juveniles 2 by trial and error, and juveniles and 3 already display more complete foraging pattern. Juveniles also preferred ingestion to soft items, however, contrary to predictions, type of item (hardness) ingested did not differ between ages. This absence of difference in the consumption of items by age can be due to the low diversity of plants of the fragment. The increased time dedicated to foraging and locomotion and decreased time dedicated to play indicate scarcity of food in the area.
Sumário
Lista de tabelas ... i
Lista de Figuras ... ii
1. INTRODUÇÃO... 12
1.1. O Macaco-Prego ... 13
1.1.1. Descrição, taxonomia e distribuição. ... 13
1.1.2. Alimentação e forrageio ... 15
1.2 Desenvolvimento ... 16
1.2.1. Desenvolvimento das habilidades de Forrageio ... 18
1.3. Fragmentação florestal ... 19
2. OBJETIVOS ... 20
2.1 Objetivos específicos ... 20
2.2. Hipóteses ... 20
3. METODOLOGIA ... 21
3.1 Grupo e Área de estudo ... 21
3.2. Coleta de dados ... 21
3.3. Métodos de amostragem ... 22
3.4. Análises estatísticas ... 32
4. RESULTADOS ... 33
4.1. Orçamento de atividades geral ... 33
4.2. Dieta geral ... 35
4.3. Manipulação por idade ... 36
4.4. Manipulação por dieta ... 37
5. DISCUSSÃO ... 41
6. CONCLUSÃO ... 46
7. REFERÊNCIAS ... 47
Lista de tabelas
Tabela 1: Etograma utilizado para coleta de dados (adaptado). ... 23 Tabela 2: Classificação e descrição dos itens alimentares utilizado na análise dos dados. .... 28
Lista de Figuras
Figura 1: A) Estados da região Nordeste do Brasil com localização da área de estudo na divisa entre os Estados da Paraíba e Pernambuco; B) Visão do fragmento que é cercado por canavial e a esquerda as fábricas; C) Parte do fragmento utilizada pelo grupo (Autor: Keoma Rodrigues) Fonte: Lins, 2015. ... 21
Figura 2: A) Juvenil 1; B) Juvenil 2 e C) Juvenil 3. ... 22 Figura 3: Gráfico comparando médias de comportamentos exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos comportamentos menos frequentes, como levantar objeto, cheirar/lamber, introduzir, afastamento 1, afastamento 2, aproximação 1, aproximação 2, auto catação e vocalização. .. 34
Figura 4: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança de faixas etárias, exibidos ao longo das idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = comportamentos significativos. ... 34
Figura 5: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança dos itens alimentares por nível de dureza (baixa, média e alta) manipulado pelos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. ... 35
Figura 6: Comparação da manipulação total dos itens alimentares exibidos nos macacos-prego-galego juvenis de Caaporã - PB. ... 36
Figura 7: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança de comportamentos manipulativos e exploratórios de itens alimentares exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = comportamentos significativos. ... 36
Figura 8: Gráfico comparando médias do comportamento de “ingerir” por meio dos itens alimentares exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã – PB. ... 37
Figura 9: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Bater”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: paquevira, água, tronco visgueiro, embiriba, ingá, coco maranhai, cabatã branca e sete casco. ... 38
Figura 10: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Morder”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: cupiuba, inseto, água, amescla, coco maranhai, cabatã branca e sete casco. ... 38
Figura 11: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Esfregar”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: embiriba, tronco visgueiro, inseto, água, paquevira, cana-de-açúcar, praiba, ingá, coco maranhai e sete casco. ... 39
Figura 12: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Cheirar/Lamber”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere a todos os outros alimentos que foram menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: praiba, cupiuba, tronco visgueiro, inseto, água, cana-de-açúcar, amescla, paquevira, amorosa, ingá, coco maranhai, sete casco e cabatã branca. ... 39
Figura 13: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Esparramar”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere a todos os outros alimentos que foram menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: dendê, praiba, cupiuba, tronco visgueiro, inseto, amescla, paquevira, amorosa, ingá, coco maranhai, sete casco e cabatã branca. ... 40
1. INTRODUÇÃO
A obtenção de alimento é uma das tarefas mais importantes na vida de um animal. É através desse comportamento que o animal é capaz de obter energia necessária para a sobrevivência, crescimento e reprodução (Strier, 2003). O forrageio é caracterizado por envolver habilidades de localização, obtenção, processamento e ingestão de alimento (Fleagle, 1999; Strier, 2003), e chegam a ocupar cerca de 50% das atividades diárias dos primatas (Strier, 2003). Contudo, não é uma tarefa fácil, é necessário tomar uma série de decisões de modo eficiente para que os indivíduos tenham sucesso no forrageio, decisões de qual tipo de alimento deve-se recorrer, que tipo de alimento é preciso evitar e em que momento é fundamental partir para outro item alimentar (Santos, 2009).
Antes de conseguirem obter essa habilidade de forrageamento, esses primatas, assim como os outros mamíferos, quando infantes adquirem a sua nutrição inicialmente através do leite materno. Após serem desmamados, passam a ser responsáveis pela localização, obtenção e processamento de seu alimento, podendo resultar em uma queda na energia obtida por esses indivíduos durante a fase juvenil (Fragaszy & Bard, 1997). Apenas à medida que vão se desenvolvendo adquirem as habilidades necessárias, tornando-se capazes de conseguir e digerir outros tipos de alimentos (Lee, 1997; Joffe, 1997).
Assim, após o desmame e assumindo maior independência materna, os imaturos são impelidos a se adequar em um mundo fundamentalmente determinado por indivíduos adultos de mesmo grupo, passando a enfrentar desafios pela competição de recursos monopolizados (Izar, 2004). Isto os submete ao risco de morte por inanição, ou por causa de uma maior exposição aos riscos de predação, já que passam a dedicar-se mais tempo ao forrageio e menos a vigilância (Janson & van Schaik, 1993).
Ao longo do desenvolvimento, as habilidades de forrageio na juventude aumentam significativamente. Embora parte dessa transição esteja relacionada a aumento de seu tamanho, muito se deve a mudanças em experiência, através de processos de observação direta, tentativa e erro e prática (Jason & van Schaik, 1993). De acordo com Oftedal (1991), o animal é considerado bem sucedido em tais habilidades quando a dieta obtida fornecer quantidades suficientes de energia e outros nutrientes satisfizerem as necessidades nutricionais desses indivíduos, no decorrer do seu ciclo de vida.
Estudos demonstram que primatas inexperientes se comportam de forma intensamente curiosa a respeito do que os outros indivíduos estão comendo, como também ao manipular. Pode ser visto em infantes, por exemplo, que habitualmente cheiram a boca de suas mães
enquanto elas comem e, apesar de menos evidente com o passar do tempo, esse interesse permanece nos juvenis ao longo do desenvolvimento (Jason & van Schaik, 1993). Além disso, outras pesquisas apontam que os primatas aprendem com seus coespecíficos o que eles comem, onde e como obter tal alimento (Galef & Giraldeau, 2001).Em geral podem imitar ou seguir o comportamento de adultos, provando alimentos que eles habitualmente comem. Entretanto, a ausência de força e habilidades fazem com que esses indivíduos evitem certos tipos de alimentos e substratos de forrageio, o que implica em desproporcional ingestão de nutrientes (Janson & van Schaik, 1993). Porém, essa aprendizagem pode garantir para indivíduos imaturos uma dieta mais segura (Galef & Giraldeau, 2001). Esses estudos mostram que a aprendizagem socialmente mediada influencia a maneira como os alimentos são localizados, escolhidos, identificados e processados, de forma que a preferência por forragear em ambientes que eles viram outros forrageando (Drapier et al., 2003) têm importante papel nesse contexto. Esse viés social permite, inclusive, o surgimento e difusão de tradições comportamentais (Fragaszy & Visalberghi, 2001; Fragaszy et al., 2004).
Neste sentido, é correto afirmar que a aprendizagem é diretamente influenciada pelos padrões de proximidade entre imaturos e outros membros do grupo, e quanto mais passam tempo juntos, maior será a probabilidade de que um adquira informações do outro (Coussi-Korbel & Fragaszy, 1995; Resende, 2004). No entanto, existem ocasiões em que os imaturos, exploram alimentos que não são comidos pelos adultos, sendo que a maioria desses itens são raramente ingeridas novamente (Janson & van Schaik, 1993).
Mackinnom (2006) resume em quatro as teorias que podem ser utilizadas para explicar as habilidades de forrageio e escolha de dieta entre primatas imaturos e adultos. Sendo a primeira seria a hipótese de aversão ao risco, que limita a quantidade de energia obtida; a segunda do aprendizado social, que associa a dieta dos juvenis àquelas dos indivíduos próximos a eles; a terceira postula que a ausência de habilidades essenciais limita a obtenção e processamento de determinados alimentos; e por fim, a quarta teoria, das demandas nutricionais específicas da idade, no qual os imaturos podem precisar de uma dieta mais rica em energia ou proteínas, para proporcionar o crescimento do corpo e do cérebro.
1.1. O Macaco-Prego
1.1.1. Descrição, taxonomia e distribuição.
Os macacos-prego são primatas que possuem um porte médio e geralmente de corpo robusto, o peso varia entre 2,5 e 5 kg (machos adultos pesam de 3,5 a 3,9 kg, e fêmeas
apresentam uma média de 2,5 à 3,0 kg, segundo Fleagle, 1999), os membros superiores e inferiores são aproximadamente do mesmo tamanho, grandes cérebros relativos ao tamanho do corpo e com uma cauda semi preênsil (Fragaszy et al., 2004).
São animais diurnos e quadrúpedes arbóreos, mas também podem realizar o bipedalismo quando vão ao chão. Apresentam uma pelagem variando de um marrom escuro a uma coloração amarelada, mas possuindo a região da frente mais clara do que a pelagem do corpo, sendo que o seu “topete” geralmente possui os pelos mais escuros (Oliveira & Langguth, 2006).
Até pouco tempo atrás estes primatas eram reunidos em um único gênero Cebus, de ordem Primata, família Cebidae, porém atualmente, eles são divididos em dois sub-gêneros Cebus e Sapajus (Wilson & Reeder, 2005; Boubli et al., 2012). No táxon Sapajus são encontrados indivíduos que apresentam uma protuberância na região da cabeça, com aparência de tufos de pêlos, denominado de “topete”, além disso, também apresentam molares e uma estrutura corpórea mais robusta, enquanto em Cebus estão agrupados os indivíduos que apresentam uma estrutura corpórea mais grácil. De acordo com Fragaszy e colaboradores (2004), além de serem encontrados no Brasil, esses primatas apresentam uma distribuição geográfica bastante abrangente, ocupando uma grande parte da América do Sul, ocorrendo na Venezuela, na Guiana Francesa, Guiana, no Suriname, Equador, Peru, Bolívia, Colômbia e na Argentina. Sendo conhecido comumente como macacos-prego, os Sapajus são divididos e descritos atualmente em oito espécies (Izar et al., 2011; Boubli et al., 2012) encontradas no Brasil (Fragaszy et. al., 2004):
- Sapajus apella, podem ser encontrados na região da Amazônia oriental;
- Sapajus macrocephalus, são observados em uma região diferente, na Amazônia oriental;
- Sapajus libidinosus, encontrados em locais de vegetação e mata aberta, tanto no Brasil central, como na região nordeste do país;
- Sapajus cay, são achados tantos em regiões do Brasil, no sudoeste do Brasil central, com vegetação aberta, e no Pantanal Matogrossense, como também são encontrados em países vizinhos, no Paraguai (em mata aberta), no sudoeste da Bolívia e na região noroeste da argentina;
- Sapajus xanthosternos, foram descobertos no Brasil, no nordeste do país; - Sapajus robustus, na Mata Atlântica;
- Sapajus nigritus, além de terem sido observados na Mata Atlântica (região sul e sudeste), estendem-se até o Rio Grande do Sul, como também vistos na Argentina (nordeste);
- e Sapajus flavius, que se trata da espécie estudada desta pesquisa, possui umas das colorações mais claras entre os macacos-prego, sendo comumente chamado de macaco-prego-galego (Oliveira & Langguth, 2006). São observadas na Mata Atlântica dos estados da Paraíba e Pernambuco, como também em Alagoas (Oliveira & Langguth, 2006; Ferreira, et al., 2009). Podem ser encontradas no estado do Rio Grande do Norte, em áreas de Caatinga (Ferreira, et al., 2009).
Mesmo esses primatas tendo uma distribuição bem ampla, atualmente, existe um grande problema na fragmentação de seus habitats naturais e na retirada de mata, que provoca sérias dificuldades para sua existência na natureza. Outro problema é a retirada de animais para tráfico ilegal, ocasionando assim a locação desses indivíduos para cativeiros residenciais e institucionais. Duas espécies foram registradas recentemente com ameaça de extinção, sendo elas: S. flavius e S. xanthosternos devido à desagregação de seu habitat (Lynch-Alfaro et al., 2014).
1.1.2. Alimentação e forrageio
Os macacos-prego são classificados como frugívoros-insetívoros sendo que seu forrageio é de modo oportunista, quando ingerem principalmente polpa de frutos maduros e complementam sua dieta com invertebrados, brotos, flores, sementes ou mesmo vertebrados, como aves e pequenos mamíferos (Ferreira et al., 2002). Fazem uso de técnicas extrativas para obtenção itens alimentares encapsulados, como uso de gravetos para caçar larvas de insetos em galhos secos ou ninhos e uso de pedras como martelos para acessar o meristema de palmeira tanto em cativeiro quanto em populações selvagens (como nas espécies de S. libidinosus, S. xanthosternos e S. flavius) e em semiliberdade (Ottoni & Izar, 2008).
Os macacos-prego são reconhecidos por uma dieta onívora e diversificada que ajusta-se facultativamente a proporção de plantas e matéria animal em suas dietas de acordo com as circunstâncias sazonais locais. Essa onivoria é, em parte, devido às suas habilidades manipulativas (Fragaszy et al., 2004).
Nestes primatas, estudos apontam que a eficiência de forrageio de indivíduos imaturos é inferior à dos adultos (Janson & van Schaik, 1993; Gunst et al., 2008). Essa menor competência é, segundo esses autores, devido ao menor tamanho corporal, e por
consequência, menor força, além da falta de experiência. Esses fatores limitam o uso de determinados alimentos, forçando esses indivíduos a investir consideravelmente mais tempo em forrageio para alcançar suas demandas metabólicas, quando comparados a coespecíficos adultos (Gunst et al., 2008). O estudo de Gunst e colaboradores (2010b) ao comparar categorias etárias de S. apella no Suriname durante o forrageamento do fruto da palmeira Maximiliana maripa, verificaram que os jovens atingem o nível de proficiência dos adultos por volta dos três anos de idade. Mas durante a extração de talos de bambu (Gunst et al., 2008; Gunst et al., 2010a), os jovens só conseguiram atingir a competência dos adultos após cinco anos de idade (idade adulta). A autora sugere que o tamanho e a força do indivíduo adulto sejam necessários para atingir a maior proficiência nesta atividade.
Segundo Izar (1994) e Fragaszy e colaboradores (2004), os macacos-prego também são caracterizados por altos níveis de tolerância social, em que um indivíduo pode permitir que um outro macaco experimente um novo alimento, e assim possa aprender a comê-lo. Os infantes, por exemplo, obtêm parte dos alimentos sólidos que consomem de indivíduos mais velhos por meio de partilha direta (pegar diretamente da mão ou boca do outro indivíduo) ou “surrupiar” (pegar alimento derrubado ou descartado por outro indivíduo especialmente alimentos de difícil obtenção) (Visalberghi & Addessi, 2003; Verderane, 2005).
1.2 Desenvolvimento
Mackinnom (2006) relatou que o desenvolvimento dos macacos-prego (Cebus e Sapajus) é mais lento do que outros primatas neotropicais. O período de gestação pode variar conforme o tamanho do corpo, podendo-se diversificar entre as espécies, com gestações durando aproximadamente 5 meses ou 22 semanas (Fragaszy et al., 2004). Esses animais apresentam também uma expectativa de vida de 40 anos, onde a fase infante corresponde acerca de 3% do total da vida (cerca de 1 ano e 2 meses) e 10% corresponde ao período juvenil (4 anos) (Fragaszy & Bard, 1997). Segundo Fairbanks (1993), o período juvenil é citado como importante para o desenvolvimento das habilidades relacionadas à competência de forrageio adulta em primatas não humanos.
Estudos mostram que os macacos-prego imaturos, após o nascimento durante 6-8 semanas, ganham peso em uma taxa rápida, de modo em que o peso pode aumentar em mais de 100% desde o nascimento, até 60 dias (como por exemplo, em C. albifrons, Fleagle & Samonds, 1975). Posteriormente a essas semanas, a taxa de aumento de peso diminui, mas no final do primeiro ano de vida, os macacos-prego jovens pesam mais de 1kg, com as fêmeas pesando em média 1,17 kg e os machos 1,32 kg (Fleagle & Samonds, 1975). Além do mais,
Jungers & Fleagle (1980) relatam uma taxa do aumento do peso, cerca de mais 0,38 kg em machos de C. albifrons e um aumento a mais de 0,42 kg em machos de C. apella nos primeiros 3 anos de vida).
De acordo com Fragaszy & Adams-Curtis (1998) é observado que quando colocado o peso de um imaturo com relação ao seu peso adulto, por exemplo em C. apella de cativeiros, é visto que em 1 ano, o imaturo cresceu para mais de 50% do peso adulto não grávido. Porém, para atingir o peso adulto, leva mais outros 4 anos para as fêmeas e mais outros 6 anos para os machos (C. albifrons, Fleagle & Samonds, 1975; C apella, Fragaszy & Adams-Curtis, 1998).
Em pesquisas anteriores, foi verificado um longo período de desenvolvimento do cérebro após o nascimento, o qual indica que o padrão de atividade pode influenciar o desenvolvimento neural, o trato cerebelar e córtico-talâmico em particular (McKinney, 2000; Finlay et al., 2001). Hartwig (1996) observa em dois gêneros (Saimiri e Cebus), o crescimento do corpo e o crescimento neural em adultos apresentam o tamanho do cérebro relativamente grande em comparação a seus pesos corporais. Saimiri, por exemplo, tem uma longa gestação e infantes relativamente grandes (17% do peso materno ao nascer), seguido de taxas de crescimento pós-natal “normal” do cérebro e do corpo. Já o gênero de macacos-prego Cebus, os cérebros sofrem mais desenvolvimento pós-natal do que em outras platyrrhines (macacos do novo mundo), e o crescimento pós-natal do cérebro (como outras partes do corpo) ocorre em sua taxa mais rápida imediatamente após o nascimento.
O desenvolvimento do esqueleto é de grande relevância para a evolução e aperfeiçoamento dos comportamentos. Jungers & Fleagle (1980), por meio de avaliações do corpo de macacos-prego, indicam que o desenvolvimento esquelético contínuo é evidente ao longo dos primeiros 5,5 anos de vida e o desenvolvimento esquelético de certas regiões pode continuar além dessa idade (por exemplo, os polegares, continuam a crescer ao longo da idade adulta em S. apella, Fragaszy et al., 1989). Além do mais, outras partes do corpo, que são mais próximas da cabeça, crescem mais rapidamente do que as partes do corpo mais próximas da cauda (por exemplo, os braços crescem mais cedo do que as pernas). A cabeça completa 90% do crescimento no primeiro ano de vida desses indivíduos (Fragaszy et al., 2004).
Com relação ao desenvolvimento dental dos macacos-prego imaturos, o qual é de extrema importância para as habilidades de processamento de alimento, Galliari (1985) relata em macacos-prego a germinação de dentes decíduos e permanentes com 2 anos e 6 meses de idade. Inicialmente esses primatas nascem com incisivos decimais já visíveis. Nos próximos meses (por 30 semanas) aparece um conjunto completo de dentes decíduos, quando acompanhado de muita atividade de mastigação. O primeiro dente permanente, o primeiro
molar, aparece em 13,5-14 meses, enquanto que o segundo molar aparece aos 26-28 meses. E Os incisivos permanentes aparecem logo após, aos 14-18 meses.
1.2.1. Desenvolvimento das habilidades de Forrageio
O desenvolvimento das habilidades manipulativas é descrito após o nascimento, no decorrer dos primeiros 6 meses de vida em Fragaszy & Adams-Curtis (1997) e em Fragaszy e colaboradores (2004). Segundo esses autores, quando em cativeiro, macacos imaturos mordem objetos sólidos já nos primeiros meses e, consequentemente, se alimentam de alguns pedaços, além de obterem pequenas sobras de outros indivíduos. Quando imaturos, esses primatas são forrageadores extremamente persistentes, isso é provavelmente devido a seu particular interesse na manipulação de itens, ou sua menor eficiência em obter o alimento. As 8 primeiras semanas formam um período de início, onde a primeira tentativa de alcance de itens é mal orientado, gentil, lento, e o contato ocorre de vez em quando, mas sem apreensão ou recuperação do objeto. Essas ações iniciais envolvem orientação visual sustentada, entretanto, o animal não apresenta o controle preciso das mãos (Adams-Curtis & Fragaszy, 1994). O período de 2 a 4 meses é considerado como um marco de notável crescimento no controle motor, com aumento na frequência de atividades manuais em até 4 vezes. Nas 17 a 24 semanas o repertório de ações se expande para incluir todas as atividades adultas, inclusive as que requerem ações precisamente controladas dos dedos (Fragaszy et al., 2004). Por volta dos 12 meses ou mais cedo, eles têm a capacidade de se locomover por conta própria (cerca de 50% do seu tempo), tendo importante papel no aparecimento de ações que exigem mais força e balanço no movimento dos quatro membros. Nesse período, as habilidades manipulativas do indivíduo imaturo mudam constantemente e gradualmente, onde é perceptível sua mudança ao manipular os itens alimentares ou não, de forma mais correta (Fragaszy & Boinski, 1995).
Estudos constatam que indivíduos imaturos diferem bastante nesses aspectos de crescimento e habilidades manipulativas do comportamento quando comparados a indivíduos adultos, ressaltando a importância de se entender as mudanças que levam a essa transição, principalmente em animais de vida livre (Verderane, 2005; Winandy, 2012). Segundo Fragaszy & Boinski (1995), os adultos, geralmente, não fazem uso de técnicas diferentes daquelas usadas pelos jovens para obter e processar determinados tipos de alimentos. Ressaltando que parece faltar aos juvenis é força e precisão necessária para repetir o mesmo processo que os adultos. No entanto, vale frisar que a característica mais marcante da
manipulação em macacos-prego jovens de 1 ano até pelo menos 3 anos é o seu crescimento nas habilidades de forrageio, sendo eles capazes de enfrentar desafios na busca e processamento de alimentos no ambiente natural (Fragaszy et. al., 2004).
1.3. Fragmentação florestal
Uma das crescentes preocupações a respeito dos impactos humanos sobre a natureza são os efeitos da fragmentação ambiental, o que tem estimulado o desenvolvimento de campos de estudos que se empenham em avaliar os efeitos da fragmentação sobre a biodiversidade. A fragmentação é um processo no qual o habitat de diversos animais é reduzido a partes isoladas, decorrente de perturbações naturais (como fogo), mas também pela exploração humana (Laurance & Yensen, 1991; Ewers & Didham, 2007). Essa fragmentação se constitui em pequenas manchas de ecossistemas naturais cercados por atividades humanas, formando uma matriz antrópica (Seoane et al., 2010). As manchas podem ou não estar conectadas entre si ou a uma floresta maior. De acordo com França e Marini (2009) a destruição dos fragmentos de florestas remanescentes constitui uma das maiores ameaças à perda da biodiversidade.
Devido à redução da área florestal, o fragmento apresenta uma grande proporção de borda em relação ao tamanho total. Tendo como efeitos: aumento da mortalidade de árvores maiores que são substituídas por espécies pioneiras, mudanças na população de animais e plantas, facilidade para caça e extração de recursos (devido ao acesso ao fragmento), aumento da temperatura e da incidência de luz do sol e vento (Broadbent et al., 2008). Isto causa uma diminuição da quantidade de recursos alimentares e condições oferecidas pelo ambiente, o que pode propiciar a extinção de espécies, principalmente as que necessitam de uma área maior para a sua sobrevivência (Seoane et al., 2010). Essa perda de habitat pode afetar a taxa de crescimento populacional, diminuição da cadeia trófica do ambiente e interações entre as espécies (Forero-Medina & Vieira, 2007; Seoane et al., 2010). Sendo assim, essa fragmentação considerada uma ameaça para a biodiversidade ainda existente (Crooks & Sanjayan, 2006).
Muitas espécies de macacos-prego são encontradas em fragmentos de Mata Atlântica, como o caso do S. xanthosternos (Canale et al., 2013) e do S. flavius (Oliveira & Langguth, 2006). E em alguns estudos, pode se encontrar fragmentos cercados por cana-de-açúcar, e de extrema importância para a sobrevivência desses animais, consumindo-os com regularidade (Montenegro, 2011; Rodrigues, 2013; Lins, 2015).
2. OBJETIVOS
O presente estudo teve por objetivo investigar diferenças comportamentais durante o desenvolvimento de macacos-prego-galego juvenis vivendo em um fragmento de mata atlântica, com ênfase nas mudanças do comportamento de obtenção de alimento.
2.1 Objetivos específicos:
1. Verificar o orçamento de atividades de macacos-prego juvenis.
2. Investigar a diferença entre faixas etárias de uma série de comportamentos manipulativos e ingestão de alimentos em ambiente natural.
3. Comparar os itens alimentares consumidos pelas diferentes faixas etárias.
Para isso, foram propostas as seguintes hipóteses e suas respectivas predições:
2.2. Hipóteses:
Hipótese 1. O comportamento de forrageio e deslocamento em imaturos mudam conforme o indivíduo se torna mais experiente.
Predição 1 – No decorrer do desenvolvimento físico e mental dos imaturos há crescimento das habilidades manipulativas, assim os indivíduos mais velhos passarão a apresentar mais forrageio e menos locomoção comparados a indivíduos mais novos.
Hipótese 2. Os padrões alimentares e de ingestão dos imaturos são determinados por fatores físicos como a dureza do alimento.
Predição 2 - A obtenção, processamento e ingestão de itens alimentares mais duros estão relacionados aos tipos de habilidades de manipulação que exigem mais força física, sendo o consumo mais favorável para os juvenis mais fortes.
3. METODOLOGIA 3.1 Grupo e Área de estudo
O grupo observado durante esse estudo habita o fragmento de Mata Atlântica (S 07°52’85.2” W 034°96’29.4”) com 270 hectares, localizado próximo a cidade de Caaporã – PB, Brasil (Figura 1). Este fragmento abriga cerca de 220 macacos-prego galegos (Sapajus flavius) divididos em dois grupos, um na Paraíba e um em Pernambuco, sendo o primeiro já habituado à presença de observadores e, acompanhado pela equipe do Laboratório de Diferenças Individuais e Estratégias Sociais – IDSS UFRN, desde 2009.
Figura 1: A) Estados da região Nordeste do Brasil com localização da área de estudo na divisa entre os Estados da Paraíba e Pernambuco; B) Visão do fragmento que é cercado por canavial e a esquerda as fábricas; C) Parte do fragmento utilizada pelo grupo (Autor: Keoma Rodrigues) Fonte: Lins, 2015.
O grupo de macacos estudado é o que habita o fragmento de mata do lado do estado da Paraíba, contém uma composição de pelo menos: 16 machos adultos, 11 fêmeas adultas, 13 sub adultos e 43 imaturos (dos quais não foi possível classificar individualmente).
3.2. Coleta de dados
Os dados foram coletados nos meses de Janeiro à Maio de 2016 (Janeiro foi o único mês nublado e chuvoso, durante os dias de coletas). As observações aconteceram em média três vezes ao mês (exceto o mês de janeiro que houve a coleta ao longo de 7 dias). Em todos os dias o grupo foi seguido entre as 7h às 15h.
3.3. Métodos de amostragem
Apenas os juvenis foram observados neste estudo. Eles foram classificados em três categorias de idade (Figura 2): juvenis 1 (aproximadamente de 5 a 12 meses), juvenis 2 (aproximadamente de 13 a 24 meses) e juvenis 3 (aproximadamente de 25 a 35 meses), de acordo com características físicas como o tamanho de corpo: juvenis 1 apresentam uma proporção da cabeça relativamente grande em comparação com o corpo (ou peso corporal), com orelhas mais visíveis e menos pelos no rosto; juvenis 2 apresentando uma proporção de cabeça um pouco maior em relação ao corpo e poucos peludos no rosto, enquanto juvenis 3 constitui indivíduos maiores e desenvolvidos, em comparação com as outras categorias, e sendo mais peludos no rosto (Fragaszy et al., 2004). Foi utilizado o método focal contínuo (Altmann, 1974), onde cada animal focal foi acompanhado pelo pesquisador pelo maior tempo que conseguisse. Os indivíduos foram amostrados de forma a ter pelo menos 30 minutos de observações em cada uma das categorias de idade por dia de coleta. O etograma utilizado contou com 40 comportamentos divididos em seis macros categorias: manipulativo/exploratório, social, solitário, cuidado ao infante, ingestão e outro (Tabela 1).
Tabela 1: Etograma utilizado para coleta de dados (adaptado).
Categoria Comportamento Códigos Descrição
Manipulativos e exploratórios
Locomoção durante forrageio
LOF Desloca-se pelo chão ou árvores entre dois episódios de forrageio.
Bater BA Bater alimento ou
objeto contra substrato.
Tapping* TP Bater levemente em um
substrato ou alimento com as pontas dos dedos.
Esfregar ES Esfregar alimento ou
objeto contra um substrato ou entre as mãos.
Pegar PE Pegar alimento ou
substrato, inclui retirar fruto da árvore e tocar/manipular folhas ou galhos.
Levantar objeto LOB Posicionar objeto ou
alimento acima da cabeça.
Cheirar/lamber C/L Aproximar o rosto e
cheirar/lamber alimento ou objeto.
Introduzir IN Indivíduo introduz parte
do corpo em buracos de árvore, ou no chão.
Descascar DE Indivíduo retira a casca
de alimento utilizando as mãos, boca ou alguma ferramenta.
Esparramar EP Indivíduo espalha alimento em substrato.
Morder MO Morde alimento ou
objeto, em geral enquanto o segura com as mãos.
Social/tolerância aos juvenis
Brincar com outro BO Dois ou mais indivíduos
se envolvem em atividade de perseguição ou simulação de luta, mordendo, empurrando, puxando ou segurando o outro.
Observar outro OO Indivíduo parado
olhando fixamente para outro indivíduo.
Scrounge/ surrupiar SC Um indivíduo derruba ou permite que outros levem pedaços do seu alimento (a partir de suas mãos ou boca), ou um indivíduo rouba o alimento de outro.
Afastamento 1 AF1 Indivíduo focal se
afasta de outro
voluntariamente ou é afastado por meio de agressão.
Afastamento 2 AF2 Outro indivíduo não
focal se afasta do focal voluntariamente ou é afastado por meio de
agressão.
Aproximação 1 AP1 Indivíduo focal se
aproxima
voluntariamente de outro.
Aproximação 2 AP2 Outro indivíduo não
focal se aproxima voluntariamente do focal.
Catação F/R CA Fazer ou receber
limpeza da pelagem em/de outro indivíduo utilizando mãos ou boca.
Ameaça F/R* AM Fazer ou receber
ameaça ou ser
perseguido. Partilhar alimento
com filhote*
PA Indivíduo permite que o filhote se alimente do seu alimento. Rejeição do
cuidador/transporte*
RT Filhote é rejeitado e afastado por ameaça ou agressão ao tentar subir nas costas de outro indivíduo.
Agressão F/R* AG Fazer ou receber
agressão através de mordida, empurrão ou outro contato agonista. Rejeição do
cuidador/alimentação*
RA Filhote é rejeitado e afastado por ameaça ou agressão ao tentar pegar comida.
Cuidados aos infantes
Amamentação* AM Fêmea lactante permite
acesso aos mamilos.
Lip-smacking* LS Indivíduo direciona
beijo a infante ou juvenil.
Trocar de cuidador* TC Filhote é retirado ou desce sozinho das costas de um cuidador e é pego por outro que o coloca nas costas. Subir no cuidador* SU Filhote sobe sozinho ou
é ajudado pelo cuidador para subir em suas costas.
Deixar cuidador* DEC Filhote desce sozinho ou é auxiliado pelo cuidador para descer de suas costas.
Interações face a face*
FF Indivíduo inspeciona filhote colocando seu rosto junto ao do imaturo.
Envolver/apoiar* E/A Indivíduo direciona
abraço ou ajuda ao
filhote durante
locomoção,
alimentação, descanso. Solitário Inativo/observa IN/O Indivíduo parado
olhando fixamente para
alguém ou em
determinada direção. Inativo/descansa IN/D O indivíduo encontra-se
sentado, em posição relaxada ou dormindo. Anointing* (Unção) NA Indivíduo usa lagarta,
folhas ou outros materiais para esfregar na pele.
Locomove LO Desloca-se pelo chão ou
pelas árvores.
Brincar sozinho BS O indivíduo
solitariamente realiza movimentos repetitivos, pulando, rolando ou se balançando em galhos de árvores.
Ingestão Ingerir IG Ingerir depois de
mastigar, ou engolir líquidos.
Outro Auto catação AC Indivíduos faz limpeza na própria pelagem utilizando mãos ou boca. Ameaça ao observador AO Indivíduo direciona gritos de ameaça ao observador.
Vocalização VO O indivíduo encontra-se
parado e vocalizando.
Coçar CÇ Indivíduo coça a
própria pelagem
utilizando as mãos. Legenda: * = comportamentos não observados durante o período de estudo.
Os itens alimentares consumidos pelos imaturos foram divididos em 3 categorias de acordo com a dificuldade de manipulação (baixa, média e alta) antes da ingestão (Tabela 2).
Tabela 2: Classificação e descrição dos itens alimentares utilizado na análise dos dados. Itens alimentares (Nome popular) Ordem de dureza Nível de dureza Nome científico Descrição
Cupiúba 0 Baixa Tapirira
guianensis
Fruta que compõe a dieta dos macacos de forma complementar. São bem pequenas e de fácil manipulação, suas árvores se frutificam em manchas sazonais, apesar de ser importante na dieta, não são preferidas pelos animais (Lins, 2015).
Esterco de passarinho
1 Baixa - Fruta muito pequena,
raramente consumida e de
fácil manipulação,
necessitando apenas ser retirada do galho e consumir, não sendo preciso nenhum
tipo de manipulação
destrutiva (obs. pessoal).
Amescla 2 Baixa Protium
heptaphyllum
Pequenos frutos de grande preferência pelos S. flavius, que além do fruto, se alimentavam da parte interna do caule (Lins, 2015).
Goiti 2 Baixa - Fruta grande, possuindo uma
polpa com aspecto
“carnoso”, raramente
consumida, por ser de difícil frutificação de sua árvore e de fácil manipulação,
necessitando ser apenas retirada do galho e consumir, não sendo necessário nenhum tipo de manipulação destrutiva (obs. pessoal). Tronco
Visgueiro
3 Baixa Parkia
pendula
Árvore de grande
importância na dieta dos macacos, sendo descrito
como alimento
complementar, possui frutos pequenos, e seu tronco libera uma resina de fácil obtenção, manipulação e consumo (Lins, 2015; obs. pessoal).
Embiriba 4 Média Eschweilera
ovata
Fruto tipo cápsula, no qual possui sementes (até quatro) quando em seu estágio maduro se abre (Lins, 2015).
Praiba 5 Média Simarouba
amara
Fruta pequena e de
preferência entre os macacos do fragmento, em seu período frutífero, são abundantes e forma manchas de frutificação (Lins, 2015).
Sete casco 6 Média - Fruto pequeno, pouco
abundante, de fácil
manipulação, porém
apresenta um longo período sem frutificação, ou seja, raras de se encontrar no fragmento (obs. pessoal).
Cabatã branca 6 Média Thyrsodium spruceanum
Fruta de baixa importância e de baixa preferência na dieta
dos primatas, sendo
ocasionalmente rejeitada (Lins, 2015). Apresenta um
aspecto duro, de
manipulação média e a parte
consumível (semente)
revestida por uma capsula (no formato de coração) (obs. pessoal).
Paquevira 7 Média Heliconia angusta
Planta herbácea rizomatosa,
abundante em várias
manchas do fragmento, não possui fruto, mas dispõe de um pecíolo comestível, apresenta importância na dieta dos macacos, porém é considerado um alimento complementar (Lins, 2015). Ingá 8 Média Inga ssp. Vagens que precisam ser
abertas para consumir as sementes que são cobertas por uma polpa branca e adocicada, sendo um dos
alimentos de maior
preferência no fragmento (Lins, 2015).
Cana-de-açúcar 9 Alta Saccharum sp.
Planta de ampla distribuição aos arredores do fragmento, alimento de reserva estável durante todo o ano, difícil de ser processada, precisando
ser quebrada e descascada para ser consumida (Lins, 2015).
Coco Maranhai 10 Alta - Fruto relativamente duro, circundado por espinhos “moles”, de fácil acesso e bastante abundante na mata (obs. pessoal). Amorosa 11 Alta -
Fruto de difícil acesso e de difícil consumo (quando não se está em seu estado “maduro”, ou seja, são consumidos em quando ainda estão “verdes”), em que apresenta um pericarpo bastante duro, envolvendo a polpa (parte consumível),
necessitando de
comportamentos mais
brutos, como morder e bater (obs. pessoal).
Dendê 12 Alta Elaeis
guineensis
Fruto de uma palmeira
exótica, de grande
preferência por esses macacos-prego, onde é necessário uma série de
batidas, mordidas e
esfregões no tronco de uma árvore, para que seja obtida a sua parte consumível, a “polpa”, sem a utilização de ferramentas (Lins, 2015).
3.4. Análises estatísticas:
Para testar a hipótese 1 foram calculados os orçamentos de atividades por categorias de comportamento e por macro categorias para cada grupo etário observado (Juvenis 1, 2 e 3), utilizando a fórmula fi= ni/N * 100 (onde “f” é a frequência, “N” a duração total do focal, “n” se trata da duração do comportamento realizado e o“i”comportamento). Foi realizado um teste de análise de variância (Anova) para comparar a diferença na frequência desses comportamentos entre as diferentes idades, seguido do teste a posteriori de Tukey para destacar exatamente entre que classes essa diferença era significativa.
Para testar a hipótese 2 foi feito uma Manova adicionando os itens alimentares (em três níveis de dificuldade de acesso) como fatores fixos juntamente a idade para descobrir se diferentes alimentos estão influenciando essas diferenças comportamentais.
As análises foram realizadas pelo programa SPSS 18 e R 3.4.0, o nível de significância foi de p < 0,05 two tailed.
4. RESULTADOS
Foi realizado um total de 144 horas de esforço amostral, 75 horas de tempo de contato, e 22 horas de registro comportamental contínuo, resultando ao todo em 409 observações focais: 119 observações de juvenis 1, totalizando aproximadamente 7 horas; 144 observações de juvenis 2, totalizando aproximadamente de 8 horas; e 146 observações de juvenis 3, totalizando aproximadamente 7 horas.
4.1. Orçamento de atividades geral
A comparação do orçamento de atividades das categorias de idade (juvenil 1, juvenil 2 e juvenil 3), mostrou que os comportamentos “Locomoção/forrageio (LOF)” e “Locomoção (LO)” foram os mais observados dentre as três categorias etárias, ocupando cerca de metade do tempo de observação dos imaturos. Um quinto do tempo dos imaturos foi investido em comportamentos manipulativo-exploratórios (pegar, morder, descascar, bater, esfregar e esparramar), ingestão ocupou cerca de 15% do tempo, e inatividade/observa pouco menos de um décimo do tempo. Os demais comportamentos ocuparam 2% ou menos do tempo, cada um (Figura 3).
As análises a partir das frequências do tempo de cada comportamento revelaram diferenças significativas entre as categorias de idades para os comportamentos Locomoção/Forrageio (F2= 4,738, p= 0,009) Morder (F2= 4,905, p= 0,008), Brincar com outro (F2= 4,399, p= 0,013), Observar outro (F2= 3,156, p= 0,044), e Locomove (F2= 3,375, p= 0,035). Além disso, o comportamento que não revelou diferenças significativas entre as categorias de idades, mas mostrando um decréscimo durante o desenvolvimento, o Scrounge (F2= 0.523, p= 0.593) (ver Figura 3 e 4).
De acordo com o teste Tukey HSD, os juvenis 1 brincaram significativamente mais que todos as outras categorias etárias. Os juvenis 1 também observaram mais os outros indivíduos do que os juvenis 2 (p= 0,035) e juvenis 3 (p= 0,242; não significativo). Mesmo não significativamente, os juvenis 1 realizaram o scrounge mais que juvenis 2 (p= 0, 902) e juvenis 3 (p= 0, 569). Os juvenis 2 morderam mais que os juvenis 3 (p= 0,006), mas não diferiu significativamente dos juvenis 1 (p= 0,508); e tendem a se locomover mais quando comparados aos juvenis 1 (p= 0,059) . Com relação a locomoção durante o forrageio (LOF), os juvenis 3 dedicaram mais tempo significativamente do que os juvenis 2 (p= 0,006).
Figura 3: Gráfico comparando médias de comportamentos exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos comportamentos menos frequentes, como levantar objeto, cheirar/lamber, introduzir, afastamento 1, afastamento 2, aproximação 1, aproximação 2, auto catação e vocalização.
Figura 4: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança de faixas etárias, exibidos ao longo das idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = comportamentos significativos. 0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 LOF BA ES PE DE EP MO BO OO SC CAF CAR IN /O IN /D IG LO BS CÇ AO *OU T R OS M éd ia Comportamentos
Comportamentos por categoria etária
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3
4.2. Dieta geral
Durante as observações, constatou-se que os imaturos consumiram um total de 13 itens alimentares (ver tabela 2).
Independente da idade, os juvenis consumiam mais frutos classificados como dureza baixa (p= 0,024) e média (p= 0,008), em comparação com a dureza alta. Juvenis batiam mais os itens de dureza alta, do que a média (p= 0,041) e baixa (p= 0,009), descascaram alimentos de dureza alta e não de dureza baixa (p< 0,001), e morderam mais alimentos de baixa classificação, do que média (p= 0,001) e alta (p< 0,001).
Além disso, um comportamento que está relacionado ao item alimentar e obteve significância foi o Ingerir (F2= 3,29, p= 0,039) (Figura 8). Pelas análises, a categoria etária mais velha desse estudo, ingeriu mais que as outras categorias, onde obteve significância em relação ao juvenil 2 (p= 0,02), mas não em comparação com a categoria mais nova (p= 0,273). Apesar de ingerir mais, não houve diferença entre as idades quanto à dureza do item, ou seja, durante consumo dos itens alimentares, as categorias etárias de juvenis 1, 2 e 3 obtiveram a mesma proporção de dureza (baixa, média e alta), não diferenciando entre eles. (Figura 5 e 6).
Figura 5: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança dos itens alimentares por nível de dureza (baixa, média e alta) manipulado pelos macacos-prego-galego de Caaporã - PB.
Figura 6: Comparação da manipulação total dos itens alimentares exibidos nos macacos-prego-galego juvenis de Caaporã - PB.
4.3. Manipulação por idade
Foi observado no etograma a categoria de comportamentos manipulativos e exploratórios, “os comportamentos significativos” com relação à categoria de idade. Diferenças significativas foram verificadas em Bater (F2= 5,009, p= 0,008), Esfregar (F2=
5,235, p= 0,006) e Cheirar/Lamber (F2= 14,056, p< 0,001). Os juvenis 1 esfregaram,
cheiraram e lamberam por mais tempo os alimentos quando comparado com a terceira categoria de idade, p= 0,151 (esfregar) e p= 0,019 (cheirar/lamber), mas não foram diferentes dos juvenis 2. Os juvenis 2 bateram significativamente mais os itens em comparação com as outras duas categorias de idade (juvenil 1 p= 0,001; juvenil 3 p= 0,025) (Figura 7).
Figura 7: Gráfico comparando médias e Intervalos de confiança de comportamentos manipulativos e exploratórios de itens alimentares exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã - PB. Legenda: * = comportamentos significativos.
0 0.2 0.4 0.6 0.8
Baixa Média Alta
Médi
a
Nível de Dureza
Manipulação total e nível de dureza de itens alimentares nos imaturos
Figura 8: Gráfico comparando médias do comportamento de “ingerir” por meio dos itens alimentares exibidos nas diferentes idades dos macacos-prego-galego de Caaporã – PB.
4.4. Manipulação por dieta
Ao usar idade e item alimentar para avaliar a diferença de exibição dos comportamentos, foi observado que houve uma diferença significativa nos comportamentos Bater (F2= 7,271, p< 0,001) e Morder (F2= 1,728, p= 0,032) que ocorriam com maior
frequência quando o juvenil 2 se alimentava de amorosa (Figura 9 e 10). De forma geral essa classe intermediária bateu e mordeu mais que as outras classes, no entanto as categorias 1 e 3 não foi observado diferença.
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9 1.0 Água Inse to C upiuba Es ter c o de p a ss a rin ho Ame sc la Goiti Tr onc o vis gue iro Embi riba P ra iba S ete C asc o C aba tã bra nc a P aque vira Ingá C ana -de -a çúc ar C oc o mar anha i Amor osa De nd ê M éd ia Itens alimentares
Ingestão de itens alimentares por categoria etária
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3
Figura 9: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Bater”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: paquevira, água, tronco visgueiro, embiriba, ingá, coco maranhai, cabatã branca e sete casco.
Figura 10: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Morder”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: cupiuba, inseto, água, amescla, coco maranhai, cabatã branca e sete casco.
0.00 0.10 0.20 0.30 0.40 0.50 Inse to C upiuba Ame sc la P ra iba C ana -de -a çúc ar Amor osa De ndê Outro s* M éd ia Itens alimentares
Bater
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 Tron c o vi sgu e iro Embi riba P ra iba P aque vira Ingá C ana -de -a çúc ar Amor osa De ndê Outro s* M édi a Itens alimentaresMorder
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3Houve uma diferença significativa nos comportamentos: Esfregar (F2= 4,518; p< 0,001; Figura 11), Cheirar/Lamber (F2= 8,522; p< 0,001; Figura 12) e Esparramar (F2= 1,688; p= 0,038; Figura 13) que ocorriam com maior frequência em juvenis 1, ao se alimentarem de dendê (esfregando e cheirando/lambendo) e embiriba (esparramando). Nos juvenis 2, mesmo não sendo significativo (p= 0,289), é observável uma desigualdade com o juvenil 3, ao esfregar a amorosa.
Figura 11: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Esfregar”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere aos alimentos menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: embiriba, tronco visgueiro, inseto, água, paquevira, cana-de-açúcar, praiba, ingá, coco maranhai e sete casco.
Figura 12: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Cheirar/Lamber”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere a todos os outros alimentos que foram menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: praiba, cupiuba, tronco visgueiro, inseto, água, cana-de-açúcar, amescla, paquevira, amorosa, ingá, coco maranhai, sete casco e cabatã branca.
0.00 0.10 0.20 0.30 0.40 M éd ia Itens alimentares
Esfregar
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3 0.00 0.01 0.02 0.03Embiriba Dendê Outros*
M éd ia Itens alimentares
Cheirar/Lamber
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 3Figura 13: Comparação por idade dos itens alimentares onde foi exibido o comportamento “Esparramar”. Legenda: * = o grupo “Outros” se refere a todos os outros alimentos que foram menos frequentes ou não observados em determinada idade durante a pesquisa, como: dendê, praiba, cupiuba, tronco visgueiro, inseto, amescla, paquevira, amorosa, ingá, coco maranhai, sete casco e cabatã branca. 0.00 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 M éd ia Itens alimentares
Esparramar
Juvenil 1 Juvenil 2 Juvenil 35. DISCUSSÃO
Este trabalho teve por objetivo verificar os padrões comportamentais e detalhar o comportamento alimentar por diferentes categorias etárias de Sapajus flavius juvenis em vida livre.
Corroborando a hipótese 1 nossos dados mostram diferenças no comportamento de forrageio, manipulação e ingestão entre as idades. O surrupiar foi maior (mas não significativamente) em juvenis 1, a locomoção e a manipulação foi maior em juvenis 2, e a ingestão e locomoção-forrageio maior em juvenis 3. Esse resultado mostra um desenvolvimento no padrão de aquisição de alimentos, com juvenis 1 obtendo mais alimentos por “surrupio” e juvenis 3 já por manipulação e busca individual.
Esses resultados concordam com o estudo de Lima (2016), no qual foi proposto que os juvenis 1 passam um grande período de tempo próximo a seus coespecíficos, observando seus comportamentos, gerando uma aprendizagem comportamental, para que assim possam gerar uma maior eficiência nas suas habilidades de forrageio. Ainda corroborando com a primeira hipótese e predição, as análises mostraram que a observação de outros indivíduos foi alta em juvenis 1 indicando que esse indivíduos passaram mais tempo, na observação de seus coespecíficos, podendo gerar uma maior aprendizagem de habilidades manipulativas. Além disso, essa observação exibe uma relação com as interações sociais e de proximidade, no qual os imaturos exibem uma frequência maior em comparação com as outras categorias etárias.
Sabe-se que os juvenis 1 são os indivíduos (além dos infantes) mais tolerados pelos mais velhos dessas espécies, podendo estar associado com aumento comportamental do scrounge/surrupio. Sendo eles considerados o centro das atenções em comparação com outros juvenis 2 e 3, (Fragaszy et al., 2004). De acordo com trabalhos já descritos, como Resende et al., (2004) e Coelho et al., (2015), indivíduos juvenis passam a escolher indivíduos mais velhos, consequentemente mais experientes, para a observação e contato mais proximal, para que dessa forma possam vir a coletar restos de alimentos (scrounge). Silva (2008), em sua pesquisa com macacos-prego imaturos em condição de liberdade, verificou que os imaturos escolhem indivíduos dominantes para essa observação, devido ao fato de apresentarem um desempenho mais frequente e de modo mais eficiente. Além do mais, esse autor afirma que essa observação é alta, por ocorrer a presença do comportamento de “surrupiar” (scrounge), promovendo uma oportunidade ideal de aprendizagens comportamentais, o qual é possível graças a tolerância que os macacos adultos ou dominantes têm em relação as esses imaturos. Assim como encontrado por Silva (2008), outros estudos apresentaram dados semelhantes,
como Santos (2009) e Winandy (2012), que observaram uma sincronia forte de atividades entre macacos imaturos, quando o macho dominante do grupo se mantinha mais perto, verificando também que jovens e imaturos permaneciam próximos desse indivíduo mais experiente.
Para este estudo comportamental das categorias etárias, mesmo que não significativo, houve um declínio constante na mudança da frequência do comportamento de Scrounge ao longo das faixas etárias de juvenis, sugerindo que há uma mudança na aquisição e processamento de itens alimentares.
O alto nível de locomoção em juvenis 2 pode estar relacionado com a mudança de forma de aquisição de alimentos e ao tempo que é dedicado a procura de alimentos neste fragmento. Tal fato é corroborado pela alta manipulação de comida que esses indivíduos tiveram, que foi principalmente de frutos, sendo em um período que os recursos estavam distribuídos de forma dispersa, de modo que seria necessário deslocar-se pelo fragmento a procura de outro recurso ou fruteira. Sampaio (2004) em seu estudo com Cebus apella em vida livre, também observou em suas análises que os macacos pregos apresentaram grande parte do orçamento de atividades em deslocamento (cerca de 39%). E em outros trabalhos semelhantes foi observado um grande período de locomoção, como Cazzadore (2007) com cerca de 43% em seu estudo com Cebus apella no Parque estadual Matas do Segredo, Campo Grande - MS. Sobretudo, Sampaio (2004) ainda fala que o deslocamento, o forrageamento e a alimentação, formam o tripé dos principais comportamentos que constituem as atividades dos macacos-prego que vivem na natureza.
Os resultados para o orçamento de atividades, com relação ao comportamento de forrageio, foi compatível com os resultados apresentados por Lima (2016). Assim como essa autora, que estudou um grupo de Sapajus sp. no Parque Ecológico do Tietê (PET), nosso estudo com Sapajus flavius mostrou que os juvenis 3 foram os indivíduos que o obtiveram o maior tempo médio desse comportamento quando comparado com os juvenis 2, o que pode estar relacionada com a capacidade de forrageio mais independente e maior necessidade alimentar de juvenis 3 devido ao maior tamanho corpóreo.
A avaliação do comportamento de ingestão dos itens alimentares pela dieta geral, mostra que houve uma variação ao longo do desenvolvimento de juvenis no fragmento. Indicou que os juvenis 1 apresentaram uma proporção de ingestão baixa (em relação aos juvenis 3), o qual pode estar relacionado com a evitação de alimentos difíceis de processar. As análises indicaram ainda que o consumo dos alimentos foi menor em juvenis 2, seguido de
