Revista da So cied ade B rasileira de M ed icin a Tropical 17:199-203, O ut-Dez, 1984
EPIDEMIOLOGIC STUDIES OF CHAGAS’ DISEASE IN THE URBAN ZONE
OF TERESINA. STATE OF PIAUÍ, NORTHEASTERN BRAZ1L
Dalva N. da C. B ento1, Ana Z. C. L Branco2,
M arise R. Freitas
3
and Artur da S. Pinto
3
T h e tr i a to m in e s p e c ie s R h o d n i u s n a s u t u s a n d T r i a t o m a p s e u d o m a c u l a t a w e re c a p tu r e d o n p a l m tr e e s O r b i g n y a m a r t i a n a " b a b a ç u ”, in th e u r b a n z o n e o f T e re sin a . T h is k i n d o f p a l m tr e e is la r g e ly d is tr ib u te d in P i a u í S ta te . T h e p r e d o m i n a n t s p e c ie s w a s R . n a s u t u s ; th e y o u n g in s ta r s p r e d o m in a te d . T h e in fe s ta tio n in d e x o f p a l m tr e e s a n d th e in fe c tio n in d e x o f tr ia to m in e s b y f l a g e lla t e s w e re 9 6 .0 a n a 2 9 .1 % , re sp e c tiv e ly . M a r s u p ia is , b a ts a n d a r o d e n t w e re c a p tu r e d in p a l m trees. T h e fla g e lla t e s f o u n d in b o th tr ia to m in e s a n a m a r s u p ia is w e re m o r p h o lo g ic a lly a n d b io lo g ic a lly in d is tin g u is h a b le f r o m T r y p a n o s o m a c r u z i . F o r ty s e v e n p e r c e n t ( 4 8 1 / 1 ,0 2 5 ) o f tr ia to m in e s w e re f o u n d
c o n c e n tr a te d in s i x p a l m tre e s w h e re m a r s u p ia i s c ir c u la te d . O f th e to ta l o f 1 ,0 2 5 tr ia to m in e s 2 3 0 ( 2 2 % ) w e re in fe c te d b y f l a g e lla t e s a n d 5 3 .0 % ( 1 2 3 / 2 3 0 ) o f th e s e in fe c te d t r ia to m in e s w e re p r e s e n t in th e s a m e s i x p a l m trees. N o e v id e n c e o f tr ia to m in e d o m ic i lia ti o n o r h u m a n tr a n s m is s io n w a s o b s e r v e d in th e h o u s e s in th e v ic in ity o f p a lm trees. T h e r e s u lts s u g g e s t t h a t m a r s u p ia is p l a y a n im p o r ta n t r o le in th e life -c y c le o f T . c r u z i in th is re g io n . T h e n a tu r a l f o c u s o f C h a g a s ’ d is e a s e , d e m o n s t r a te d in th e p r e s e n t s tu d y c o u ld r e p r e s e n t a p o te n t i a l e p id e m io lo g ic a l th re a t.
K e y w o r d s : C h a g a s ’ d i s e a s e . E p i d e m i o l o g i c s t u d i e s . V e c t o r s . R e s e r v o i r s . T r i a t o m i n e s . O r b y g n y a m a r tia n a .
P t . . n t r e e s o f t h e O r b ig n y a m a r tia n a s p e c i e s , k n o w n a s “ b a b a ç u ” , h a v e b e e n d e s c r i b e d i n s o m e B r a z i l i a n r e g i o n s t o h a r b o u r t r i a t o m i n e s p e c i e s , v e c t o r s o f . T. c r u z i t h e e t i o l o g i c a l a g e n t o f C h a g a s ’s d i s e a s e . I n s u c h p a l m t r e e s , t r i a t o m i n e s f e e d o n m a m m a l s w h i c h m a y b e r e s e r v o i r s o f T. c r u z i a n d c o n s e q u e n t l y e s t a b l i s h t h e l i f e - c y c l e o f t h i s p r o t o z o o n 2 3 5 _
T h e p r e s e n t p a p e r d e s c r i b e s t h e p r e s e n c e o f t r i a t o m i n e s a n d m a m m a l s , b o t h i n f e c t e d b y t r y p a n o - s o m e s i n d i s t i n g u i s h a b l e f r o m T. c r u z i i n p a l m t r e e s o f t h i s s p e c i e s i n t h e u r b a n z o n e o f T e r e s i n a . T h e r a r e c a s e s o f h u m a n s e r o p o s i t i v i t y f o r T. c r u z i s o f a r d e t e c t e d i n t h i s c i t y a r e a s e e m t o b e r e c e n t l y i m p o r t e d .
M A T E R I A L S A N D M E T H O D S
C a p tu r e o fin s e c ts a n d m a m m a l s o n p a l m trees. I n o r d e r t o c a p t u r e t r i a t o m i n e s a n d m a m m a l s , p a l m t r e e s w e r e c u t d o w n o v e r a w h i t e c l o t h . E a c h f r o n d w a s r e m o v e d f r o m i t s b a s e a n d c a r e f u l l y s e a r c h e d f o r t h e p r e s e n c e o f t r i a t o m i n e s , a s w e l l a s , m a m m a l s .
1. D e p t 0 d e B i o l o g i a , C C N , U n i v e r s i d a d e F e d e r a l d o P ia u í. 2 . D ep L ° B i o m é d i c o , C C N , U n i v e r s i d a d e F e d e r a l d o P ia u í. 3 . D e p t ? d e M e d i c i n a C o m u n i t á r i a , C C S , U n i v e r s id a d e
F e d e r a l d o P i a u í , T e r e s i n a , P i a u í. R e c e b i d o p a r a p u b l i c a ç ã o e m 5 / 4 / 1 9 8 4 .
E x a m i n a t i o n o f tr ia to m in e s . T h e t r i a t o m i n e s f o u n d w e r e c l a s s i f i e d a n d e x a m i n e d f o r f l a g e l l a t e s b y a b d o m i n a l c o m p r e s s i o n o r g u t d i s s e c t i o n . G r o u p s o f 5 m i c e ( a p p r o x i m a t e l y 2 m o n t h s o l d ) w e r e e a c h i n o - c u l a t e d i n t r a p e r i t o n e a l l y w i t h f l a g e l l a t e s f r o m p o s i t i v e t r i a t o m i n e s . T h e y w e r e l a t e r e x a m i n e d b y f r e s h b l o o d p r e p a r a t i o n s a n d x e n o d i a g n o s i s i n o r d e r t o d e t e c t p a r a s i t a e m i a .
T h e e v a l u a t i o n o f b l o o d m e a l s o u r c e w a s m a d e i n 7 6 t r i a t o m i n e s f r o m 1 1 p a l m t r e e s , b y m e a n s o f a p r e c i p i t i n t e s t u s i n g t h e g u t c o n t e n t s o f t h e i n s e c t s a s d e s c r i b e d b y S i q u e i r a ^ 1. T h e f o l l o w i n g a n t i s e r a w e r e u s e d : h u m a n , d o g , c a t , c a t t l e , p i g , d o n k e y , r o d e n t , b i r d , m a r s u p i a l , a m p h i b i a n a n d r e p t i l e , a l l p r e p a r e d b y t h r e e i n t r a m u s c u l a r i n j e c t i o n s o f s e r a w i t h F r e u n d ’s c o m p l e t e a d j u v a n t , a t i n t e r v a l s o f t h r e e w e e k s , i n r a b b i t s . S e a r c h f o r f la g e lla t e s in c a p tu r e d m a m m a l s . T h e c a p t u r e d m a m m a l s w e r e e x a m i n e d t o v e r i f y p o s s i b l e i n f e c t i o n s b y h e m o f l a g e l l a t e s u s i n g f r e s h b l o o d p r e p a r a t i o n s a n d x e n o d i a g n o s i s . S a m p l e s o f t h e i r b l o o d w e r e i n o c u l a t e d i n g r o u p s o f 5 y o u n g m i c e . T h e f l a g e l l a t e s i s o l a t e d f r o m t r i a t o m i n e s , p r e v i o u s l y f e d o n t h e s e a n i m a i s , w e r e a l s o i n o c u l a t e d i n t o m i c e . A l i m i c e w e r e l a t e r e x a m i n e d b y f r e s h b l o o d p r e p a r a t i o n s a n d x e n o d i a g n o s i s .
B en to D N C , B ra nco A Z C L C , F reitas M R , P in to A S . E p id em io lo g ic stu dies o f C h a g a s' disease in th e urban zo n e o fT eresina, S ta te o f P iauí, N o rth ea stem B ra zil. R evista da S o cied a d e B ra sileira de M ed ic in a T rop ica l 1
7
:
199-2 03, O ut-D ez, 19 84i n s t a r ) , r e a r e d i n t h e l a b o r a t o r y o n t h e v e r t e b r a t e ’s b l o o d . I t w a s p e r f o r m e d u s i n g t h e s p e c i e s T r ia to m a b r a s ilie n s is , R h o d n i u s p r o l i x u s a n d D ip e ta lo g a s te r m a x im u s . A b o u t 1 5 i n s e c t s w e r e f e d o n e a c h a n i m a l a n d 2 5 - 3 0 d a y s l a t e r , t h e i r f e c e s e x a m i n e d m i c r o s - c o p i c a l l y .
T r a n s m is s io n o f C h a g a s ’ d is e a s e . F i n a l l y , t o v e r i f y i f t r i a t o m i n e d o m i c i l i a t i o n a n d h u m a n t r a n s m i s s i o n o f C h a g a s ’ d i s e a s e o c c u r r e d , 5 6 h o u s e s s i - t u a t e d i n t h e v i c i n i t y o f p a l m t r e e s w e r e s e a r c h e d f o r t h e p r e s e n c e o f t r i a t o m i n e s . B l o o d w a s c o l l e c t e d f o r s p e c i f i c s e r o l o g y a g a i n s t T. c r u z i b y i n d i r e c t i m m u n o - f l u o r e s c e n c e ( I I F ) t e s t f r o m 2 3 7 d w e l l e r s o f t h o s e h o u s e s .
R E S U L T S
Bento D N C , B ra nco A Z C L C , F reitas M R , P in to A S . E p id em io lo g ic stud ies o f C h a g a s’ disea se in the urban zo n e ofT eresina , State o f P iauí, N o rth ea stem B ra zil. R evista da So cied a d e B rasileira de M ed ic in a Tro pica l 17: 199-203, O ut-D ez, 1984.
T a b le 1 T r ia to m in e s c a p tu r e d o n p a l m tr e e s O r b i g n y a m a r t i a n a in th e u r b a n z o n e o fT e r e s in a , S t a t e o f P ia u í N o r th e a s te m B r a z i l
S p e c i e s A d u l t s L a r v a e T o t a i s
C a p tu r e d E x a m i n e d I n fe c te d % C a p tu r e d E x a m i n e d Ir tfe c te d % C a p tu r e d E x a m i n e d I n fe c te d %
R h o d n i u s n a s u t u s 1 4 0 1 2 8 C9 5 4 . 0 8 3 2 6 1 3 1 2 5 2 0 . 4 9 7 2 7 4 1 1 9 4 2 6 . 2
T r ia to m a p s e u d o m a c u la ta - - - - 5 3 5 0 3 6 7 2 . 0 5 3 5 0 3 6 7 2 . 0
T o t a l 1 4 0 1 2 8 6 9 5 4 . 0 8 8 5 6 6 3 1 6 1 2 4 . 3 1 . 0 2 5 7 9 1 2 3 0 2 9 .1
A l i g r o u p s o f y o u n g m i c e i n o c u l a t e d w i t h f l a g e l l a t e s i s o l a t e d f r o m c a p t u r e d t r i a t o m i n e s s h o w e d d e t e c t a b l e p a r a s i t a e m i a . O f 7 6 p r e c i p i t i n t e s t s 3 3 w e r e p o s i t i v e a g a i n s t d i f f e r e n t a n t i s e r a , a s s h o w n i n T a b l e 2 . R . n a s u tu s w a s f e e d i n g m a i n l y o n m a r s u p i a i s a n d b i r d s . D a t a o n c a p t u r e d m a m m a l s , t h e i r n a t u r a l i n f e c t i o n b y h e m o f l a g e l l a t e s a n d p a r a s i t a e m i a i n y o u n g m i c e i n o c u l a t e d w i t h t h e s e f l a g e l l a t e s a r e s h o w n i n T a b l e 3 .
T a b le 2 - P r e c ip itin te s t f o r th e I d e n tific a tio n o f th e b lo o d m e a l s o u r c e o f tr ia to m in e s c a p tu r e d o n p a l m trees O r b i g n y a m a r t i a n a in th e u r b a n z o n e o f T e r e s in a , S t a t e o f P ia u í, N o r t h e a s t e m B r a z i l
R ea ctivity to precipitin test
Species A n ti- A n ti- A n ti- A n ti- A n ti- T ota l T o ta l Total
m arsup ia l bird rodent do n ke y am phibian reptile reative tested
R h o d n iu s nasutu s 1 4 1 0 1 1 1 1 2 8 6 4
T ria tom a p se u d o m a cu la ta 5 0 0 0 0 0 5 12
T o t a l 19 1 0 1 1 1 1 3 3 7 6
M a r s u p i a i s , D id e l p h is a lb iv e n tr is a n d M a r m o -s a a g ili-s a g ili-s w e r e c a p t u r e d . I n d i c a t i o n o f t h e e x i s t e n c e o f m a r s u p i a i s w a s d e t e c t e d b y p r e c i p i t i n t e s t i n 6 p a l m t r e e s , i n w h i c h 4 8 1 t r i a t o m i n e s w e r e c a p t u r e d ( 4 7 . 0 % o f a t o t a l o f 1 , 0 2 5 ) . A m o n g t h e b u g s 1 2 3 w e r e i n f e c t e d w i t h T. c r u z i ( 5 3 . 0 % o f a t o t a l o f 2 3 0 ) . T h e d i s t r i b u t i o n o f t h o s e p a l m t r e e s i n t h e s t u d i e d a r e a s i s s h o w n i n t h e F i g u r e 1 .
N o t r i a t o m i n e s p e c i e s w e r e f o u n d i n t h e h o u s e s i n t h e v i c i n i t y o f p a l m t r e e s . S p e c i f i c s e r o l o g y a g a i n s t T. c r u z i b y i n d i r e c t i m m u n o f l u o r e s c e n c e ( I I F ) t e s t r e v e l e d 2 . 0 % o f p o s i t i v i t y a m o n g 2 3 7 i n h a b i t a n t s e x a m i n e d . A l i p o s i t i v e s e r u m r e a c t o r s h a d m i g r a t e d r e c e n t l y f r o m k n o w n e n d e m i c a r e a s .
D I S C U S S I O N
T h e t r i a t o m i n e s p e c i e s c a p t u r e d i n t h e p r e s e n t s t u d y w e r e R . n a s u tu s a n d T. p s e u d o m a c u la ta , b o t h r e p o r t e d a s c a p a b l e t o c o l o n i s i n g n a t u r a l a n d a r t i f i c i a l
B ento D N C , B ranco A Z C L C , F reitas M R , P in to A S . E pid em io lo g ic stu dies o f C h a g a s’ disease in th e urban zo n e o f Teresina, S ta te o f P iauí, N o rth ea stem B raziL R ev ista da So cied a d e B rasileira d e M ed ic in a Tro pica l 1
7
:
199-20 3, O ut-D ez, 19 84T a b le 3 - N a t u r a l in fe c tio n o f m a m m a l s c a p tu r e d o n p a l m tre e O r b i g n y a m a r t i a n a in th e u r b a n z o n e o f T e r e s in a , S ta te o f P ia u í, N o r th e a s te n B r a z i l w ith f l a g e lla t e s s i m i l a r to T . c r u z i d e te c te d b y b lo o d e x a m in a tio n a n d p r o d u c tio n o f p a r a s i ta e m ia in y o u n g m ice .
S p e c ie s N u m b e r
c a p tu r e d
N u m b e r e x a m in e d
N u m b e r in fe c te d
D e te c ta b le p a r a s i ta e m ia
in y o u n g m ic e
M a r m o s a a g ilis a g ilis m a r s u p i a l 3 3 2 2
D id e lp h is a lb iv e n tr is * m a r s u p i a l 2 2 2 2
O r y z o m y s s u b fla v u s r o d e n t 1 1 0
E u m o p s b o n a r e n s is b a t 2 2 0
M y o ti s n ig r ic a n s b a t 1 1 0
M o lo s s o p s te m m i n c k i i b a t 1 1 0
U n i d e n t i f i e d b a t 3 3 1 0
T o t a l 1 3 1 3 5 4
* p re v io u s k n o w n a s D. azara e
h i g h i n d e x o f i n f e c t i o n o f t r i a t o m i n e s w i t h T. c r u z i i n t h e p a l m t r e e O. m a r tia n a i s d u e t o t h e f r e q u e n c y o f i n f e c t e d m a r s u p i a i s , r o d e n t s a n d b a t s t h a t a r e f o u n d l i v i n g t o g e t h e r w i t h t h e t r i a t o m i n e s i n t h i s k i n d o f p a l m t r e e . T h i s i s c o n f i r m e d i n o u r s t u d y . S i x p a l m t r e e s , w h e r e m a r s u p i a i s c i r c u l a t e d , h a r b o u r e d a c o n c e n t r a - t i o n o f 5 3 % o f i n f e c t e d t r i a t o m i n e s .
W e m a y i n f e r t h a t t h e f l a g e l l a t e s f o u n d i n t h e t r i a t o m i n e s a n d m a r s u p i a i s i n t h e p r e s e n t s t u d y a r e T. c r u z i b y t h e i r c a p a c i t y t o p r o d u c e p a r a s i t a e m i a i n y o u n g m i c e . N o n i n f e c t e d b a t s w e r e c a p t u r e d o n p a l m t r e e s i n w h i c h t r i a t o m i n e s w e r e a l s o n o t i n f e c t e d . H o w e v e r , b a t s i n P i a u í S t a t e a r e f r e q u e n t l y f o u n d i n f e c t e d w i t h T. cruzi-W ks. f l a g e l l a t e s , b u t t h e s e a r e u n a b l e t o p r o d u c e p a r a s i t a e m i a i n y o u n g m i c e 1 6 . T h e s y s t e m a t i c p o s i t i o n o f t h e s e t r y p a n o s o m e s r e m a i n s i n d i s c u s s i o n , b u t t h e y c o u l d b e p o t e n t i a l l y i n f e c t i v e f o r m a n 7 .
A l i p e r s o n s w h o p r e s e n t e d p o s i t i v e s e r o l o g y a g a i n s t T. c r u z i h a d m i g r a t e d r e c e n t l y f r o m o t h e r r e g i o n s w h e r e t h e y c o u l d h a v e a c q u i r e d t h e i n f e c t i o n . I n f e c t i o n o f m a n i n t h e s t u d y s i t e s i s l i k e l y t o b e e x c e p t i o n a l , b u t t h e e x i s t e n c e o f a n a t u r a l f o c u s o f C h a g a s ’ d i s e a s e a s d e m o n s t r a t e d i n t h e p r e s e n t w o r k , r e p r e s e n t s w h a t H o a r e 12 c a l l e d a p o t e n t i a l e p i d e m i o - l o g i c a l t h r e a t . I t s d o c u m e n t a t i o n m a y b e i m p o r t a n t i n a f u t u r e c a m p a i g n a g a i n s t t h e d i s e a s e .
la r g a m e n te d is tr ib u íd a n o E s ta d o d o P ia u í. R . n a s u t u s f o i a e s p é c ie p r e d o m in a n te . O ín d ic e d e in fe s ta ç ã o d a s p a l m e i r a s e o ín d ic e d e in fe c ç ã o d o s tr ia to m ín e o s p o r fl a g e l a d o s f o r a m 9 6 .0 e 2 9 .1 % , r e s p e c tiv a m e n te . O e s tá d io d e n in fa p r e d o m i n o u e n tr e o s tr ia to m ín e o s c a p tu r a d o s . E m a lg u m a s p a l m e ir a s , f o r a m c a p tu r a d o s m a r s u p ia is , m o r c e g o s e u m ro ed o r. O s f l a g e l a d o s e n c o n tr a d o s ta n to n o s tr ia to m ín e o s c o m o n o s m a r s u p ia i s e r a m m o r fo lo g i-c a m e n te e b io lo g ii-c a m e n te in d is tin g u ív e is d o T r y p a - n o s o m a c r u z i Q u a r e n ta e s e te p o r c e n to ( 4 8 1 / 1 .0 2 5 ) f o r a m e n c o n tr a d o s e m s e is p a l m e i r a s o n d e m a r s u p i a i s c ir c u la v a m . D e u m to ta l d e 1 .0 2 5 tr ia to m ín e o s
2 3 0 ( 2 2 % ) e s ta v a m in fe c ta d o s p o r fl a g e l a d o s e 5 3 .0 % ( 1 2 3 /2 3 0 ) d e s te s tr ia to m ín e o s in fe c ta d o s fo r a m ta m b é m c a p tu r a d o s n a s m e s m a s s e is p a lm e ir a s . N ã o f o i o b s e r v a d a e v id ê n c ia d e d o m ic ilia ç ã o d e V ia to -m ín e o s o u d a tr a n s -m is s ã o d a d o e n ç a d e C h a g a s n a s r e s id ê n c ia s p r ó x i m a s à s p a lm e ir a s . O s r e s u lta d o s s u g e r e m q u e o s m a r s u p ia i s d e s e m p e n h a m p a p e l im p o r ta n te n o c ic lo d o p r o to z o á r io n e s ta reg iã o . U m f o c o n a tu r a l d a d o e n ç a d e C h a g a s , c o m o o d e m o n s tr a d o n o p r e s e n te e s tu d o , r e p r e s e n ta u m a a m e a ç a e p id e m io ló g ic a e m p o te n c ia l.
P a l a v r a s - c h a v e s : D o e n ç a d e C h a g a s . E s t u d o e p i d e m i o l ó g i c o . V e t o r e s . R e s e r v a t ó r i o s . T r i a t o m í n e o s O r b ig n y a m a r tia n a .
S U M Á R I O
A s e s p é c ie s d e tr ia to m ín e o s R h o d n i u s n a s u t u s e T r i a t o m a p s e u d o m a c u l a t a f o r a m c a p tu r a d o s e m p a l m e ir a s O r b i g n y a m a r t i a n a "b a b a ç u ”, s itu a d a s n a z o n a u r b a n a d e T e re sin a . E s t e tip o d e p a lm e i r a é
A C K N O W L E D G M E N T S
B ento D N C , B ra nco A Z C L C , F reitas M R , P in to A S . E p id em io lo g ic stu dies o f C h a g a s' disease in the urban zo n e ofT eresina , S ta te o f P iauí, N o rth ea stem B razil. R evista d a So cied a d e B rasileira d e M ed ic in a T rop ica l 17: 199-203, O ut-Dez, 1984
R E F E R E N C E S
1. A l e n c a r E J , B e z e r r a O F . E s t u d o s o b r e a e p i d e m i o l o g i a d a d o e n ç a d e C h a g a s n o C e a r á . X X I V . E c o l o g i a d e t r i a t o m í n e o s n o m u n i c í p io d e C r a t o . T r i a t o m í n e o s d e p a l m e i r a s . In : R e s u m o s d o V . C o n g r e s s o B r a s i l e i r o d e P a r a s i t o l o g i a , R i o d e J a n e i r o , p . 2 9 , 1 9 8 0 .
2 . B a r r e t t o M P , C a r v a l h e i r o J R . E s t u d o s s o b re r e s e r v a t ó r io s e v e c t o r e s s i l v e s t r e s d o Tryp an oso m a cruzi. X I I . I n q u é r i t o p r e l i m i n a r s o b r e t r i a t o m í n e o s s i l v e s t r e s n o m u n i c íp i o d e U b e r a b a , M i n a s G e r a i s . R e v i s t a B r a s i l e i ra d e B i o l o g i a 2 6 : 5 - 1 4 , 1 9 6 6 .
3 . B a r r e t t o M P , A l b u q u e r q u e R D R , F u n a y a m a G K . E s t u d o s s o b r e r e s e r v a t ó r i o s e v e c t o r e s s il v e s tr e s d o Trypa no som a cruzi. X X X V I . I n v e s t i g a ç õ e s s o b r e t r ia t o m í n e o s d e p a l m e i r a s n o m u n i c í p io d e U b e r a b a , M G , B r a s il . R e v i s t a B r a s i l e i r a d e B i o l o g ia 2 9 : 5 7 7 - 5 8 9 , 1 9 6 9 .
4 . B a r r e t t o M P . E c o l o g i a d e t r i a t o m í n e o s e t r a n s m i s s ã o d o T rypano so m a cruzi, c o m e s p e c i a l r e f e r ê n c i a a o B ra s il. R e v i s t a d a S o c i e d a d e B r a s i l e i r a d e M e d i c i n a T r o p i c a l 6: 3 3 9 - 3 5 3 , 1 9 7 6 .
5 . B a r r e t t o M P , R i b e i r o R D , R o c h a G M . E s t u d o s s o b re r e s e r v a t ó r i o s e v e c t o r e s s i l v e s t r e s d o T rypa nosom a cruzi. L X I X . I n q u é r i t o p r e l i m i n a r s o b r e t r ia t o m í n e o s s i l v e s t r e s n a R e g iã o d o T r i â n g u l o M i n e i r o , M G , B r a s il. R e v i s t a B r a s i l e i r a d e B i o l o g i a 3 8 : 6 3 3 - 6 3 7 , 1 9 7 8 . 6 . B a r r e t t o M P . E p i d e m i o l o g ia . In : B r e n e r Z , A n d r a d e Z
( e d ) T rypano so m a cru zi e d o e n ç a d e C h a g a s , l s t e d i t io n , G u a n a b a r a - K o o g a n , R i o d e J a n e i r o , p . 8 9 - 1 5 1 , 1 9 7 9 .
7 . D e a n e L M . A n i m a l r e s e r v o i r s o f Tryp an oso m a cru zi in B r a z il. R e v i s t a B r a s i l e i r a d e M a l a r i o l o g i a e D o e n ç a s T r o p i c a i s 1 6 : 2 7 - 4 8 , 1 9 6 4 .
8 . F o r a t t i n i O P . B i o g e o g r a f ia , o r ig e m e d i s t r i b u i ç ã o d a d o m i c i a l i a ç ã o d e t r i a t o m í n e o s n o B r a s il. R e v i s t a d e S a ú d e P ú b l i c a 1 4 : 2 6 5 - 2 9 9 , 1 9 8 0 .
9 . F o r a t t i n i O P , B a r a t a J M S , S a n to s J L F , S i l v e i r a A C . H á b i t o s a l i m e n t a r e s , i n f e c ç ã o n a t u r a l e d i s t r i b u i ç ã o d e
t r i a t o m í n e o s d o m i c i l i a d o s n a R e g i ã o N o r d e s t e d o B ra s il. R e v i s t a d e S a ú d e P ú b l i c a 1 5 : 1 1 3 - 1 6 4 , 1 9 8 1 .
1 0 . F r e i t a s J L P . O b s e r v a ç õ e s s o b r e x e n o d i a g n ó s t ic o p r a t i c a d o s e m r e s e r v a t ó r i o s d o m é s t i c o s e s i l v e s tr e s d o Try p a n o so m a cru zi e m lo c a li d a d e e n d ê m i c a d a m o lé s ti a d e
C h a g a s . H o s p i t a l 3 8 : 5 2 1 - 5 2 9 , 1 9 5 0 .
1 1 . G a m b o a C u a d r a d o J . C o m p r o b a c i o n d e R h o d n iu s pro-lixu s e x t r a d o m i c i l i a r i o e n V e n e z u e la . B o l e ti n d e la O f i c i n a S a n i t a r i a P a n a m e r i c a n a 1: 1 8 - 2 5 , 1 9 6 3 .
1 2 . H o a r e C A . R e s e r v o i r h o s t a n d n a t u r a l fo c i o f h u m a n p r o t o z o a l in f e c t io n s . A c t a T r o p i c a 19: 2 8 1 - 3 1 7 , 1 9 6 2 .
1 3 . L e n t H , J u r b e r g J . O g ê n e r o “R h o d n iu s” Stàl, 1 8 5 9 , c o m u m e s t u d o s o b r e a g e n i tá l ia d a s e s p é c i e s ( H e m i p t e r a , R e d u v i id a e , T r i a t o m i n a e ) . R e v i s t a B r a s i le i r a d e B i o lo g ia 2 9 : 4 8 7 - 5 6 0 , 1 9 6 9 .
1 4 . M i l e s M A . D i s t r i b u t i o n a n d i m p o r t a n c e o f t r i a t o m i n a e a s v e c to rs o f T. cru zi A m e r i c a n t r y p a n o s o m i a s i s re s e a r c h , P .A .H . O . S c i e n t if ic p u b l ic a t i o n n o . 3 1 8 . W a s h in g t o n , p. 4 8 - 5 3 , 1 9 7 5 .
1 5 . P i f a n o C F . L a d i n a m i c a e p i d e m i o l o g i c a d e l a e n fe rm e - d a d d e C h a g a s e n e l V a ll e d e lo s N a r a n j o s , V e n e z u e la . I. C o n t r i b u i c i o n a l e s t ú d i o d e l o s fo c o s n a t u r a l e s d e i S ch izo try p a n u m cru zi C h a g a s , 1 9 0 9 . A r c h iv o s V e n e - z o l a n o s d e M e d i c i n a T r o p i c a l y P a r a s i t o l o g i a M e d i c a 5: 3 - 2 9 , 1 9 7 3 .
1 6 . P i n t o A S , B e n t o D N C , F r e i t a s M R , B r a n c o A Z C L C . B a t t r y p a n o s o m e s f ro m P i a u í S ta t e . In : R e s u m o s d a I X R e u n i ã o A n u a l s o b re P e s q u i s a B á s ic a e m D o e n ç a d e C h a g a s , C a x a m b u , p . 1 5 5 , 1 9 8 2 .
1 7 . S i q u e i r a A F . E s t u d o s s o b r e a r e a ç ã o d e p r e c i p i ti n a a p l i c a d a à i d e n t if i c a ç ã o d e s a n g u e i n g e ri d o p o r t r i a to m í n e o s . R e v i s t a d o I n s t i t u t o d e M e d i c i n a T r o p i c a l d e S ã o P a u l o 2 : 4 1 - 5 3 , 1 9 6 0 .
