R e v is t a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 ( 2 ) : 1 1 7 - 1 2 2 , a b r - ju n , 1 9 9 5 .
CO N SID ERA CIO N ES SO BRE ELA ISLA M IEN TO
EN EXUD A D O S V A GIN A LES D E
STR EP TO C O C C U S M O R BILLO R U M
J.M . F.gid o, J.R . M aestre y M .Y . Pe n a Iz q u ierd o
D e e l e s t ú d i o d e 1 9 5 e x u d a d o s v a g i n a l e s e n v i a d o s p o r e l S e r v ic i o d e G i n e c o l o g i a d e e s t e h o s p it a l, d u r a n t e e l p e r í o d o 1 9 8 8 - 1 9 9 0 , h e m o s s e l e c c i o n a d o a q u e l l o s e n lo s q u e e l c u lt iv o f u e p o s i t i v o p a r a e s t r e p t o c o c o s , 5 8 ( 3 0 % ) d e lo s c u a l e s 2 6 ( 4 4 . 8 % ) c o r r e s p o n d i a a Strepto co ccus morbillorum, 9 ( 1 5 . 5 % ) a Gardnerella vaginalis, 5 ( 8 . 6 % ) a
Entero co ccus faecalis-durans, y a Streptoco ccus agalactiae, 3 ( 5 .1 % ) a Streptococcus
mitis y Styreptococcus milleri, 2 ( 3 - 4 % ) aStreptococcus bo vis y Streptoco ccus cremoris y 1 ( 1 . 7 % ) a Streptoco ccus salivarius, Streptoco ccus equinus y Strptococcus sanguis II r e s p e c t i v a m e n t e . E n t o d o s l o s c a s o s s e o b s e r v o a n t e c e d e n t e s d e a c t u a c c i ó n m e d i c o -q u i r u r j i c a e n e l t r a c t o g e n it a l, y e n e l 5 2 . 8 % d e lo s c a s o s f u ô c o n c o m i t a n t e c o n e l d i a g n o s t i c o c l i n i c o - m i c o l o g i c o d e c a n d i d i a s i s v a g i n a l . L a i d e i t t i f i c a c c i o n b a c t e r i o l o g i c a s e r e a l i z o m e d i a n t e e l s i s t e m a A P I 2 0 ST R E P ( s is t e m a a p i b i o M ê r í e u x G m b H , N ü t in g e n , A l e m a n i a ) d a n d o u n p a t r o n t i p i c o ( “e x c e l e n t e i d e n t i f i c a c c i ó n ”) p a r a e lStreptococcus
morbillorum.
P a l a b r a s - c l a v e s : Streptococcus morbillorum. E x u d a d o s v a g i n a l e s . C a n d i d i a s i s
El S t r e p t o c o c c u s m o r b i l lo r u m es un co co
Gram positivo en cadenas o pares, no mo vil, no esporulado, catalasa negativo y anaerobio
facultativo , p ertenece al grupo de
estrep to co co s viridans.. Inicialmente fue descrito po r Prevo t co m o D i p l o c o c c u s
m o r b i l lo r u m en 193315, aunque Colman y
Williams (1972) no lo identifico entre sus especies de estrepic co co s viridans orales5, Facklan (197T1 lo reco nocio entre las especies asociadas co n infeccio nes en humanos junto co n el S t r e p t o c o c c u s u b e r i s y a c i d o m i n u s5.
En los estúdios publicados sobre flora estreptococica dei grupo viridans en exudados vaginales, enco ntramos que en 1977 Levison et ali aislò un 52% de flora estreptococica alfa o gamma hemolitica, de un total de 25 pacientes
11, en 1980 Sauter y Bro w n aislò solo un 10% de un total de 65 pacientes estudiados 18, en 1984 Brum el ali aislaron un 14% en un screening realizad o a 270 mujeres 1, y ultimamente en 1988 Loma K. Rabe et ali aislò flora e s t r e p t o c o c i c a d e i g r u p o v i r i d a n s en un
D ep artam en to d e M icro b io lo g ia C lín ica. H o sp ital d e la M arina d ei Ferro l. U niv ersid ad C o m p lu ten se d e M ad rid , M ad rid , Esp ana.
E n d e r e ç o p a r a c o r r e s p o n d ê n c i a:: D r. Je su s M . Eg id o .
H o sp ital d e la M arina d ei Ferro l.,A p artad o d e C o rreo s 8121, 2 8 0 8 0 M ad rid (Esp an a);Telf: ( 9 1 ) 6 6 6 15 30.
R e c e b id o p ara p u b lic aç ão e m 14/ 04/ 94.
41% de un total de 90 pacientes co n vaginitis bacteriana16.
El papel de los estrep to co co s grupo viridans y en esp ecial del S t r e p t o c o c c u s
m o r b i l l o r u m en el tracto genital femenino no
ha sido aclarado. En el trabajo, mencio nado anteriormente, de Loma K. Rabe mostrò que el
S t r e p t o c o c c u s a c i d o m i n i m u s y el
S t r e p e t o c o c c u s m o r b i l l o r u m fuero n
encontrados co n una prevalencia significativa, en mujeres co n vaginitis bacteriana.
El o bjeto del presente estúdio es determinar las caracteristicas en el aislamiento, la incidência en los cultivos de exudados vaginales y su relació n co n otras alteraciones del S t r e p t o c o c c u s m o r b illo r u m .
MATERIALES Y M ÉTO DO S
Poblacion a estúdio: El total de muestras fueron 195 y correspondieron a mujeres entre lo s 18 y 45 anos de edad que fuero n consultadas y tratadas po r el Servicio de Gineco lo gia po r presentar sintomas de vaginitis infeciosa. Para el presente estúdio las muestras se dividieron en dos grupos, uno en
el que la flo ra pred o m inante era
estrepto co cica, otro co n el resto de los aislamientos.
Reco leccio n de las muestras: Las muestras recividas fueron recogidas mediante torundas
E g id o JM , M a e s t r e JR , P e n a I z q u i e r d o M Y . C o n s id e r a c io n e s s o b r e e l a is la m ie n t o e n e x s u d a d o s v a g in a le s d e
Streptoco ccus morbillorum. R e v is t a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 :1 1 7 - 1 2 2 , a b r - ju n , 1 9 9 5 .
estériles por frotamiento de las paredes dei co nd ucto vaginal, y p o sterio rm ente eran introducidas en viales co n medio de transporte Amies (Amies Trasport Medium -DIFCO-) y remitidas a nuestro servicio para su manipulacion y estudio bacteriolo gico.
C o n d icio n es d e cu ltiv o
1) Examen microscopico en fresco: la torunda eran extraidas de su medio de transporte y se hacia una extension sobre un porta flameado con un poco de solucion salina fisiologica esteril, se ponia un cubre y se visualizaba al microscopio optico con objetivo seco de 40X informando de: a) presencia de células epiteliales descamativas (n° de cèls. epitls. por campo de 40X); b) presencia de leucócitos polimorfonucleares (n2 de P.M.Ns.
por campo de 40X); c) relacción
cèlulas/ leucocitos polimorfonucleares; d) presencia de formas moviles (Trichomonas); e) presencia de formas levaduriformes con o sin filamentos; f) presencia de flora microbiana acompanante; g) presencia de células clave (clue-cels).
2) Gram: se retiraba el cubre y se hacia una tincion Gram observando principalmente el tipo de flora existente.
3) Cultivos: se empleaban los siguientes medios-.a). agar sangre de cordero al 5%, incubando 18-24h a 37°C en una atmosfera con un 5% de C 02; b). agar chocolate con IsoVitalex incubando 18-24h a 37°C en una atmósfer con un 5% de CO
2
; c). agar Gardnerela (BioMerieux) incubando 18h a 37°C en una atmosfera de 2-5% de CO2
; d), agar Gardnerela (BioMerieux) incubando 18h a 37°C en una atmosfera de 2-5% de CO2
; e). medio de Roiron para el estudio deT r i c h o m o n a s v a g in a lis; f). agar Mycosel
(BBL) para el estudio de levaduras
En escobillados del cervix se realizaban cultivos para U r e a p l a s m a u r e a l i t i c u m y
estúdios de I.F. para Chlamydeas.
Caracterización bacteriana: Una vez aislado el microrganismo, se prepara una suspension en solucion salina fisiologica esteril hasta conseguir una turbidez de 4 en la escala de McFarland, co n esta suspensio n se inocula en galerias de identificación API 20 STREP. Para la fermentación de azucares, la suspension se realizaba en un medio co n rojo fenol como indicador.
Se incubaban las tiras de identificacció n durante 18 horas a 37°C y se realiza una lectura colorimetrica despuès de dejar actuar los reactivos durante 10 minutos.
Cada reacció n se cataloga de positiva o negativa de acuerd o co n un patron colorimetrico y se le asigna un valor arbitrario, asi o btenem o s un co d igo num érico que introducid o en un catalo go no s da la id entificacció n co n un p o rcentaje de incertidumbre5 7.
RESULTADOS
De un total de 195 muestras de exudados vaginales estudiados, en 58 (30.3% ) muestras se aislò flora estreptococica como germen principal. De estas el S t r p t o c o c c u s
m o r b i l lo r u m se aislò en
26
(44.8% ) casos,G a r d n e r e l l a v a g i n a l i s en 9 (15.5% ) caso s y
E n t e r o c o c c u s sp . y S t r e p t o c o c c u s a g a l a c t i a e en
5 (8.6%) casos, respectivamente en menor cuantia esta el S t r e p t o c o c c u s m it is, m ille r i,
c r e m o r i s y b o v is (17%) (Figura 1).
En mas de la mitad de los casos (52.8% ) el aislamiento de Streptocococus morbillorum fue acompanado co n el diagnostico clinico- micologico de candidiasis vaginal, en un 35 %
c o n la toma de anovulatorios, en un 17.5%
hubo maniobras de legrado uterino; clinica de metrorragias (abortos expontâneos?) y litiasis
v esical en el 11.5% de los caso s
respectivamente. Siempre hemos enco ntrado algun factor clinico-quirurgico que aco mpana al aislamiento (Figura 1).
El examen en fresco de los exudados vaginales mostró una relació n células vaginales/ leucocitos po limo rfo nucleares elevada (predomínio celular), en un 25% de las muestra se observó la presencia de células epiteliales co n abundante flora microbiana adherida a su superfície (cluef-cels). La tincio n Gram mostró abundante flora microbiana co n predomínio de bacilo s gram + tipo Dõderlein (lactobacilos).
Las citologias (tincion de Papanicolau) no revelaron alteracion alguna, salvo la presencia de formas levaduriformes co n pseudohifas (corraborad as po r nuestros exam enes en fresco ) en la misma pro porción que nosotros obtuvimos cultivos positivos para C an d id as.
El S t r e p t o c o c c u s m o r b i l lo r u m crece bien en
E g id o JM , M ae s t r e JR , P e n a Iz q u ie r d o M Y . C o n s id e r ac io n e s s o b r e e l a ís la m ie n t o e n e x s u d a d o s v a g in a le s d e S tre p to co ccu s m o rb ill o ru m . R e v is t a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 :1 1 7 - 1 2 2 , ab r - ju n , 1 9 9 5 .
hem ó lisis alfa. Fo rm a co lo nias, d esp ués d e 18h d e incubació n a 37°C, co nv exas d e 0.5 a lm m d e diâmetro . En agar Gard nerella crece bien p ud iend o d ar el mismo tipo d e hem ó lisis que en el agar sangre d e co rd ero o no m o strar ninguna hem ó lisis (hem ó lisis gamma) tras 18h d e incubació n a 37°C. en una atm o sfera d ei 2 al 5% d e CO
2
las co lo nias so n ligeram enetemas p equenas que en agar sangre d e co rd ero . Bio quim icam ente es una bactéria catalasa y o xid asa negativo , no hid roliza el hipurato y no utiliza el alm id ó n ni la esculina. A lgunas cep as fuero n V.P. po sitivas (7.6% ) y m o straro n la p resencia d e beta-galacto sid asa (2.7% ).
En cuanto a la ferm entació n de azucares (v irand o el m ed io a acid o sin p ro d ució n de gas) so lo fue po sitiva en algunas cep as para el m anito l (2.7% ), p ara la lacto sa, rafino sa y g lucó g eno fuero n negativo s (Tabla 1). Todas
Tabla 1 - Característ icas bioquím icas de las 5 8 cepas de Streptoco cus morbillorum.
Determ inacio nes Reaccio n Porcentaje
Catalasa - 100.0
Oxidasa _ 100.0
Hemólisis agar sangre +alfa 100.0
Hipurato - 100.0
Almidón . 100.0
Esculina _ 100.0
Leucin-2-naftilamida (L.A.P.) + 100.0 Vo ges-Prostaguer (V.P.) + 7.6 alfa-galactosidasa . 100.0 beta-galactosidasa + 2.7
Manitól + 2.7
Lactosa . 100.0
Rafinosa _ 1 0 0 .0
Glucógeno - 100.0
las cep as aisladas p o r no so tro s m o straro n la p resencia d e leucil arilaminasa (L.A .P.) puesta en ev id encia p o r la utilizació n dei sustrato L- leucin-2- naftilamid a que se hacia p atente p o r m ed io d e un reactiv o co nteniend o C1H al 37%, lauril sulfato so d ico y co lo rante Fast blue BB (la reacció n positiv a era d e un co lo r naranja y la negativa inco lo ra).
N inguna d e las cep as fue p o sib le su sero agrupació n.
D IS C U S IO N
D el estúd io de lo s exud ad o s vaginales, seleccio nand o aquello s co n p red o m inio de flo ra estrep to co cica, co rresp o nd iero n al 30% d e to d as lo s recivid o s. Al realizar el estúd io de lo s mismo s enco ntram o s un germ en p o co habitual en la p ato lo gia hum ana co m o es el
St rep t o co ccus m o rbillo rum .
Esta organismo esta clasificad o d entro d e lo s estrep to co co s g rup o v irid ans 4 y es co nsid erad o co m o un estrep to co co anaero bio aero to lerante, p ro d ucto r d e end o card itis e infeccio nes sup urativ as en el ho m b re y habitante co m o flo ra no rm al d ei intestino y tracto urogenital. Lorma K. Rabe, enco ntro al
St rep t o co cc us m o rb illo ru m ju nto co n el
St rep t o co cc us a c i d o m i n i m u s co m o flo ra
co m ensal en tracto genital fem enino 16.
En una revisio n realizad a p o r el H o sp ital de New Yo rk d esd e 1976 a 1982 de asilam iento s en hum ano s d e estrep to co co s d ei grupo
E g id o JM , M ae s t r e JR , P e n a Iz q u ie r d o M Y . C o n s id e r ac io n e s s o b r e e l a is la m ie n t o e n e x s u d a d o s v a g in a le s d e S tre p to co ccu s m o rb il lo ru m . R ev ist a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 :1 1 7 - 1 2 2 , ab r - ju n , 1 9 9 5 .
viridans extrarespirato rio s, enco ntraro n so lo 19 caso s d e St rep t o co ccus m o rb illo rum d e un to tal
d e 1391 aislam iento s, de lo s cuales o cho lo fuero n p o r bacteriem ias, cinco d e o rigen intestinal cuatro d e o rig en uro genital y dos artritis sép ticas17. Facklam d e un estúd io de 1227 m uestras clínicas d e las q ue aislò estrp to co co s d ei grupo viridans, enco ntro 5
S t rep t o co ccus a c id o m in im u s , 4 d e o rig en
u ro g enital y aislò 46 St rep t o co cc us m o rb illo rum ? .
N osotros lo hem o s aislad o en 26 (45% ) caso s d e las 58 muestras vaginales co n cultivo po sitivo para estrep to co co s, su aislam iento se ha aso ciad o en un 50% co n clínica y/ o cultivo d e cand id as alb icans, y siem p re hem o s co nstatad o la p resencia d e actuacció n m ed ico - quirurjica en regio n genital (m io m as, legrad o s, histerecto mia, ano bulato rio s, etc.) (Figura 1).
En un 25% d e lo s caso s, el exam en m icro sco p ico y la tincio n d e Gram, no s d aba uno s resultad o s que hacia p ensar en un cuad ro d e vaginitis p o r G ard nere lla v aginalis,
6 co n relacio n células escamativas/ leuco citos po lim o rfo nucleares alto y la p resencia de células clav e (clue cels). Tam bien o bservam o s en lo s Gram la p resencia d e co co bacilo s gram + co n p arecid o a lo s lacto b acilo s, que seguram ente co rresp o nd ian a fo rmas alargadas d escritas en el crecim iento d ei St rept o co ccus
m o rb illo rum 11 lo que daria lugar a un facto r
de erro r en la ev aluacio n de lo s Gram d e lo s
exud ad o s vaginales p o r el m éto d o d e Sp iegel et al19.
En cuanto a las cep as aislad as to d as fuero n alfa-hem o líticas en agar sangre d e co rd ero y no hem o líticas o d ebilm ente en agar sangre humana (p ara el aislam iento d e Gard nerellas). Los aislam iento siem pre fuero n realizad o s en aero bio sis y lo s p ases en m icro aero bio sis (5% C 0 2), no se utilizo ningun m ed io selectiv o esp ecífico , creciend o b ien en agar sangre d e co rd ero , agar cho co late sup lem entad o co n Iso V italex y sin antib io tico s y en agar Gard nerella en 2% d e CO
2
.H em o s aislad o S t r e p t o c o c c u s m o r b i l l o r u m d e exud ad o s uretrales en una p ro p o rció n mas baja que en v aginales y no hem o s tenid o co nstancia d e la transmisin sexual d ei mismo (Figura 2).
Bio quim icam ente nuestras cep as han sido bastante ho m o g éneas, to d as fuero n aero to lerantes, alfa-hem o líticas en agar sangre d e co rd ero y la unica p rueba co m ún en to d as fue la p resencia d e leucil arilaminasa (L.A .P.), cuya d em o stració n iba inco rp o rad a en las tiras de id entificacció n A PI 20 STREP (bio M èrieux), siend o una característica que le d iferencia d ei genero Gem ella (Tabla 2).
E g id o JM , M a e s t r e JR , P e n a I z q u i e r d o M Y . C o n s id e r a c io n e s s o b r e e l a is la m ie n t o e n e x s u d a d o s v a g in a le s d e
Streptoco ccus morbillorum. R e v is t a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 :1 1 7 - 1 2 2 , a b r - ju n , 1 9 9 5 .
T a b l a 2 - C a r a c t e r í s t i c a s b i o q u í m i c a s d e i Streptoco ccus morbiliorum y Gem ella haemolysans.
A B C D E
Catalasa - -
-Oxidasa . .
Hemólisis +1 +4 +4 + 7
Hidrólisis de:
hipurato . +5 - . +
esculina . _ .
A cido de:
almidón . _ _ . +
manitól +3 _ _ + _
lacto sa _ . _
rafmosa . . . .
glucó geno - - +
sacarosa + +6
sorbitól . +
L.A.P. + _
V.P. +2 _ .
A lfa-galactosidasa -
-Beta-galactosidasa +3 .
CINa 6.5% .
Bilis-esculina _ .
A ero tolerancia + _ _ + +
A cetil metil carbinol
-A = Características d e las cep as exp uestas en este articulo (Str. Morbillo rum); B = Facklam RR (1982), Lennette EH 6; C = Hardie JM (1986) 8; D = Kaufhold A (1989) 10; E = Perez MAB (1986)
1 - hemó lisis alfa en el 100% d e lo s caso s; 2 = po sitivo en el 7.6% de lo s caso s; 3 * po sitivo en el 2.7% de lo s caso s resp ectivamente; 4 - hemÜIisis alfa y gamma; 5 = excep cio nal; 6 - debil; 7 * hem ó lisis beta en agar sangre humana al 5%.
L.A.P. = Leucil-2-naftilamida. V.P. ■ Voges-Prostaguer. CINa 6.5% = crecim iento en cloruro so d ico al 6.5%. Hem ólisis - hemólisis en agar sangre.
m o r b i l l o r u m; b). en mas de la mitad de los
casos (52%) el aislamiento de C an d id as co n significaccion clinica, fue acompanado co n el aislamiento de S t r e p t o c o c c u s m o r b illo r u m , c).
en todos los casos se encontro una actuaccion medico-quirurjica sobre la region genital que podia originar alteraciones en la flora saprofitica vaginal; d). la aso ciacció n estrepto co co -cand id a nos suguiere que el S t r e p t o c o c c u s m o r b il lo r u m
pude formar parte de la flora saprofitica vaginal y ante variacio nes de su nicho eco lo gico da lugar a las condiciones óptimas para su pro liferacción y consiguiente accion patogena; e). en un 25 % de los casos las muestras dieron una fenomenolo gia igual que los aislamientos de Gardnerellas, co n aparición de “clue cels”, una relacción cèlulas/ PMNs. alta y crecimiento similar en medios específicos. Sólo una completa identificacción bacteriana puede evitar posibles confusiones; f). no hay constância de algun caso por transmision sexual, aunque hemos tenido aislamientos en exudados uretrales en pacientes sintomáticos siend o en una p ro po rcio n m ucho mas pequena que en los vaginales (Figura 2); g). el comportamiento bioquímico de nuestras cepas d ifiéren en ciertpo grado co n otros aislamientos de S t r e p t o c o c c u s m o r b i l l o r u n f8.
Posterio res estúdio s taxo nó m ico s pueden
demostrar la posibilidad de incluirlo en el genero Gardnerella o Gemella co m o han apuntado otros autores10.
SUMMARY
W e h a v e t e s t e d 1 9 5 v a g i n a l s e c r e t i o n s s e n t b y G y n e c o lo g y S e r v ic e o f t h is h o s p i t a l b e t w e e n t h e y e a r s 1 9 8 8 - 1 9 9 0 . W e a c h i e v e d p o s i t i v e c u l t u r e f o r s t r e p t o c o c c i in 5 8 ( 3 0 % ) o f t h e s e c u lt u r e s , 2 6 ( 4 4 . 8 % ) c o r r e s p o n d i n g t o S tre p to co ccu s m o rb illo ru m 9 ( 1 5 .5 % ) , t o G ard nerella v aginalis 5 ( 8 .6 % ) , t o En tero co ccu s f aecalis- d u ran s a n d t o S trep to co ccu s ag alactiae, 3 ( 5 . 1 % ) t o S trep to co ccu s m itis a n d m illeri 2 ( 3 - 4 % ) , t o S trep to co ccu s b ov is a n d cre m o ris, a n d 1 ( 1 . 7 % ) t o S tre p to co ccu s salivarius, eq u in u s a n d san g u is II r e s p e c t iv e ly . W e p r e v i o u s l y f o u n d t h a t 5 2 . 8 % o f t h e s e p a t i e n t s w e r e p o s i t i v e f o r v a g i n a l c a n d i d i a s i s . T h e b a c t e r i o l o g i c a l i d e n t i f i c a t i o n d o n e b y t h e A P I 2 0 ST R E P S y s t e m ( b i o M e r i e u x G m b H , N ú t in g e n , G e r m a n y ) p r o v i d e s a t y p i c a l p a t t e r n ( “g o o d i d e n t i f i c a t i o n ”) f o r t h e S trep to co ccu s m o rb illo ru m .
K e y - w o r d s : S trep to co ccu s m o rb illorum , V a g in a l s e c r e t i o n s , V a g in a l C a n d id a s .
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁ FICA S
1. Brum p , RC, Z usp an FP Bu esch ing W J, A yers LW, S tep h en s T J.T h e p re v ale n ce , s ix m o n th
E g id o JM , M a e s t r e JR , P e n a I z q u i e r d o M Y . C o n s id e r a c io n e s s o b r e e l a is la m ie n t o e n e x s u d a d o s v a g in a le s d e
Streptoco ccus morbillorum. R e v is t a d a S o c ie d a d e B r a s ile ir a d e M e d ic in a T r o p ic a l 2 8 :1 1 7 - 1 2 2 , a b r - ju n , 1 9 9 5 .
p ersisten ce, and p red ictiv es values o f lab o rato ry in d icato rs o f b acterial vaginosis (n o n sp ecif ic v ag initis) in asy m p to m atic w o m en . A m erican Jo u rn al o f O b stetric and G y n eco lo g y 1 5 0 :9 1 7 -9 2 4 , 1 -9 8 4 .
2. C olm an G, Ball LC. Id en tification o f S tre p to co cci in a M ed ical Lab orato ry , Jo u rn al o f A p p lied B acterio lo g y 5 7 :1 - 1 4 ,1 9 8 4 .
3. C olm an G, W illiam s RED . T axo n o m y o f Som e H um an S trep to co cci and S trep to co ccal D isease. In :W ann am ak er LW, M atsen JM (e d s ) S trep to co cci an d S trep to co ccal D isease, A cad . Press, N ew -Y ork and Lo n d o n p . 7 7 - 1 1 6 ,1 9 8 2 .
4. Fack lam R R .T he M ajor D if erencesin th e A m erican British S trep to co ccu s T axo n o m y S ch em es w ith S p ecial R e f e re n ce to S tre p to co ccu s m illeri. Eu ro p ean Jo u rn al o f M icro b io lo gy 3 : 9 1 - 9 3 ,1 9 8 4 .
5. Fack lam RR. Ph y sio lo g ical d if eren tatio n s o f v irid an s s tre p to co cci . Jo u rn al o f C linical M icro b io lo g y 5 :1 8 4 - 1 8 8 ,1 9 7 7 .
6. Fack lam RR. Es tre p to co co s y ae ro co co s . In\ Len n ette EH (e d ) M icro b io lo g ia C linica, 4n d ed ition, Pan am erican a, Buen o s A ires p . 1 19 - 1 51, 1982.
7 . Fack lam RR, R h o d en D L, Sm ith PB. Evaluation o f th e Rap yd Strp System f or th e Id entif ication o f C linical Isolates o f S trep to co ccu s S p ecies. Jo urn al o f C lincal M icro b io lo g y 2 0 : 8 9 4 - 8 9 8 ,1 9 8 4 .
8. H ard ie JM . G enus S tre p to co ccu s ./ « : Sneath P (ed ) Bergey es m anual o f sy stem atic b acterio lo g y .T h e W illiam s & W ilkins C o., Baltim o re vol 2 p . 1 06 8 ,
1986
.
9. H o ld em an LV M o re W EC . N ew g en u s, C o p ro co co s, tw elv e n ew sp ecies, an d em en d ed d escrip tio n s o f f o u r p rev io usly d escrib ed sp ecies o f b acte ria f ro m h u m an f e ce s. In tern atio n al Jo u rn al o f S ystem atic B acterio lo g y 2 4 :2 6 0 - 2 7 7 ,
1 9 7 4 .
10. K aufhold A , Fran cen D , Lu ttick en R. End ocard itis cau se d b y G em ella h aem o ly san s. In f e cti o n 1 7 :3 8 5 - 3 8 7 ,1 9 8 9 .
11. Levison M E, C o rm an LC, C arring ton ER, K ag e D. Q uantitative m o cro f lo ra o f th e vagina. A m erican Jo u rn al o f O b steic and G y n eco lo g y 1 2 7 :8 0 - 8 5 ,
1 9 7 7 .
12. M axw ell S. End ocard itis d ue to S t r e p t o c o c c u s m o r b i l l o r u m . Jo urn al o f In f ecto lo gy 18: 6 7 - 7 2 , 1 9 8 9 .
13. Perez M A B, D iaz JM M , D o m ing o A O , O rtiz de Lejarazu R, T o rres A R. C on sid eracio n es so b re el aislam iento e id en tif icaccio n d e G a r d e n e r e l l a v a g i n a l i s . En f erm ed ad es In f e ccio s as y M icrob iologia C linica 4 :1 7 4 - 1 7 8 ,1 9 8 6 .
14. Pio t P. T axo n o m i S tud ies o f G a r d n e r e l l a v a g i n a l i s . Jo u rn al o f G eneral M icro b io lo g y 1 1 9 :3 7 3 - 3 9 7 ,1 9 8 0 .
15. Prev o t A R. Etud es d e su stem atiq ue b acteri em e I. Lois g enerates II C o cci an aero b ies. A nnuaire d e S cien ces N atureles 1 5 :2 3 - 2 6 0 ,1 9 3 3 .
16. R ab e LK, W in tersch eid K K , H illier SL. A sso ciation o f V iridans G roup S tre p to co cci f ro m Preg nant W o m en w ith B acterial V ag ino sis and u p p e r G enital T ract In f ectio n . Jo u rn al o f C linical M icro b io lo gy 1 3 : 1 1 5 6 - 1 1 6 0 ,1 9 8 8 .
17. R o b erts RB. V iridans and b e ta h em o ly tic (n o n g ro up A , B, and D ) stre p to co cci. I n : M andell G, D ouglas RG , B en n ett JE (ed s) Princip les and p racti ce o f inf ectio us d isease, 2n d ed ition , Jo h n W iley & S ons,N ew -Y ork p . 1 1 6 2 - 1 1 7 1 ,1 9 8 5 .
18. S autter RL, B ro w n W J. Seq uential vaginal cu ltures f ro m no rm al y o ung w o m en . Jo u rn al o f C lincal M icro b io lo gy 1 1 : 4 7 9 - 4 8 4 ,1 9 8 0 .
