A análise fenológica através dos modelos lineares generalizados mostrou que as três variáveis ambientais tratadas neste estudo explicaram, independentemente, porções relativamente pequenas da variação no número de indivíduos florindo.
As variáveis preditoras explicaram 62% da variação na floração. Foram incluídos no modelo quatro autovetores e três outliers foram retirados da análise. A precipitação apresentou relação negativa com a floração, com atraso de quatro meses, a temperatura, relação positiva com atraso de três
meses e por último o efeito da umidade mostrou-se estatisticamente não significativo (Figura 7).
Figura 7. Regressões parciais entre número de indivíduos florindo e variáveis ambientais na área do Acariquara, Manaus, Amazonas.
As regressão parcial entre indivíduos frutificando e indivíduos florindo mostrou-se positivas, e a estimativa do efeito independente, elevada, mostrando que grande parte da frutificação é explicada pela floração (Figura 8 e Figura 9). As variáveis ambientais contribuíram muito pouco independentemente na explicação da frutificação quando comparadas à floração (Figura 9).
Temperatura com 3 meses de atraso
Precipitação com atraso de 4 meses Umidade sem atraso
Indivíduos florindo/
Ac
ariquar
As variáveis preditoras explicaram 67% da variação encontrada na frutificação. Dois autovetores foram acrescentados e cinco “outliers” foram retirados. O número de indivíduos florindo dois meses antes explicou 54,09% da frutificação (Figura 9 a, b) e a precipitação, temperatura e umidade não apresentaram relações significativa.
Figura 8
Regressões parciais entre número de indivíduos frutificando e variáveis ambientais na área do Acariquara, Manaus, Amazonas.
Indivíduos florindo com atraso de 2 meses Precipitação sem atraso
Umidade sem atraso Temperatura sem atraso
Indivíduos frutific
ando/
Ac
ariquar
Figura 9a
Efeitos independentes de cada um dos preditores para indivíduos florindo no Acariquara, Manaus, Amazonas.
Figura 9b
Efeitos independentes de cada um dos preditores para indivíduos frutificando no Acariquara, Manaus, Amazonas.
Discussão
De um modo geral, as séries fenológicas e climáticas estão de acordo com a variedade de padrões já observados em florestas tropicais, com dois picos ao ano nas quatro áreas estudadas. Os padrões descritos para comunidades podem variar desde um pico semestral (ANDERSON et al., 2005), um único pico anual (ALENCAR et al., 1979; TER STEEGE e PERSAUD, 1991; PERES, 1994), um pico bianual (ANDERSON et al., 2005), vários picos de floração ao ano (VAN SCHAIK, 1986) ou nenhum padrão sazonal claro (HILTY, 1980, OPLER et al., 1980; KINNAIRD, 1992; KRISHNAN, 2002). É possível que os picos semestrais das fenofases ocorram em regiões tropicais porque o sol passa pelo zênite celeste duas vezes por ano, influenciando os padrões meteorológicos (ANDERSON et al., 2005).
Neste estudo, os maiores picos de floração tenderam a ocorrer nos períodos mais secos ou de transição da estação seca para a chuvosa, mostrando um padrão sazonal nas quatro áreas de estudo. Vários autores tem associado picos de floração em florestas amazônicas à estação seca (ARAúJO, 1970; DAUNBEMIRE, 1972; FRANKIE et al., 1974; ALENCAR et al., 1979; CARVALHO, 1980; MUNIZ, 1996; HAMANN, 2004; HAUGAASE e PERES, 2005). Como na floração, a frutificação foi um evento altamente sazonal. A tendência de pulsos de frutificação durante o início da estação chuvosa observada neste trabalho vai ao encontro dos achados em outras partes dos neotrópicos (JANZEN, 1967; SMYTHE, 1970; ALENCAR et al., 1979; FOSTER, 1982; TER STEEGE e PERSAUD, 1991; PERES, 1994). Além disso, a disponibilidade perene de indivíduos com frutos indica que a frutificação nestas comunidades é recurso confiável à assembleia de animais frugívoros associados.
De modo similar, o padrão de mudança foliar observado na área es- tudada é consistente com outros estudos de florestas tropicais situadas em áreas de alta pluviosidade (FRANKIE et al., 1974; LIEBERMAN, 1982; VAN SCHAIK, 1986; KOPTUR et al., 1988; TER STEEGE e PERSAUD, 1991), mas contrasta com florestas tropicais secas onde os picos de folhas novas tendem a ocorrer antes ou imediatamente após o início da estação chuvosa (DAU- BERNMIRE, 1972; FRANKIE et al., 1974; OPLER et al., 1980; BULLOCK e SOLIS-MAGALLANES, 1990). Haugaasen e Peres (2005), ao compararem florestas de várzea, igapó e terra firme, verificaram pouca deciduidade neste último ambiente, o que também está de acordo com o presente estudo.
A análise fenológica com modelos lineares generalizados indicou que algumas das variáveis hipoteticamente importantes no controle das fenofases reprodutivas estão de fato associadas aos padrões fenológicos
observados em nível de comunidade. Entretanto, elas apresentaram poder explanatório relativamente baixo.
Foi detectada uma associação negativa entre a precipitação acumulada e o número de árvores florindo. Vários trabalhos apontam para a disponibi- lidade de água como um fator importante para a manifestação das fenofa- ses vegetais (ARAúJO 1970; ALENCAR et al., 1979; REICH, 1995; AIDE e ANGULO-SANDOVAL, 1997; BORCHERT et al., 2004). É possível que uma diminuição da precipitação durante a estação relativamente seca da região seja um sinal direto para a floração. Embora a precipitação não tenha tido um efeito direto sobre o número de indivíduos frutificando, o número de in- divíduos florindo dois meses antes explicou uma proporção considerável da variação nesta variável, sugerindo um efeito indireto da precipitação sobre a floração. Este resultado corrobora aquele de Brearley et al. (2007) que, em uma floresta úmida em Borneo, observaram uma forte associação negativa entre a proporção de árvores frutificando na comunidade e a precipitação acumulada três meses antes. É importante notar, porém, que árvores não obtêm água diretamente das chuvas; elas dependem dos depósitos hídricos do solo. Isso pode explicar a contribuição relativamente pequena da precipi- tação acumulada.
A temperatura mensal média teve um efeito positivo sobre o número de indivíduos florindo três meses depois. Enquanto que em regiões tempera- das a variação na temperatura parece ser um dos principais sinais de indução das fenofases vegetais (MENZEL, 2002), nas regiões tropicais a temperatura atmosférica varia relativamente pouco ao longo do ano e seu papel sobre a fenologia de árvores é pouco claro (VAN SHAIK et al., 1993; REICH, 1995). Em todo caso, este resultado pode refletir a conhecida relação entre maio- res temperaturas e maior atividade fotossintética (SCHULZE et al., 2002). Vários trabalhos tem indicado um efeito do aumento da temperatura mé- dia global sobre o momento da floração de várias espécies (p.e. FITTER e FITTER, 2002; CHAPMAN et al., 2005; LUO et al., 2007), mas a maioria baseia-se em séries fenológicas de regiões temperadas ou subtropicais. Por outro lado, Anderson et al. (2005) identificaram flutuações de curto prazo da temperatura e da precipitação como fatores cruciais à variação fenoló- gica observada em árvores no Parque Nacional de Taï e Costa do Marfim, e Chapman et al. (2005) relataram uma associação entre temperatura mensal mínima e número de árvores frutificando, com diferentes atrasos mensais, nas florestas úmidas do Parque Nacional de Kibale, Uganda. Estes autores sugeriram que a temperatura poderia ter um efeito indireto sobre a frutifi- cação (através da indução da floração) e os resultados do presente trabalho corroboram esta hipótese.
A umidade relativa do ar pode afetar a produção de tecidos vegetais através do controle da atividade estomática: quanto maior o deficit de pressão de vapor d’água do ar, menor a condutância dos estômatos, o que acaba por influenciar a atividade fotossintética (SCHULZE et al., 2002). Logo, o efeito mais provável de um aumento na umidade do ar sobre a fenologia das plantas seria um aumento da produtividade (p.e. ZALAMEA e GONZÁLEZ, 2008), e de sua diminuição, um aumento da deciduidade, a fim de evitar a dessecação. Entretanto, neste trabalho, a umidade relativa não explicou os padrões de variação no número de indivíduos nas fenofases analisadas. Talvez esta variável seja mais importante em interação com outros fatores ambientais, e não necessariamente de forma direta e independente. Por exemplo, a seca fisiológica experimentada por plantas depende não apenas da quantidade de água no solo, mas também das condições atmosféricas (incluindo umidade) e de características intrínsecas à planta (VAN SCHAIK et al., 1993). Poucos estudos trataram diretamente do papel da umidade do ar (em oposição à do solo) na fenologia de árvores tropicais, e são necessárias mais investigações detalhadas a fim de compreender o tipo de efeito e os mecanismos envolvidos.
Embora não analisados neste trabalho, fatores bióticos como a abundância de polinizadores, também podem influenciar a fenologia reprodutiva de árvores tropicais (ADLER e LAMBERT, 2008). Por isto, não se pode descartar a possibilidade de que os padrões fenológicos observados para esta comunidade estejam sob controles outros além dos abordados, como as constituições genética e fisiológica da comunidade, bem como interações ecológicas como polinização, predação e competição.
O presente trabalho sugere um efeito relativamente pequeno para as variáveis ambientais abordadas em relação à variação fenológica em nível de comunidade. Este resultado favorece o argumento de Borchert (1998) de que os mecanismos adaptativos de árvores tropicais deveriam se refletir em fracas associações da fenologia com o clima, tornando difícil prever suas respostas perante mudanças ambientais. Em estudos futuros, seria interessante integrar as contribuições relativas de fatores tanto abióticos quanto bióticos na regulação da fenologia de comunidades vegetais. A fenologia de remanescentes de floresta tropical em matrizes urbanas é pouquíssimo conhecida (NEIL e WU, 2006), mas sua compreensão é fundamental para a conservação e manejo racional das funções ecológicas destas comunidades arbóreas (BENTOS et al., 2008).
Agradecimentos
A toda família Projeto Sauim-de-Coleira pela ajuda no trabalho de campo, ao Paulinho e Tony pelas identificações, à UFAM por permitir usar a área de estudo, e aos financiadores (Fapeam, Wildlife Conservation Society, Jersey Zoo/Durrell Wildlife Conservation Trust, PROBIO/FNMA- MMA, Conservation International, Apenheul Primate Conservation Trust, Philadelphia Zoo, La Palmyre Zoo, Shaldon Wildlife Trust, Newquay Zoo, Mulhouse Zoo).
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